INTRODUCCIÓN

El camote o boniato (I. batata L.) ha sido estudiado en la alimentación bovina de carne (Backer et al., 1980, Ruíz et al., 1981) y leche (Massey et al., 1976, Quezada 2001) como alternativa al uso de las fuentes tradicionales. Más recientemente, estudios de Solís y Ruiloba (2017) y Ruiloba et al., (2021) indicaron que tanto el ensilado integral (tubérculo + follaje) como el tubérculo fresco de camote presentaron capacidad competitiva frente al grano de maíz en términos de producción y costos en bovinos de carne. Estos autores atribuyeron dichas respuestas productivas al desempeño fermentativo ruminal de sus componentes energéticos y a una fracción apreciable de almidón sobrepasante a las partes bajas del tracto gastrointestinal, lo que mejoró su eficiencia de utilización.

Con la técnica de producción de gas in vitro se han realizado estudios fermentativos ruminales de sustitución del grano de maíz molido por ensilado integral de camote en dietas para bovinos de carne (Solís et al., 2019, Solís et al., 2020, Solís et al., 2021), destacándose una mayor producción acumulada de gas y degradabilidad de la materia seca (MS), materia orgánica (MO) y fibra detergente neutra (FDN) en la medida que aumenta el nivel de ensilado integral de camote, variables que contribuyen a caracterizar el comportamiento del alimento a nivel ruminal.

En este sentido, el presente trabajo se realizó con el objetivo de estudiar la dinámica fermentativa in vitro de la mezcla integral de camote pre secada y ensilada, comparativamente con el grano de maíz molido como material de referencia energética.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las muestras para este estudio fueron tomadas de una parcela de camote comercial ubicada en Perales, Los Santos, Panamá. El estudio in vitro se llevó a cabo en la Unidad Central de Laboratorios (UCELAB), perteneciente al Instituto de Ciencia Animal de Cuba, en base a un diseño de bloques al azar, con cuatro réplicas en el tiempo o bloques. Cada replica estuvo constituida por los siguientes tratamientos (TRT): grano de maíz molido (GMM) (comercial), mezcla integral de camote pre seca (CPS) y mezcla integral de camote ensilada (ECI). Para la mezcla integral se utilizó el cultivar (CIP-440046-14, clon con alta cobertura de suelo), en una relación 2:1 tubérculo: follaje, base seca, la que se pre secó durante 24 horas y luego se trituraron con una picadora estacionaria. De esta mezcla se tomaron 10 muestras de 1.0 kg cada una: cinco constituyeron el material pre-seco (CPS) y cinco fueron ensiladas por 45 días en microsilos plásticos de 1.0 kg de capacidad, sellados herméticamente, las que constituyeron el material ensilado (ECI).

Para estudiar la dinámica fermentativa se utilizó la técnica in vitro de producción de gas descrita por Theodorou et al., (1994). En botellas de 100 mL se incubó 1.0 g de sustrato de cada material (tamaño de partícula, 1.0 mm) en el medio de cultivo descrito por Menke y Steingass (1988) y un inóculo de microorganismos ruminales en proporción de 20% del volumen total de incubación (80 mL). Se utilizó como inóculo el contenido ruminal de dos vacas canuladas en el rumen, alimentadas a voluntad con forraje de gramíneas, agua, sales minerales y 2.0 kg día^-1 de concentrado. El líquido ruminal de cada animal se recolectó antes de su alimentación en la mañana, se conservó y trasladó individualmente en termos herméticamente cerrados hasta el laboratorio donde inmediatamente se filtró a través de varias capas de gasa; seguidamente, ambos inóculos se mezclaron para obtener una muestra representativa del mismo. Durante el proceso de filtrado y mezclado los inóculos se mantuvieron a 39ºC y en condiciones anaeróbicas mediante flujo continuo de CO₂. Se utilizaron cuatro réplicas en el tiempo, tres tratamientos, cuatro repeticiones por tratamiento, 10 tiempos de incubación y cuatro blancos (botellas de vidrio de 100 mL con 64 mL de medio de incubación y 16 mL de líquido ruminal pero sin sustrato), para un total de 480 mediciones. Las muestras se colocaron en dos baño maría a 39°C sin agitación. A todas las botellas se les tomó la presión de gas en los respectivos tiempos y solo se abrieron al final del experimento.

La producción de gas in vitro (PAGiv) se midió con un manómetro HD8804 acoplado al calibrador de presión TP804 (DELTA OHM, Italia). La producción acumulada de gas in vitro (PAGiv) se midió a las 2, 4, 6, 9, 12, 16, 24, 36, 48 y 72 horas de incubación (T). Para simplificar los análisis estadísticos, la fermentación in vitro se dividió en dos fases en función de las velocidades de fermentación esperadas. La primera fase (Fase inicial) abarcó los primeros cinco tiempos de incubación (2, 4, 6, 9 y 12 horas), mientras que la segunda fase (Fase final) incluyó los últimos cinco (15, 24, 36, 48 y 72 horas). Después de cada medición se liberó el gas hasta igualar la presión externa e interna de las botellas (presión en Pascales [Pa]).

Los datos de presión se transformaron en volumen de gas mediante la ecuación de regresión lineal descrita por Rodríguez et al., (2013):

Gas (mL) = (presión [10³Pa]+4.95)/ 2.5858) [n= 132; R²= 0.98]

Para la cinética de producción de gas se utilizó el modelo de Gompertz:

Y = A*Exp (−B*Exp(-C*t))

donde Y es la producción de gas al tiempo t [mL g^-1 MO incubada (MOinc)], A el potencial de producción de gas (asíntota cuando t= ∞; mL g^-1MOinc), B la velocidad promedio de producción de gas (mL g^-1 MOinc h^-1), C el factor constante relacionado con la eficiencia microbiana (h^-1) y t el tiempo de incubación (h). Los parámetros cinéticos se estimaron con el programa Infostat (Di-Rienzo et al., 2012).

El tiempo de incubación al que se alcanzó la velocidad máxima (TV_máx) de producción de gas se estimó a partir de la segunda derivada del modelo de Gompertz, evaluada en cero, punto de inflexión de este modelo sigmoidal. La velocidad máxima de producción de gas (V_máx, mLg^-1 MOinc h^-1) se estimó al sustituir la TV_máx (h^-1) en la primera derivada del modelo de Gompertz.

El tiempo de colonización o hidratación del sustrato, hora, (fase lag) se estimó a partir de la ecuación propuesta por Casas et al., (2010);

Fase lag = [ln(parámetro B)-1]/parámetro C],

basada en los parámetros de Gompertz, en donde ln es el logaritmo neperiano.

La PAGiv de los tratamientos (GMM, CPS y ECI), como medida repetida en la misma unidad experimental, se analizó con la metodología descrita por Gómez et al., (2019), que primero contempla el cumplimiento de los supuestos de normalidad para el análisis de varianza mediante la dócima de Shapiro y Wilk (1965) y el análisis de correlación de Pearson. Frente a un incumplimiento del supuesto de normalidad, se utilizó un Modelo Lineal Generalizado Mixto(mL g^-1 MOinc h^-1, mililitros de gas por gramo de MO incubada por hora) mediante el empleo del procedimiento GLIMMIX del SAS (SAS 2010). Dentro del modelo se consideró como efecto aleatorio las réplicas (bloques) y como efectos fijos los tratamientos, tiempos de incubación e interacción tratamiento por tiempo de incubación (TRT*T). Para conocer la distribución con que se ajustaron los datos se probaron las distribuciones Poisson, logaritmo (Log) normal, Gamma e Igauss; siendo la Gamma la de mejor ajuste y Log la función de enlace.

La MS, MO y PB se determinaron mediante la metodología descrita por Latimer (2016), la fibra detergente neutra y ácida (FDN y FDA) según Goering y VanSoest (1970), proteína verdadera (PV) por el método de Bernstein (1983) y el almidón total (AL) con el kit K-TSTA-50A / KTSTA- 100A 17/06 (Megazyme 2017), adoptado por la AOAC (Método oficial 996.11) y AACC (Método 76-13.01).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La composición química de los tratamientos evaluados (tabla 1) presentó diferencias importantes entre el grano de maíz y las mezclas integrales de camote, en especial en el contenido de fibra, PB y almidón. Los valores obtenidos para el grano de maíz son muy similares a los obtenidos por otros autores (Méndez et al. 2005, Martínez et al. 2016, Marta et al. 2017, DeBlas et al. 2019). El proceso de ensilaje disminuyó el contenido de MO, producto de la actividad metabólica microbial y posible pérdida en los efluentes. En cambio ocurrió una disminución del 13.2% en el contenido de FDN del ensilado, lo que indica que esta fibra puede ser muy degradable a nivel ruminal. Prácticamente no hubo efecto sobre el contenido de PB; sin embargo, el contenido de PV aumentó en un 6.4% en el material ensilado, lo que pudo implicar que parte del N no proteico fue transformado a PV por las bacterias.

Tabla 1.
Composición química de los tratamientos evaluados.

En la tabla 2 se muestra el comportamiento de la PAGiv. La interacción TRT*T afectó la PAGiv (p<0.01) como consecuencia de cambios en el patrón de producción y tasa de producción de gas a partir de las 15 horas de incubación, en especial con GMM y ECI. En las primeras 2 horas de incubación se obtuvo una producción acumulada promedio de 5.49 mLg^-1MOinc, lo que indicó un proceso de colonización y actividad fermentativa relativamente rápida, proceso que requiere disponibilidad de carbohidratos de fácil utilización microbiana como los azúcares (Marrero et al., (2007). En el periodo de 2 a 4 horas de incubación no hubo diferencia en la producción acumulada de gas entre tratamientos con un promedio para el periodo de 13.30 mLg^-1MOinc, respuesta relacionada con la disponibilidad de azúcares y almidones solubles en los tres productos. El contenido promedio de azúcares del GMM es bajo, 1.0 a 2.0%, base seca (Martínez et al., 2016, DeBlas et al., 2019); en cambio las mezclas integrales de camote dispusieron de mayores niveles de azúcares (tabla 1), aportados por la fracción tubérculo que constituyó el 66.7% de la mezcla y cuyo contenido de estos disacáridos es alta (8.3 a 31.6%, Aliaga y Nieto 2009), principalmente sacarosa (Grüneberg et al., 2015).

En el periodo de 4 a 15 horas la producción acumulada de gas aumentó rápidamente, con promedio para de 93.50 mLg^-1MOinc. El incremento en producción de gas fue mayor para CPS pero igual para GMM y ECI, situación que evidencia una mayor disponibilidad de azúcares y almidones solubles en el camote pre seco. Se asume que en este periodo el almidón del GMM empezó a ser liberado de la matriz proteica que lo protege, favoreciendo su producción de gas.

El GMM contiene niveles altos de almidón, 66.1% (Agama et al., 2013, Corcuera et al., 2016, DeBlas et al., 2019, Solís 2020); sin embargo, este está rodeado por una matriz proteica que requiere ser hidrolizada por enzimas microbianas ruminales (Singh et al., 2010), para que posteriormente el almidón sufra solubilización, degradación microbiana o perdida en efluente. Este proceso requiere tiempo, lo que afecta su velocidad de degradación (Ramos 2016). A las 24 horas la producción acumulada de gas del GMM superó a la de ECI y a partir de las 36 horas resultó muy similar a la de CPS, lo que indicó que el almidón del GMM resultó liberado de la matriz que lo rodea. Con incubaciones in vitro hasta las 24 horas, Solís (2020) obtuvo mayor degradabilidad para el almidón del GMM que del CPS y ECI, con valores de 89.84, 86.43 y 82.90%, respectivamente, comportamiento del GMM que indicó liberación del almidón de la matriz proteica, pero también características físico-químicas propias del almidón favorables a su degradación.

Tabla 2.
Efecto del sustrato y el tiempo de incubación en la producción acumulada de gas in vitro (mL g^-1 MOinc).

a , b, c, d,…: Medias con letras distintas según Tukey difieren para p<0.05; mL g^-1 MOinc: mililitros de gas por gramo de MO incubada; Valores en paréntesis: medias originales; Valores sin paréntesis: medias ajustadas; EE: Error Estándar de la media transformada.

A partir de las 12 hasta las 72 horas, la producción acumulada de gas presentó aumentos decrecientes, con un promedio de producción de 253.80 mLg^-1MOinc, igual producción para CPS y GMM y menor producción para ECI. Este comportamiento decreciente indicó disminución progresiva en la disponibilidad de las fuentes energéticas para la microbiota o limitaciones del propio sistema in vitro utilizado.

Figura 1.
Producción acumulada de gas (PAGiv) en función de las horas de incubación (T).

Sin embargo, no se sabe en que forma, ya sea degradando parte de la fracción soluble de almidón, lo que disminuiría la proporción entre la fracción soluble y la más resistente a la degradación, pero también afectando alguna característica morfológica del grano, el arreglo espacial de la molécula, la relación amilosa-amilopectina u otro aspecto. Solís (2020) ha informado de pérdidas de almidón en el proceso de ensilaje de 11.0%, pero Martínez et al., (2014) indicaron que en el proceso de ensilaje las bacterias utilizan los azúcares pero no los almidones.

Los parámetros cinéticos de producción de gas in vitro a partir del modelo de Gompertz mostraron un R² superior a 0.98 (tabla 3). El potencial de producción de gas (parámetro A) a las 72 horas resultó mayor para el GMM, seguido por CPS y ECI. En el material pre seco y ensilado, el menor valor de A pudo estar relacionado principalmente con un menor contenido de almidón, mayor contenido de FDN o menor degradabilidad del almidón.

Tabla 3.
Parámetros cinéticos de la producción acumulada de gas de las mezclas integrales y el GMM, según modelo de Gompertz.

⁽¹⁾ Error estándar del parámetro⁽²⁾ Error estándar de la curva; Parámetro A: mL g^-1MOinc; Parámetro B: mL h^-1; Parámetro C: h^-1; TV_máx: h^-1; V_máx: mL g^-1MOinc h^-1

El tiempo de colonización o hidratación del sustrato (fase lag) fue de 2.53, 2.61 3.03 horas para CPS, ECI y GMM, respectivamente, lo que se relacionó con las velocidades que estos presentaron en la fase inicial de incubación. Con respecto a la velocidad de producción de gas, la mayor velocidad se obtuvo entre las 4 y 12 horas de incubación, producto de una mayor actividad microbiana, seguida por el periodo entre 0 y 4 horas, con la menor entre las 12 y 72 horas, con velocidad promedio por periodo de 17.3, 5.24 y 2.38 mL h^-1, respectivamente, comportamiento debido a la menor disponibilidad de carbohidratos de fácil degradabilidad. La velocidad promedio de producción de gas por tratamiento (parámetro B) resultó mayor para CPS y muy similar entre GMM y ECI, lo que indicó mayor actividad fermentativa con CPS, respuesta que se relacionó con su alto contenido de azúcares. La FDN de las mezclas de camote también pudo contribuir al aporte energético durante el proceso fermentativo, producto de su contenido y naturaleza. En dietas para bovinos con alto nivel de sustitución del GMM por ECI e incubación in vitro por 24 horas, Solís et al. (2021) obtuvieron incrementos en la degradabilidad de la FDN en la medida que aumentó el nivel de ECI. El parámetro C, una estimación de la capacidad de síntesis de masa microbiana, indicó que las mezclas integrales de camote lograron mayor síntesis, producto que estas propiciaron inicialmente un mayor crecimiento microbiano, comportamiento que favoreció la degradación del sustrato y crecimiento de la masa microbiana.

Las mezclas de camote presentaron mayor velocidad máxima de producción de gas (V_máx) y menor tiempo de incubación para lograr V_máx, comportamiento que de acuerdo con Rodríguez et al., (2017) está relacionado con una mayor eficiencia microbiana (parámetro C). Por su parte, Getachew et al., (2004) indicaron que la velocidad a la que los componentes químicos se fermentan es un reflejo del crecimiento de los microorganismos y su accesibilidad al sustrato fermentable. Bajo estas consideraciones, se plantea que la matriz proteica que envuelve y protege los gránulos de almidón del GMM afectó negativamente sus parámetros cinéticos.

La velocidad de producción de gas en función del tiempo de incubación (figura 2) muestra que este comportamiento depende de la naturaleza del sustrato. En este sentido, las mezclas integrales de camote presentaron mayores velocidades y alcanzaron la velocidad máxima en menor tiempo que el GMM, comportamiento que se relacionó con la naturaleza y composición del sustrato en términos de azúcares, almidones y calidad de la FDN, componentes que hicieron un rápido aporte de energía que favoreció la actividad microbiana. Por otra parte, el grano de maíz mostró menor velocidad inicial pero mayor velocidad en la fase descendente de esta variable que las mezclas integrales de camote, comportamiento que se relaciona con la ruptura de su matriz proteica.

Figura 2.
Velocidad de producción de gas (mL g^-1 MOinc h^-1) de las mezclas integrales y el grano de maíz en función del tiempo de incubación.

Resultados in vivo con dietas de sustitución hasta 100% del GMM por ECI (Solís y Ruiloba 2017) y por tubérculo de camote fresco (Ruiloba et al., 2021) para crecimiento y engorde de bovinos machos indicaron igual respuesta en la ganancia de peso vivo entre tratamientos, comportamiento atribuido al sobrepaso ruminal de almidón, producto de su menor degradabilidad, pero también a un nivel adecuado de fermentación ruminal favorecido por los azúcares, fracción soluble de almidón y degrabilidad de la FDN aportada por el camote.

Los resultados obtenidos en el presente estudio apoyan estas consideraciones debido a que las mezclas de camote presentaron menor producción potencial de gas que el GMM, en especial ECI. Sin embargo, estas mezclas presentaron mayor actividad fermentativa en la fase inicial, comportamiento relacionado con una rápida fermentación de azúcares y fracción soluble del almidón, actividad que ocurrió a un menor nivel en la fase posterior al TV_max. Estas mezclas presentaron en promedio solo el 93.3% de la producción acumulada potencial del GMM, pero el tiempo de estancia de los almidones y otros componentes de fácil fermentación en el rumen no es mayor de 24 horas (Herrera et al., 1990), ya que los almidones de los cereales se degradan entre 80.0 y 95.0% en este periodo de tiempo. Se infiere que esta disminución en la actividad fermentativa de las mezclas de camote fue producto del agotamiento de los azúcares y disminución fermentativa de la fracción de almidón, lo que en condiciones in vivo posibilita su salida del rumen a las partes bajas del tracto gastrointestinal donde es absorbido como glucosa. De acuerdo con Owens et al. (1986), cuando el almidón es sobrepasante presenta mayor eficiencia de utilización intestinal (hasta 42.0% más) que cuando se fermenta en el rumen. Otro aspecto que apoya las respuestas productivas in vivo es el mayor crecimiento de la masa microbiana (parámetro C del modelo de Gompertz) que se obtuvo con las mezclas integrales de camote, comportamiento que favorece un mayor aprovechamiento de los sustratos consumidos por el animal.

CONCLUSIONES

• La mezcla integral de camote pre secada presentó un mejor comportamiento fermentativo en el tiempo que el grano de maíz y ensilaje integral de camote.

• La mezcla integral de camote pre secada presentó mayor producción acumula de gas que la mezcla integral ensilada.

• Las mezclas integrales de camote presentaron mayor velocidad promedio de producción de gas pero menor producción acumulada de gas que el grano de maíz.

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Notas de autor

carlos.solis@up.ac.pa.