INTRODUCCIÓN

El medio tropical durante la época seca determina las condiciones físicas y atmosféricas que conducen al estrés calórico; el cual genera alteraciones en la fisiología, el potencial de producción y el ciclo de vida. La homeostasis térmica en los homeotermos conjuga varios mecanismos integrados por el sistema nervioso, las hormonas y el propio metabolismo; permitiendo el contraste de las pérdidas, generaciones y el balance calórico momentum (Dikmen y Hansen, 2009; Yousef, 1985). La regulación de la temperatura corporal orienta los procesos, mecanismos y acciones sistémicas para mantener casi

constante la temperatura corporal; aun cuando se produzcan variaciones en la termogénesis y termólisis (Dukes y Sweenson, 1995). Dentro de la homeotermia, ocurre la heterotermia corporal en los animales homeotérmicos – endotérmicos con diferencias sectoriales en la carga calórica del tegumento, músculos y órganos vitales (McNab, 2001; Setchell, 1998). La temperatura corporal en el ganado europeo tipo leche es de 38.0 a 39.3°C con una media de 38.6°C y en el ganado europeo tipo carne de

37.7 a 39.1°C con media de 38.3°C (Andersson, 1984; Fraser et al., 1993); sin embargo, las mayores variaciones térmicas corporales ocurren en la fase diurna por la influencia ambiental (Araúz et al., 2010; 2017).

Termorregulación del sistema reproductor del bovino

El testículo y el complejo escrotal poseen el sistema termorregulatorio local adaptado para mantener la temperatura testicular de 4 a 6°C por debajo de la temperatura corporal en normotermia (Kastelic y Hopper, 2013). El mantenimiento térmico testicular depende del tegumento escrotal, de los músculos de dartos y cremaster y de los vasos sanguíneos arteriales y venosos con un flujo calórico arterial superior a la retención calórica; facilitando la termólisis vascular (Setchell, 1998; Slimen et al., 2016). La relación anatómica y topográfica ubica a los testículos de los bóvidos en una posición especial alejada del núcleo térmico corporal y de la zona calórica mesentérica que permite unos 4 a 7°C centígrados por debajo de la temperatura corporal (Kastelic y Hopper, 2013; Hafez, 1973). La gradiente térmica del complejo escroto - testicular presenta sectores desde la temperatura corporal (39.8°C), sangre arterial (39.6°C), interior del vaso espermático (38.6°C), músculo cremaster (36.4°C) y vasos testiculares (33.0°C) hasta el núcleo testicular 33.0°C (Kastelic et al., 1997; Hafez, 1973). Estas diferencias térmicas facilitan la termorregulación escroto testicular para mantener la hipotermia regional sectorial (Arauz, 2014; Kastelic et al., 1996; Waites, 1970).

Las alteraciones térmicas en el saco escrotal y los testículos han sido asociados con anormalidades en los espermatozoides debido a los efectos del estrés oxidativo y a las implicaciones en las células espermatogénicas al alterarse el ADN y producirse la muerte por apoptosis (Murray et al., 2008; Paul et al., 2008, 2009; Pérez-Crespo et al., 2008; Roth, 2015).

Plexo arterio–venoso, perfil circulatorio y dinámica biotermica escroto – testicular

La regulación de la temperatura en los testículos, tejidos y elementos adyacentes en el complejo escroto

– testicular depende de la circulación regional y del contraste arterio – venoso ajustado por la hemodinámica y estática del flujo sanguíneo en el plexo pampiniforme y músculos según la sectorización térmica testicular (Kastelic et al., 2017; Senger, 1997). La cinética circulatoria se

desarrolla para mantener la hipoxia testicular sin producir alteraciones en el metabolismo y mantener la espermatocitogenesis, nutrición celular y maduración de los espermatozoides (de Armas, 2013).

El incremento de la temperatura testicular conduce a la hipertermia regional con un flujo sanguíneo en la arteria testicular de 12.4 ml/min (13.13 g/min); produciendo cambios en la tasa metabólica y en el consumo de oxígeno (Kastelic y Hopper, 2013). Las ramas arteriales y los músculos que termorregulan los testículos y el escroto son múltiples (Kastelic et al., 2017; Senger, 1997). La anastomosis arterio- venosa en los testículos y el plexo pampiniforme definen el suministro y secuestro calórico vascular (Kastelic, 2013; khalifa y Noor, 2017). Sin embargo, la temperatura escrotal es influenciada por la temperatura ambiental; encontrándose que la región superior, media e inferior presentan 36.5, 36.3 y 34.8°C a una temperatura ambiental de 25°C; mientras que, a 15°C, las temperaturas son 34.3, 33.4 y 31.7°C (Kastelic et al., 1997).

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación del estudio, área geográfica y entorno climático

El estudio fue desarrollado entre marzo y abril del 2016 en las facilidades del Proyecto Bovino de Carne en la Facultad de Ciencias Agropecuarias, Corregimiento de Chiriquí, Distrito de David, Provincia de Chiriquí; a una altitud de 26 msnm, entre las coordenadas 8°23´17.86” latitud norte y 82°19´50.80” longitud oeste, con un clima tropical húmedo de sabana (Aw).

Animales experimentales, condición corporal y estado hematimétrico

Se evaluaron seis toros de la raza Fleckvieh entre 26 y 30 meses de edad, todos productos de la transferencia de embriones con la identificación: 64/3, 65/3, 29/3, 44/3, 36/3 y 42/3. La condición corporal fue establecida según Kalabeski y Catti (2013), Herd y Sprott (1998) y Ocampo (2016), y el análisis hematimétrico se realizó según Fraser et al. (1993) mediante el analizador hematológico automatizado MINDRAY 3000Plus.

Peso corporal, peso metabólico, superficie corporal, alimentación y manejo

El peso corporal fue determinado por perimetría torácica según Coburn y Co (2008) y por pesaje digital. El peso metabólico fue generado según NRC (2001) y la superficie corporal estimada según Curtis (1981). Se utilizó ensilaje integral de maíz a razón de 13.61 kg/día, alimento concentrado

2.72 kg/día y agua a voluntad. El consumo diario ajustado de ensilaje fue 11.48 kg/día según el sobrante diario de 2.13 kg/animal; aportando 6.82 kg de materia seca/día, 0.695 kg de proteína total/día y 10.08 Mcal de EM/día.

Caracterización microambiental y presión calórica ambiental

El entorno microambiental fue evaluado dentro de la galera de estabulación en la fase diurna en la mañana (6:15 a 7:15 am), medio día (12.15 md a 1:15 pm) y tarde (6:15 a 7:15 pm) en la 3ra y 4ta semana de marzo y en la 1ra semana de abril en el 2016 mediante psicrometría directa (Araúz, 2016; Curtis, 1981; Martínez, 2016) y la presión calórica ambiental se obtuvo mediante el ITH (Armstrong, 1994; Dikmen y Hansen, 2009; Mader et al., 2006; NOAA, 2010, 2014).

Determinación de la temperatura escrotal sectorial

La temperatura escrotal se midió en la base, plexo pampiniforme, área craneal del epidídimo, centro del cuerpo testicular y zona caudal del epidídimo por termometría laser en los horarios de AM (6:15 – 7:15), MD (12:15 – 1:15) y PM (6:15 – 7:15).

Determinación de los indicadores fisiológicos, biotérmicos y de flujo calórico

La frecuencia cardiaca y respiratoria fueron establecidas por estetoscopía directa (Fraser et al., 1993), la Temperatura Rectal (°C) por termometría (Equipo HANNA, modelo HI9040) y la temperatura tegumentaria pre escapular (°C) por termometría láser a 40cm sobre la piel (Termómetro laser NUBEE NUB8380). La longitud del eje escrotal fue medida por el método central seccionado según (Araúz, 2015). El flujo calórico escrotal se estableció; utilizando la superficie escrotal, el coeficiente de Steffan-Bolztmann 4.93 x 10-8 kcal/m2 oK4 H, el coeficiente covectivo atmosférico de 6.20 x 10-3 cal/cm2 oC min y el diferencial térmico ambiente – tegumento (Araúz, 2018, 2018a; Curtis, 1981).

Diseño experimental y análisis estadístico

Las fuentes de variación fueron el horario diurno y las covariables peso corporal, superficie escrotal, hemoglobina y el índice de temperatura - humedad. Se utilizó el diseño dividido en tiempo modificado más covarianza múltiple según el modelo lineal aditivo:

Yijk = u + Ai + b1 (Tij – û1) + b2 (Xij – û2) + b3 (Wij – û3) + b4 (Zij - û3) + eikj donde Yijk = variables fisiológicas y biotermicas (tr, fc, fr, tt, tet

u = Media general, Ai: son los horarios del muestreo fisiológico y térmico (kmo = 1 (6: 15 a 7:15 am), 2 (12:15 a 1:15 pm) y 3 (6:15 a 7:15 pm); b1(Tij – û1) es el peso corporal de los toros, b2 (Xij – û2) es la superficie escroto - testicular total (cm2), b3 (Wij – û3) es la concentración de hemoglobina (g/100 ml) y b4 (Zij – û4) es el ITH para bovinos y eijk = Residuo. Se utilizó el Arreglo Factorial más covarianza múltiple para la carga térmica sectorial escrotal modelo lineal:

Yijk = µ + Ai + Bk + (AB)ik + b1 (Tijk – ū) + b2 (Xijk – ū) + b3 (Wijk – ū) + b4 (Zijk – ū) + e (ijkl)

Yijk = Temperatura escrotal en el toro jmo en el horario imo según el sector escrotal kmo.

u: Media general, Ai: son los horarios del muestreo fisiológico y térmico (kmo = 1 (6: 15 a 7:15 am), 2 (12:00 a 1:15 pm) y 3 (6:15 a 7:15 pm), Bk: Sectores escrotales (kmo = base (1), cono pampiniforme (2), zona craneal del epidídimo (3), cuerpo testicular (4) y zona caudal del epidídimo (5), b1(Tij – û1) es el peso corporal, b2 (Xij – û2) es la superficie escroto - testicular total (cm2), b3 (Wij – û3) es la hemoglobina (g/100 ml), b4 (Zij – û4) es el ITH para bovinos y eijk es el Residuo. Las medias cuadradas fueron ajustadas por covarianza, comparadas por Tukey y la tendencia genérica diurna por regresión polinomial (Herrera y Barreras, 2000; Gill, 1978; Wilcox, 1986) a través del Programa SAS (2004).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Condiciones microambientales, presión calórica ambiental y grado del estrés calórico

El microambiente según se aprecia en la Tabla 1, en la mañana fue el más confortable para los bovinos según la temperatura ambiental (28.2°C), humedad relativa (72%) y el ITH (78.9); periodo que mostró una presión calórica ligera según Dikmen y Hansen (2009). El entorno al medio día mostró una temperatura ambiental de 35.2°C y 63% de humedad relativa con un ITH de 87.46. La presión calórica disminuyó ligeramente durante las horas de la tarde; alcanzando 31.6°C y 82% de humedad relativa y un ITH de 85.38 en la tarde; con una tendencia genérica diurna curvo lineal (P < 0.001).

Tabla 1.
Indicadores del entorno micro climático dentro del área de estabulación.

La mayor presión calórica al medio día modificó el balance calórico general, la termorregulación y generó la hipertermia e hipernea. Estos resultados indican que se debe utilizar medidas preventivas para evitar el estrés calórico tropical (Araúz, 2006; Arias et al., 2008) y a su vez minimizar las pérdidas económicas (St-Pierre et al., 2003) debido a los efectos en la reproducción (Jordan et al., 2003).

Estado fisiológico de los reproductores, dimensiones escrotales y biotermia

El hematocrito venoso (31.7%), la hemoglobina (10.56 g/100 ml) y el conteo de eritrocitos (5.81 millones/ml) indicaron el buen estado de salud de los animales. Sin embargo, la frecuencia respiratoria de 43 mrpm en la mañana fue superior a los 26 mrpm según Fraser et al. (1993); y la temperatura rectal presentó una sobrecarga calórica de + 0.45°C (Tabla 2). La circunferencia escrotal fue de 36.5 a 42.8cm; cuyo desarrollo testicular fue apropiado (Boggio, 2008). El péndulo escrotal pretesticular promedio fue 6.65 cm y la longitud del eje escrotal total fue 22.5 cm. La superficie del segmento pretesticular fue 167.28 cm2 y en el entorno testicular y del epidídimo fue 636.42 cm2; totalizando

803.75 cm2 (ver Tabla 2 y 3); que representó el 1.66% de la superficie corporal para el peso promedio de 493.33 kg.

Tabla 2.
Indicadores del perfil biológico de los toros Fleckvieh en la mañana (6:15 am – 7:15 am) antes de la fase circadiana de reto calórico diurno en la época seca.

La temperatura rectal promedio en la mañana fue 38.45°C y los extremos proximal y distal del escroto fueron 34.88°C y 31.62°C con un diferencial térmico de – 7.39°C con base a la temperatura rectal (ver Tabla 4) y la gradiente calórica escrotal fue -3.62°C con una reducción calórica tegumentaria de - 0.16°C. La superficie escrotal total fue 803.7 cm2 con el flujo calórica por radiación de – 2.756 Kcal/h y por convección de -0.265 Kcal/h en la mañana.

Tabla 3.
Indicadores físicos y dimensionales del complejo escroto – testicular en los toros de la raza Fleckvieh.

Tabla 4.
Referentes térmicos en los sectores del eje escroto – testicular en toros Fleckvieh en la mañana durante la época seca en el medio tropical

Alteración térmica corporal y cardiorespiratoria circadiana diurna

La temperatura rectal y epidérmica en el área pre escapular, la frecuencia respiratoria y la frecuencia cardiaca mostraron diferentes magnitudes (P < 0.001) según los horarios am, md y pm (Tabla 5). El peso corporal, la hemoglobina, la superficie escrotal total y el índice ITH no afectaron la carga calórica corporal (P > 0.05). La temperatura rectal en la mañana fue 38.5°C y la frecuencia respiratoria 42.6 mrpm; resultando superiores al patrón fisiológico (Fraser et al., 1993).

Tabla 5.
Análisis de Varianza de la temperatura rectal, temperatura tegumentaria, frecuencia respiratoria y cardiaca en toros Fleckvieh bajo estrés calórico en la fase diurna.

**(Existe diferencia significativa al .1% (P < 0.001). ** Difieren al 1% (P < 0.01) ns (No existe diferencia significativa al 5%).

Las mayores alteraciones fisiológicas ocurrieron alrededor del mediodía según la temperatura rectal y el índice cardiorespiratorio (Tabla 6); sustentando la influencia calórica ambiental diurna y el estrés en la época seca sobre los reproductores Fleckvieh.

Tabla 6.
Medias cuadradas ajustadas de los indicadores térmicos y cardiorrespiratorios.

Tabla 7.
Análisis de varianza – covarianza para la temperatura sectorial escrotal en las regiones de importancia histológica y reproductiva en toros Fleckvieh bajo estrés calórico.

Temperatura sectorial, carga calórica y transición térmica escrotal diurna

La temperatura escrotal fue diferente las regiones evaluadas según el horario diurno (P < 0.05), aunque la mayor variación se observó en la zona caudal del epidídimo y el governáculo; seguido de la base del escroto (Tabla 7). La inclusión del peso corporal, la superficie escrotal total y el índice temperatura – humedad no contribuyeron en forma covariativa para modificar la temperatura del escroto (P > 0.05). La concentración de la hemoglobina mostró una influencia covariativa en la temperatura escrotal en la región del plexo pampiniforme (P < 0.10); mientras que el peso corporal afectó covariativamente la carga calórica escrotal en el cuerpo testicular (P < 0.01). La concentración de hemoglobina influyó sobre la temperatura del cono pampiniforme; sugiriendo que perfil hematopoyético modifica la carga calórica sectorial en el escroto.

La sobrecarga calórica escrotal fue alterada según los cambios en el ITH desde la mañana (78.9) hacia el mediodía (87.46) y la tarde (85.38). La elevación diurna del ITH alteró la cardiorespiración y el balance calórico corporal; coincidiendo con los efectos reportados por Das et al. (2016) y Gupta et al. (2016). La hipertermia por estrés calórico afecta las células, tejidos, metabolismo y la fertilidad

(Krishnan et al., 2017; Slimen et al., 2016); reduciendo la productividad ganadera (Polsky et al., 2017; St-Pierre et al., 2006).

La temperatura escrotal en el cuerpo testicular en la mañana, medio día y tarde fue 32.47, 33.47 y 32.47°C; mientras que la temperatura rectal de los animales en los mismos horarios fue 38.45, 39.20 y 38.87°C; lo que indica una diferencia térmica con el cuerpo de -5.98, -5.73 y – 6.4°C. Kastelic et al. (1995) indica que la temperatura en la superficie escrotal testicular proximal, central y distal fue 30.4,

29.8 y 28.8°C; con una gradiente térmica de 1.6, 0.4 y 0.2°C entre los extremos testiculares. La gradiente térmica escrotal mínima fue -3.57, -2.67 y -3.99°C y la máxima -7.18, -6.60 y -7.60°C; cuando la temperatura ambiental de los horarios fue 28.2 (am), 35.2 (md) y 31.6°C (pm) con un ITH de 78.90, 87.46 y 85.38; cuya presión calórica ambiental fue severa.

Tabla 8.
Medias de la temperatura sectorial del eje escrotal en la base (tet1), plexo pampiniforme (tet2), zona craneal del epidídimo (tet3), cuerpo testicular (tet4) y zona caudal del epidídimo (tet5) en el horario mañana (1), medio día (2) y tarde (3).

El comportamiento térmico fue variado en los sectores escrotales a partir de la lineal base escrotal hasta la zona caudal del epidídimo y governáculo; generando una gradiente negativa genérica. La modificación térmica escrotal a lo largo del eje vectorial total evidenció el cambio calórico producido por la influencia del plexo pampiniforme, las masas testiculares y la vectorización calórica vascular (Kastelic et al., 1997, 2017).

La temperatura escrotal aumentó de la mañana (6:00 a 7:15 am) al medio día (12:00 – 1:15 pm) en

+1.41°C; mientras que del medio día (12 – 1:15 pm) a la tarde (6:00 a 1.15 pm) descendió en -1.17°C. La temperatura escrotal sobre el cuerpo testicular fue la menos alterada y su transición am – md fue de

+1.02°C y del medio día a la tarde +1.0°C. El sector escrotal adyacente al testículo fue el que mantuvo

la mayor constancia calórica, aun con el mayor ITH (Figura 1). El complejo escrotal y los mecanismos de la termorregulación testicular mantienen la hipotermia regional, aun bajo el estrés calórico ambiental; sin embargo, la hipertermia fue definida durante la mayor presión calórica.

Tabla 9.
Medias ajustadas de la temperatura escrotal ajustada según la sección escroto – testicular y el horario circadiano diurno bajo estrés calórico en toros Fleckvieh.

Figura 1.
Diferencial térmico sectorial descendente escrotal diurno de la mañana al mediodía (MD-AM) y del mediodía a la tarde (PM-MD) en toros Fleckvieh bajo estrés calórico.

La sobrecarga calórica regional sectorial entre la mañana y el medio día presentó una ganancia calórica de +1.75°C (base escrotal), +1.65°C (plexo pampiniforme), +1.28°C (zona craneal del epidídimo),

+1.02 (cuerpo testicular) y +1.33°C (zona caudal del epidídimo); resultando la superficie escrotal más próxima a los testículos la menos alterada por el mayor estrés calórico. El factor covariativo de mayor

influencia fue la superficie corporal total de los animales (P < 0.0004). Sin embargo, la hemoglobina, la superficie escrotal y el ITH no mostraron una influencia covariativa (P > 0.05).

La temperatura sectorial escrotal fue modificada por el horario diurno (P < 0.0001); lo que indica que cada sector puede variar en su carga calórica subregional. Entre los factores covariativos sobresalió el peso corporal (P < 0.0001); pero no la hemoglobina, la superficie escrotal total y el índice de temperatura – humedad (P > 0.05; ver tabla 10 y 11); destacando el menor incremento térmico escrotal alrededor de los testículos.

Tabla 10.
Representación de las medias térmicas ajustadas de las secciones en el eje escroto – testicular en toros Fleckvieh según el horario diurno en la época seca.

Tabla 11.
Análisis de varianza – covarianza de la temperatura sectorial escrotal en toros Fleckvieh estabulados bajo estrés calórico en la época seca.

La carga calórica del escroto es el producto de los mecanismos vasculares de contra corriente que mantienen la temperatura testicular; además de la participación de los músculos Cremaster y Dartos, del complejo arterio – venoso y del plexo pampiniforme (Kastelic y Hopper, 2013). El escroto es un componente esencial para la termorregulación en los testículos y en sus alrededores al contribuir con la pérdida calórica por radiación, convección y evaporación (Kastelic et al., 1996).

CONCLUSIONES

El entorno microclimático diurno durante la época seca en el trópico de bajura representó una influencia negativa a través de la temperatura ambiental y la humedad relativa; las cuales se combinaron para aumentar el índice de percepción calórico; afectando las funciones cardiorespiratorias, el balance calórico y la temperatura rectal escrotal sectorial.

La estabulación diurna en toros de la raza Fleckvieh con adaptación crónica al estrés calórico tropical en la época seca no fue suficiente para mantener el bienestar térmico general debido al ITH; alterando el patrón cardiorespiratorio, térmico corporal y generando la hipertermia del complejo escroto - testicular.

El escroto alrededor del testicular presentó la mayor constancia en la carga calórica durante la fase diurna en la época seca y correspondió al punto del eje escrotal con el mayor beneficio de la termorregulación bajo el estrés calórico diurno en la época seca.

La temperatura escrotal sectorial fue modificada desde su base hasta la zona caudal del epidídimo con un diferencial térmico tegumentario que alcanzó las mayores alteraciones en el horario diurno al medio día; representando un riesgo calórico y bioquímico para el funcionamiento testicular y la fertilidad en los toros Fleckvieh en el medio tropical.

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