La papa Solanum tuberosum L. pertenece a la familia de las solanáceas, es el cuarto cultivo sembrado en más de 100 países, siendo el alimento básico de muchos países desarrollados quienes consumen 75 kg per cápita anual. La Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO, 2013) reporta que en Nicaragua existe aproximadamente un consumo per cápita de 8 kg anuales; en Nicaragua se cultiva entre 800 a 1 200 hectáreas, y se obtiene una producción de 35 % a 40 % de la demanda nacional.

La importancia de la papa radica en que sus tubérculos son parte de la dieta de millones de personas a nivel mundial; contienen 80 % de agua y la materia seca está constituida por carbohidratos, proteínas, celulosa, minerales, vitaminas A, C, y complejo B; proporcionan una dieta balanceada, además, son utilizados en la industria para la producción de almidón, comidas rápidas como papas a la francesa, hojuelas y puré, así lo indica el Instituto Nicaragüense de Tecnología Agropecuaria (INTA, 2004). Las primeras papas cultivadas probablemente fueron seleccionadas entre 6 000 y 10 000 años atrás, al norte del lago Titicaca, en los Andes del Sur de Perú (Rodríguez, 2010). La papa fue introducida a Europa desde Sudamérica a fines del siglo XVI (Cepeda y Gallegos, 2003). El cultivo de la papa es afectado por diferentes plagas y enfermedades, el INTA (2004) describe a los áfidos, moscas blancas, paratrioza y minadores como las principales plagas que afectan el cultivo, al igual que las enfermedades como Tizón tardío (Phytophthora infestans Mont), tizón temprano (Alternaria solani Mart.), Risoctoniasis (Rhizoctonia solani J.G.Kühn ), Ralstonia solanacearum (Smith) y Erwinia spp.

El psílido de la papa, Bactericera cockerelli (Sulc) conocido en Nicaragua como paratrioza ha sido una de las principales plagas de los cultivos de solanáceas durante décadas, esta plaga puede causar daño a las plantas de cultivo por alimentación directa y como se ha descubierto recientemente, mediante la transmisión de la bacteria Candidatus Liberibacter solanacearum (Butler y Trumble, 2012). Este insecto es endémico de América del Norte con la distribución de este insecto en los EEUU (Garzón, 2012). Recientemente se le ha relacionado con la enfermedad de la papa denominada “zebra chip” o la bacteria recién descrita C. Liberibacter como agente causal; la enfermedad se documentó por primera vez en los campos de papa cerca de Saltillo, México, en 1994 (Munyaneza et al., 2007). En febrero del año 2012 es reportado oficialmente en Nicaragua según acuerdo ministerial como una plaga no cuarentenada reglamentada con distribución únicamente en los departamentos de Estelí, Matagalpa y Jinotega, lo señala el Ministerio Agropecuario y Forestal (MAGFOR, 2012).

El municipio de Estelí cuenta con dos zonas para la producción de papa, Miraflor y el Tisey, sin embargo, los productores de papa de estas localidades desde finales del año 2010 han venido enfrentando problemas sobre la aparición del complejo insecto - bacteria (B. cockerelli – C. liberibacter) el cual ha provocado pérdidas en las plantaciones de papa y en otros casos la disminución de los rendimientos y calidad de los tubérculos; el desconocimiento científico del comportamiento del complejo en los agro ecosistemas de Miraflor y el Tisey Estelí no ha permitido a los productores el diseño de estrategias de manejo ajustadas a la realidad del entorno, principalmente en las épocas de mayor producción que van de los meses de octubre a mayo, siendo estas a su vez las épocas donde se observan las mayores poblaciones del insecto; de igual manera el uso desmedido de los plaguicidas para bajar las poblaciones del insecto han propiciado una alta resistencia a los productos por este vector y la pérdida de enemigos naturales del entorno. El objetivo principal del estudio es describir la fluctuación poblacional de B. cockerelli e incidencia de C. liberibacter en lotes comerciales de papa en el municipio de Estelí, a fin de contribuir con nuevos conocimientos en el desarrollo de mejores estrategias de manejo en las plantaciones de papa.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación del estudio

El estudio se llevó a cabo en el departamento de Estelí Nicaragua, específicamente en las zonas paperas de Miraflor y El Tisey-Estanzuela. La primera ubicada entre las coordenadas 13º16¢45² de latitud norte y los 86º16¢48² longitud oeste con una altitud que va desde los 800 a los 1 500 msnm, localizada en el extremo noreste del municipio de Estelí a unos 28 kilómetros, con temperaturas promedio anual menor a 24 ºC, precipitaciones anuales que van de los 1 200 a 1 300 mm distribuidos en los 12 meses del año y con humedades relativas promedio anual de 80.8 % con suelos que presentan una textura franco arcilloso y franco limoso con pH que pueden variar entre los 4.5 -6.2 según el Ministerio de Recurso Naturales y del Ambiente (MARENA, 2000). La segunda zona (Tisey) se encuentra ubicada en el municipio de Estelí y San Nicolás del municipio de Estelí, se localiza en la cuenca sur del rio Estelí, entre las coordenadas 12º55¢ de latitud Norte y 86º21¢ de longitud Oeste, con una altitud que va desde los 800 a los 1 600 msnm con temperatura promedio anual que oscila entre los 23 ºC y 25 ºC, precipitaciones anuales entre 1 000 a 1 800 mm anuales según la Fundación de Investigación y Desarrollo Rural (FIDER, 2003). El estudio y la toma de datos se realizó en seis fincas en el periodo comprendido del 17 de enero al 21 de noviembre de 2014, abarcando las siembras con riego y las épocas de primera y postrera. Las fincas fueron seleccionadas en zonas con similitud en condiciones climáticas y de manejo del cultivo, así como fincas donde se ha cultivado papa durante el año cambiando los lotes según la época y fecha de siembra para el desarrollo del estudio.

Metodología para el muestreo de la fluctuación poblacional de adultos y ninfas de B. cockerelli.

El muestreo para determinar la fluctuación poblacional de B. cockerelli se realizó durante el ciclo productivo que comprendió de enero a noviembre 2014 (Munyaneza et al., 2007), considerando las siembras de riego, primera y postrera en las zonas de Miraflor y El Tisey Estelí. La captura de los insectos adultos de B. cockerelli se realizó durante el ciclo vegetativo de la papa en lotes comerciales manejados conforme lo hacen los agricultores de la zona, para esto se usaron trampas amarillas pegajosas en ambas caras de 12.5 cm x 7.5 cm, clavadas en estacas de 60 cm de alto; en cada zona se seleccionaron tres fincas o lotes cultivados en las cuales se ubicaron cinco trampas amarillas en forma de cinco de oro (rombo) al interior de la parcela, cuatro en los extremos y uno en el centro, estas fueron revisadas y cambiadas cada quince días, en cada una de las trampas se contó el número de adultos de B. cockerelli capturados durante el 17 de enero al 21 de noviembre de 2014. Para medir la fluctuación de las ninfas en plantas se utilizó el método de muestreo aleatorio, en cada parcela se seleccionaban al azar cinco sitios de muestreo y en estos a su vez 20 plantas (10 a la izquierda y 10 a la derecha), en las cuales se revisó presencia o no de ninfas de paratrioza y con estos datos se calculó el promedio de ninfas por planta. De igual manera se realizó en estas mismas plantas un muestreo de adultos de paratrioza.

Metodología de muestreo de la incidencia de daño de C. liberibacter

El muestreo para medir incidencia de daño con síntomas similares a C. liberibacter descritos por (Munyaneza et al., 2007), se realizó en las mismas fincas o lotes y fecha donde se evaluó la fluctuación poblacional de B. cockerelli en el cultivo de la papa. Para medir la incidencia de C. liberibacter, en cada parcela se seleccionaron al azar cinco sitios de muestreo en cada sitio de muestreo se seleccionaron 20 plantas (10 a la izquierda y 10 a la derecha) donde se observó y anotó el número de plantas sin síntomas y con síntomas similares a C. liberibacter según lo descrito por (Munyaneza et al., 2007) tales como: retraso del crecimiento sobre el suelo, amarillamiento o clorosis, enrollamiento de hojas hacia el haz, coloración morada en las hojas apicales, entrenudos hinchados de la parte superior del crecimiento, la proliferación de yemas axilares, tubérculos aéreos, pardeamiento del sistema vascular, quemado de la hoja, y la muerte temprana de la planta, para el cálculo del porcentaje de incidencia de daño se utilizó la fórmula de Vanderplank (1963). Incidencia (%) = (Total de plantas con síntoma / Total de plantas muestreadas) x 100.

Muestreo de plantas para describir síntomas de C. liberibacter y toma de muestras de plantas enfermas para confirmar la presencia del patógeno

El muestreo para identificar los síntomas similares a C. liberibacter se realizó en las mismas fincas donde se evaluó la fluctuación poblacional de B. cockerelli en el cultivo. La descripción inició a partir de que se observaron los primeros síntomas similares a C. liberibacter en cada muestreo realizado se seleccionaron cinco plantas con síntomas similares a C. liberibacter de las cuales se tomaron datos descriptivos sobre el avance sintomático; de las últimas plantas observadas con la presencia de síntomas se seleccionaron cinco, de las cuales se tomaron muestras de tejido que fueron remitidas al Centro Nacional de Diagnostico Fitosanitario del Instituto de Protección y Sanidad Vegetal (IPSA) para confirmar o no la presencia de C. liberibacter. Las cinco muestras de material vegetativo se le realizaron análisis de PCR (reacción en cadena de la polimerasa) según protocolo de (Munyaneza et al., 2007), para confirmar la presencia o ausencia de C. Liberibacter.

Variables evaluadas

Número de adultos por trampa y zona agroecológica de B. cockerelli.

Número de ninfas por planta y zona agroecológica de B. cockerelli.

Análisis de datos

Se diseñó una base de datos en Excel para el registro de las fluctuaciones poblacionales de adultos y ninfas de Paratrioza por fecha de muestreo, así como de la incidencia de punta morada, con los cuales se realizaron curvas de fluctuación poblacional del insecto.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Número de insectos adultos de B. cockerelli capturados por mes

Las capturas de este insecto se mantuvieron desde inicios del estudio en todos los meses evaluados. En la Figura 1 observa que tanto las capturas usando trampas amarillas como el muestreo aleatorio en plantas, variaron en todos los meses, de igual manera los meses donde las poblaciones aumentaron considerablemente son marzo, abril, julio, agosto y octubre, esto se asocia a la cantidad de follaje disponible, ya que la edad del cultivo era mayor a los 30 días, además los lotes donde estaban las trampas recibieron aplicaciones semanales (cada 4 y 5 días) de insecticidas cuya efectividad probablemente disminuyó conforme creció el follaje; en estos mismos meses se reportan las temperaturas promedio más altas, así como las precipitaciones más bajas a excepción de los meses de junio, septiembre y octubre que reporta altas precipitaciones, datos similares son reportados por Butler et al. (2012), donde en estudio realizado a nivel de laboratorio, determinaron que adultos criados en intervalo de hasta 26.7 ºC - 29 ºC exhibieron la mejor supervivencia, desarrollo y ovoposición, pero temperaturas superiores o iguales a 32.2 °C, reducen las características del ciclo vital del insecto, de igual manera sugiere que los factores que juegan un papel en el números B. cockerelli en el campo están relacionados con la temperatura, el tamaño de la migración y el tamaño de las plantas de cultivo; por otra parte Rubio et al. (2006), reporta que en un estudio realizado en México obtuvo mayores poblaciones de B. cockerelli en lugares con altas temperaturas y menores precipitaciones.

Figura 1.
Fluctuación poblacional de adultos de B. cockerelli usando trampas pegajosas amarillas Estelí, 2014.

Número de insectos adultos de B. cockerelli capturados

Se realizaron capturas de adultos de B. cockerelli en las zonas paperas de Estelí en los meses evaluados, siendo la zona del El Tisey donde se encontraron mayores poblaciones del insecto (296 adultos) en relación Miraflor (260 adultos) (Figura 2); sin embargo, ambas zonas reportan las mayores capturas en los meses de marzo, abril, julio, agosto y octubre (Figura 1).

Figura 2.
Número de adultos de B. cockerelli capturados por zona papera, Estelí 2014.

Número de ninfas de B. Cockerelli observadas por mes

En el muestreo realizado se observó la presencia de ninfas en la mayoría de los meses evaluados, a excepción de los meses de enero, junio y noviembre (Cuadro 1), los meses donde hubo mayor población fueron marzo, abril, julio y octubre; las bajas poblaciones probablemente se debió a la alta cantidad de insecticidas que aplican los agricultores, la cual es con una frecuencia de entre cuatro a cinco días y usan insecticidas de contacto, sistémicos y translaminar; esto se vio asociado también a la baja población de adultos capturados en relación a los año 2011-2012 donde el IPSA reporta altas poblaciones y afectaciones en este cultivo, asociado al reconocimiento por los agricultores del comportamiento de la plagas recién ingresada al país. Probablemente las bajas poblaciones de las ninfas están relacionadas a las altas temperaturas en Estelí, que se presentaron en casi todo el año 2014, estas oscilaron desde los 25 ºC hasta los 31ºC. Según el Instituto de Investigación y Capacitación Agropecuaria, Acuícola y Forestal del Estado de México (ICAMEX, 2006) reporta que temperaturas de 25.9 ºC causaron la mayor mortalidad de ninfas de primer estadio, y las de 4to y 5to estadio a los 29 ºC (Cuadro 1).

Cuadro 1.
Número de adultos y ninfas de B. cockerelli observados por zona papera según muestreo visual aleatorio, Estelí 2014

Meses	Adultos		Ninfas
	Miraflor	Tisey	Miraflor	Tisey
Enero	4	5	0	0
Febrero	25	33	12	9
Marzo	56	58	12	20
Abril	47	58	9	8
Mayo	30	35	0	2
Junio	7	12	0	0
Julio	18	29	8	10
Agosto	34	42	2	7
Septiembre	16	22	3	4
Octubre	43	49	3	8
Noviembre	17	23	0	0
Total	297	366	49	68

Comportamiento de adultos y ninfas de B. cockerelli observados por planta y de adultos capturados por trampa

En el Cuadro 2 se muestra la cantidad promedio de adultos y ninfas de B. cockerelli observados por planta, la cual es relativamente baja en relación a la cantidad de plantas muestreadas en cada lote, sin embargo, la cantidad de ninfas de B. cockerelli observadas puede ser suficiente para causar daños a nivel metabólico en las plantas o cultivo; según Munyanesa et al. (2011), concluyó que desde una hora hasta siete días que esté una ninfa alimentándose de una planta, es capaz de transmitir C. liberibacter u otros problemas en las plantas, de igual manera Rubio et al. (2006) reportaron que desde una hasta 25 ninfas por planta son suficientes para causar los síntomas de toxicidad.

Cuadro 2.
Número de adultos y ninfas de B. cockerelli observados por planta según muestreo visual aleatorio, Estelí 2014

Meses	Adultos B. cockerelli/mes	Ninfas de B. cockerelli/mes	Plantas Muestreadas	Adultos B. cockerelli/planta	Ninfas B. cokerelli/planta
Enero	9	0	1 200	0.01	0.00
Febrero	58	21	1 200	0.05	0.02
Marzo	114	32	1 200	0.10	0.03
Abril	105	17	1 200	0.09	0.01
Mayo	65	2	1 200	0.05	0.00
Junio	19	0	1 200	0.02	0.00
Julio	47	18	1 200	0.04	0.02
Agosto	76	9	1 200	0.06	0.01
Septiembre	38	7	1 200	0.03	0.01
Octubre	92	11	1 200	0.08	0.01
Noviembre	40	0	1 200	0.03	0.00
Total	663	177	13 200	0.05	0.01

Comportamiento de Insectos adultos de B. Cockerelli capturados por trampa

En ambas zonas paperas de Estelí se capturaron durante el 17 de enero el 21 de noviembre de 2014 un promedio de 0.84 adulto de B. cockerelli por trampa, (Cuadro 3), así como baja población de ninfas de B. cockerelli en el follaje de las plantas de papa y coincidentemente el porcentaje de las plantas que se tomaron muestras (follaje y de tubérculo) para análisis de C. liberibacter y que resultaron positivas en el análisis fue bajo (20 %). Munyanesa et al. (2007), evaluaron la velocidad de transmisión de C. liberibacter en la planta de papa, y determinaron que un psílido afectado por planta es capaz de transmitir la bacteria y causar síntomas de toxicidad desde media a una hora de encontrarse alimentando de esta; esto determinó que a pesar que las cinco plantas de las que se tomó muestras de tejido y tubérculos aun presentando los síntomas similares a C. liberibacter, estas no reaccionaran positivas; probablemente estos síntomas sean a causa de otras patologías o bien a grados de toxicidad por afectación del psílido o las ninfas de B. cockerelli. De igual manera Rubio et al. (2006), señalan que los síntomas causados por los hongos Rhizoctonia, Fusarium y Verticillium pueden ser fácilmente confundidos con los causados por los fitoplasmas, debido a que todos estos microorganismos patógenos afectan los vasos conductores de las plantas y consecuentemente su expresión sintomática puede ser similar.

Cuadro 3.
Número de adultos de B. Cockerelli capturados por trampa según zona papera, Estelí 2014

Meses	No Trampas / zona	Trampas / mes	Miraflor	Tisey	Promedio
Enero	30	60	0.00	0.13	0.07
Febrero	30	60	0.67	0.77	0.72
Marzo	30	60	1.30	1.43	1.37
Abril	30	60	1.27	1.63	1.45
Mayo	30	60	0.97	0.90	0.93
Junio	30	60	0.63	0.80	0.72
Julio	30	60	1.03	0.93	0.98
Agosto	30	60	1.10	1.03	1.07
Septiembre	30	60	0.23	0.40	0.32
Octubre	30	60	1.17	1.37	1.27
Noviembre	30	60	0.30	0.47	0.38
Total	330	660	0.79	0.90	0.84

Incidencia de C. liberibacter solanacearum

En la Figura 3 se presenta el porcentaje de incidencia de síntomas similares a C. liberibacter desde el 17 de enero al 21 de noviembre de 2014, los meses con mayor incidencia y donde se expresaron más síntomas de esta enfermedad fueron marzo, abril, julio, agosto y octubre, esto coincidentemente con la mayor población del vector, así como a la edad del cultivo, ya que en estos meses los lotes del cultivo de papa superaba los 40 días de edad, a su vez los síntomas en las plantas estaban más expresados que en los primeros días donde la incidencia fue menor, dato similar pero bajo ambiente controlado fue reportado por Munyanesa et al. (2011) donde determinó que después de la tercera semana de inoculada la bacteria, las plantas fueron capaces de expresar síntomas, iniciando con un amarillamiento y enrollado de hojas, hasta llegar al quemado total de la planta y afectación de los tubérculos.

Figura 3.
Porcentaje de incidencia de síntomas de daños similares a C. liberibacter en el cultivo de papa, Estelí 2014.

Descripción de síntomas de daño y confirmación de diagnóstico de C. liberibacter

La descripción de los síntomas de C. liberibacter inició a partir de que se observaron los primeros síntomas de daño, los que fueron observados a lo largo del desarrollo vegetativo del cultivo, entre los síntomas que se observaron con mayor prevalencia están, amarillamiento y enrollamiento de hojas hacia el haz, entrenudos cortos, tubérculos aéreos y coloración morada de hojas jóvenes. Los primeros síntomas se observaron a partir de los 35 días de establecido el cultivo, expresándose en su conjunto, después de los 50 días de edad; estos síntomas también son reportados por Munyaneza et al. (2007) en un estudio realizado en México, donde describen síntomas como retraso del crecimiento sobre el suelo, clorosis, entrenudos hinchados de la parte superior del crecimiento, proliferación de yemas axilares, tubérculos aéreos, pardeamiento del sistema vascular, abrasador o quemado de la hoja y la muerte temprana de la planta. Considerando lo planteado por Munyaneza et al. (2007), se concluye que de los síntomas planteados por estos autores, cinco fueron observados a lo largo del estudio entre los cuales se describen: clorosis, enrollamiento de hojas hacia el haz, entrenudos hinchados o cortos, tubérculos aéreos y coloración morada de hojas terminales. En el Cuadro 4 se muestran los resultados de análisis para C. liberibacter, considerando que la muestra SV-0125 correspondió a la planta que expresó la mayor cantidad de síntomas.

Cuadro 4.
PCR convencional para confirmar agente causal de punta morada

Código	Resultado PCR Convencional
SV-0060	Negativa
SV-0062	Negativa
SV-0064	Negativa
SV-0066	Negativa
SV-0125	Positiva

CONCLUSIONES

La mayor población de adultos de Bactericera cockerelli fue mayor en Tisey respecto a Miraflor y se registran en ambas zonas las mayores capturas en marzo, abril, julio, agosto y octubre.

Las mayores poblaciones de ninfa de Bactericera cockerelli se registran en febrero, marzo, abril, julio y octubre, siendo en Tisey donde se encontró la mayor cantidad.

La incidencia de daño de Candidatus liberibacter fue de hasta 4.8 % siendo los meses de marzo, abril, agosto y octubre donde se reportó la mayor incidencia.

Se detectó una muestra positiva de Candidatus liberibacter como agente causal de punta morada en papa.

Referencias

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Vanderplank, J. E. (1963). Plant Disease: Epidemics and Control. Academic Press

Notas de autor