Introducción

La ecología trófica es la rama de la ecología que estudia como varios organismos de diferentes niveles alimentarios o tróficos interactúan entre ellos dentro de un ecosistema. En general, las relaciones alimentarias son representadas por redes tróficas (Sabo y Gerber, 2021). Hay diversas formas de estudiar la ecología trófica a través del análisis de los contenidos estomacales, isótopos estables, perfiles de ácidos grasos, entre otros.

El análisis de la dieta y los hábitos alimentarios de una especie son importantes para evaluar el rol ecológico y la posición de las especies en las cadenas tróficas de los ecosistemas (Allan y Castillo, 2007). El análisis de contenido estomacal de peces provee una idea sobre el patrón de alimentación y la evaluación cuantitativa de los hábitos alimentarios, es un aspecto importante en el manejo de las pesquerías. La dieta de los peces representa la integración de la mayoría de los componentes ecológicos más relevantes, los cuales incluyen el comportamiento, condición, uso de hábitat, consumo de energía e interacciones intraespecíficas e interespecíficas, entre otras (Sagar et al., 2018). La información de la dieta provee más soporte para el manejo de los recursos acuáticos, especialmente en la acuicultura y conservación (Saikia, 2015).

Entre los peces pelágicos, el machuelo hebra pinchagua o pinchagua, Opisthonema libertate, es una especie perteneciente a la Familia Clupeidae. Es costera y pelágica, forma cardúmenes densos, habita desde la superficie hasta los 70 m de profundidad y sobre fondos suaves cercanos a las orillas. Su distribución va desde el sur de California (Estados Unidos) hasta Chile. Su longitud total alcanza los 30 cm y, con promedios entre 12 y 18 cm. Se alimenta de fitoplancton y zooplancton filtrando el agua a través de sus branquiespinas (Whitehead y Rodríguez-Sánchez, 1995; Robertson y Allen, 2015). Es un mesodepredador que ingiere presas de niveles tróficos tales como productores primarios y secundarios.

Además, la especie es de gran importancia económica ya que se lo captura en toda su área de distribución tanto en México, Panamá y Ecuador, con redes de cerco. También se la pesca como fauna acompañante en las redes de arrastre camaroneras. Es comercializado en fresco y para la elaboración de enlatados, harina y aceite (Whitehead y Rodríguez-Sánchez, 1995; Jiménez-Prado y Béarez, 2004). Desde 1981 hasta 2017 su captura anual fue de 2 694 821,8 t en las costas ecuatorianas, siendo la mayor en 1985 con 328 074 t y la menor, en 2003 con 6895 t.

Dentro de los problemas para esta especie, cabe señalar que, con base en una evaluación de stock de la pinchagua (Opisthonema spp) realizada de 1981 a 2012, se estimó que durante la primera mitad de la década de 1980, los desembarques alcanzaron las 200 000 t y durante las 3 últimas décadas cayeron a 30 000 t, como promedio. Sin embargo, los niveles de mortalidad por pesca señalaron que la pinchagua se encuentra en estado de sobrepesca desde 2005 y en sobreexplotación a partir de 2010, estimándose que la biomasa desovante virginal se encontraba en 40%, es decir, por debajo del límite de referencia de 33 000 t (Canales et al., 2014). Además, en un análisis efectuado de 1975 a 2017 en los principales recursos pelágicos pequeños, la pinchagua mostró fluctuaciones importantes en su biomasa desde 1980 hasta 2018, pero actualmente su biomasa desovante virginal podría estar entre un 8 y 21% de 30 000 t. Así mismo, se estimaron niveles de agotamiento de su población, donde sus composiciones de tallas evidenciaban niveles de reducción de longitudes por debajo del 25% (Canales et al., 2019).

Un estudio sobre la alimentación de la especie en Ecuador, en las costas de Crucita y Machalilla (provincia de Manabí), Anconcito y Chanduy (provincia de Santa Elena), de 1980 a 1981, encontró que se alimentaba de diatomeas, dinoflagelados, copépodos y larvas de moluscos bivalvos y, que es un pez que no mostraba selectividad alimenticia (Guzmán de Peribonio, 1983). Mientras que, en Palma Real, San Lorenzo y Tambillo, Reserva Ecológica Manglares Cayapas-Mataje, provincia de Esmeraldas, de 2004 a 2005, hallaron que ingerían diatomeas, dinoflagelados y algas verdes (Ramírez-Luna et al., 2008). Otros estudios se han realizado en el complejo lagunar Bahía Magdalena-Bahía Almejas, Baja California Sur, Pacífico mexicano (Romero-Ibarra y Esquivel-Herrera, 1989); en el Golfo de California: Baja California, Baja California Sur, Sonora, Sinaloa y Nayarit en México (Gallardo-Cabello et al., 1991; Jacob-Cervantes et al., 1992; Molina-Ocampo y Manrique-Colchado, 1997; López-Martínez et al., 1999).

Con base en lo anterior, no existe un estudio actual de esta especie sobre su ecología alimentaria donde se analice de forma cualitativa y cuantitativa sus componentes tróficos; compare la dieta entre hembras y machos, organismos inmaduros y maduros, época seca y lluviosa; caracterice su comportamiento alimentario y se estime su nivel trófico. Por ello, la importancia de la información que genera este tipo de investigación y su subsecuente aporte al conocimiento del flujo de nutrientes y energía en esta región del Pacífico. El objetivo de este trabajo fue caracterizar la composición de la dieta y los hábitos alimentarios de Opisthonema libertate en las costas de Manabí, océano Pacífico ecuatoriano, y su relación con el sexo, estadios de madurez sexual y época del año.

Materiales y métodos

El área de estudio incluyó dos localidades dentro la provincia de Manabí (región Costa central) en el Ecuador continental, la primera es Crucita (0°52′06″ S, 80°32′20″ O), una parroquia rural de la ciudad de Portoviejo y Machalilla (1°33′45″ S 80°49′48″ O), parroquia rural de la ciudad de Puerto López. Las muestras fueron obtenidas durante el 2014, provenientes de las capturas de la flota industrial con redes de cerco que operan dentro del mar ecuatoriano (fig. 1).

Figura 1
Figura 1.

Zonas de captura del machuelo hebra pinchagua, Opisthonema libertate, en la costa continental de Ecuador, océano Pacífico, durante 2014.

La longitud total (cm, ± 1 mm) de cada uno de los peces fue registrada, así como su masa corporal (g), sexo y estadio de madurez sexual según la escala de Arriaga et al., (1983): [1] virginal; [2] en maduración; [3] maduración; [4] desove (hembras) o evacuación (machos) y [5] desovado (hembras) o evacuado (machos). También, se obtuvo el estómago y estimó su estado de repleción gástrica tomando como referencia los valores de la escala de Stillwell y Kohler, (1982), clasificándolos de esta forma: 0 (vacío), 1 (25% lleno), 2 (50% lleno), 3 (75% lleno) y 4 (100% lleno). Posteriormente, el contenido estomacal fue colocado en bolsas plásticas y en hielo para trasladarlo al laboratorio para su análisis.

Análisis de laboratorio

Las muestras fueron descongeladas para separar a las especies presas halladas en los estómagos, por grupo taxonómicos, también se las contaron, midieron (cm) y pesaron (g). Se las agruparon con relación a su grado de digestión, según Olson y Galván-Magaña, (2002): estado 1 o fresco (individuos que presentan todas las características morfológicas completas que los hacen fácilmente identificables); estado 2 o parcialmente digeridos; estado 3 o restos de organismos (individuos sin algunas partes del cuerpo) y estado 4 o completamente digeridos.

La identificación de las presas fue realizada hasta el mínimo taxón posible, para lo cual se utilizaron claves específicas de fitoplancton de Jimenez, (1983); Pesantes, (1983); Licea et al., (1995); Moreno et al., (1996); Tomas, (1996); Siqueiros-Beltrones, (2002); Soler et al., (2003) y Rodríguez et al., (2008). Para el zooplancton, se emplearon las claves especializadas de Boltovskoy, (1981); Cajas et al., (1998); Prado-España y Cajas-Flores, (2010); Naranjo y Tapia, (2013). Mientras que, para el ictioplancton, fueron las de Ahlstrom, (1972); Beltrán-León y Ríos, (2000) y Calderón, (2011).

Análisis de datos

La normalidad de los datos de tallas fue analizada por medio de la prueba de Kolmogorov-Smirnov (KS), homocedasticidad de varianzas con la prueba no paramétrica de Bonnet ya que los datos no presentaron una distribución normal. Luego, se aplicó la prueba de Kruskal-Wallis (H) para constatar si existían diferencias significativas de tallas y dieta por sexos, estadios de madurez sexual y época del año (Daniel, 1991; Celis-De la Rosa y Labrada-Martagón, 2014). La época lluviosa abarcó de diciembre a mayo y la seca, de junio a noviembre. Así mismo, el nivel de significancia utilizado fue de α = 0.05 (confianza del 95%). Los análisis estadísticos fueron hechos en el programa Minitab versión 18 (Minitab, 2017).

Las categorías consideradas para los análisis fueron 3: organismos indeterminados, hembras y machos. Así mismo, los organismos inmaduros fueron los que presentaron estadios 1 y 2 y, los maduros, eran aquellos de la escala 3 al 5. Para cada categoría se estableció su rango de tallas, media () y desviación estándar (±). Se elaboraron histogramas de frecuencia para las tallas con intervalos de 5 cm (modificado de Holden y Raitt, 1975).

La relación longitud-masa corporal se estimó mediante el modelo potencial deRicker, (1975):

[Ecuacion1]

dónde, MC = masa corporal, LT = es la longitud total, a = intersección del eje de las ordenadas y b = pendiente de la curva.

El parámetro a también se lo denomina factor de condición o coeficiente de condición y b como factor de alometría o coeficiente de alometría (Pauly, 1983; Espino-Barr et al., 2008). El ajuste del modelo a los datos de longitud-masa corporal se realizó con el software Minitab v.18 con sus respectivos intervalos de confianza al 95% (IC95%).

Con el objeto de determinar si existían diferencias estadísticas entre las curvas de las relaciones longitud-masa corporal por sexos, se utilizó el análisis de curvas coincidentes (Chen et al., 1992):

[Ecuacion2]

dónde, F = valor del estadístico, SCRp = suma de cuadrados residuales de todos los datos agrupados, SCRi = suma de cuadrados residuales de cada sexo, K = número de curvas a comparar y N = número total de pares de datos longitud-masa corporal.

Una vez estimados los coeficientes de la relación longitud-masa corporal, se determinó el tipo de crecimiento (isométrico o alométrico) con base en el valor de la pendiente, de tal modo que si b = 3, era de tipo isométrico; b > 3, era hiperalométrico y b < 3, hipoalométrico (Tesch, 1968; Pauly, 1984; Froese et al., 2011). También, se comprobó si el tipo de crecimiento era isométrico o alométrico mediante la prueba de isometría (Pauly, 1983):

[ecuacion3]

dónde, tc = valor del estadístico con un nivel de significancia de α = 0,05; sd(x) = desviación estándar de los valores del log10 de la longitud total, sd(y) = desviación estándar de los valores del log10 del peso total, r2 = coeficiente de determinación, n – 2 = grados de libertad.

El número de estómagos representativos para caracterizar la dieta de la O. libertate fue establecido a través del método de Pileou (Hoffman, 1979). Este método consiste en graficar en el eje horizontal, el número de estómagos que presentan alimentos contra la diversidad acumulada de las especies presas consumidas, para obtener la curva acumulativa de éstas últimas y el número de tractos donde se alcanza la asíntota, indicando así, cuál es el tamaño mínimo de muestra. Así mismo, se obtuvo el coeficiente de variación por cada tracto digestivo y se lo gráfico como un eje secundario; dicho coeficiente fue obtenido por la relación entre la desviación estándar y la diversidad promedio. Para este propósito, se estimó el número de estómagos, a través del software EstimateS V. 8.0 (Colwell, 2019), en el que el número de estómagos revisados fueron sometidos a 100 permutaciones para eliminar el sesgo con un α = 0.05. La selección del número de estómago respectivo fue en el que se observó que su variación era de 0.05.

Los índices ecológicos usados fueron los métodos numéricos (% N) (Hyslop, 1980), de frecuencias de aparición (% FOi) y gravimétricos (% M) (Peláez, 1997), así como el Índice de importancia relativa (IIR) propuesto por Pinkas et al., (1971):

[ecuacion4]

La importancia que cada especie aporta a la dieta de P. kamoharai fue evaluada por medio del Índice de importancia relativa de presas específicas (% IIRPE) (Brown et al., 2012):

[ecuacion5]

dónde, % Ni = porcentaje de la abundancia de la específica para la presa y %Mi = porcentaje de la masa específica para la presa. Estos parámetros fueron obtenidos basados en los siguientes modelos:

[ecuacion6]

[ecuacion7]

La amplitud de dieta del depredador se la calculó mediante el Índice de Levin (Bi) (Krebs, 1985):

[ecuacion8]

dónde, Pij = proporción de la presa j en la dieta del depredador i; n = número de especies presas. Los valores de este índice están comprendidos de 0 a 1, valores menores a 0,60 indican que la dieta está dominada por pocas presas, por lo tanto, sería un depredador especialista y resultados iguales o mayores a 0,60 indican que son depredadores generalistas (Labropoulou y Eleftheriou, 1997).

El análisis de traslapamiento trófico, traslapo trófico o traslapo dietario entre sexos, estadios de madurez sexual y época anual se realizó mediante el índice de Morisita-Horn (Cλ) (Morisita, 1959; Horn, 1966; Smith y Zaret, 1982):

[ecuacion9]

dónde, Cλ = Índice de Morisita y Horn entre sexo de x, y entre sexo de y; Pxi = proporción de presa i del total de presas usados por el sexo del depredador x; Pyi = proporción de presa i del total de presas usados por el sexo del depredador y. De acuerdo a Langton (1982), valores de 0,00 a 0,29 indican un traslapo bajo; de 0,30 a 0,59 hay traslapo medio y de 0,60 a 1,00 demuestran traslapo alto.

El nivel trófico (NT) se lo obtuvo a través de la ecuación de Cortés, (1999):

[ecuacion10]

dónde, TLk = nivel trófico de la especie depredadora, n = número de especies de presas, Pjx = proporción relativa de las presas que conforman la dieta del consumidor, TLj = niveles tróficos de las presas. Los niveles tróficos de las presas consumidas empleados en las estimaciones del TLk de O. libertate fueron obtenidos de Cortés, (1999); Froese y Pauly, (2022). Además, se categorizó a los depredadores y especies presas, dependiendo de su nivel trófico basados en la escala de Mearns et al., (1981): [I] productores primarios; [II] herbívoros (se alimentaban de los del nivel I); [III] carnívoros primarios (consumían a los del nivel II); [IV] carnívoros secundarios (ingerían a los del nivel III) y [V] carnívoros terciarios (se alimentaban de los del nivel IV).

Resultados

Estructura de tallas

Un total de 1051 organismos fueron analizados, de las cuales 173 eran de sexo indeterminado, 482 hembras y 396 machos. Los de sexo indeterminado tuvieron un rango de tallas de 13,6 a 25,7 cm de LT ( = 17,0 ±1,6): las hembras desde 11,8 hasta 27,9 ( = 22,1 ± 2,9) y los machos entre 10,6 y 29,3 ( = 21,1 ± 2,6). Los machos fueron 2 cm más grandes que las hembras y 4 cm más que los indeterminados; se presentaron diferencias significativas entre las 3 categorías (H = 328,3; p < 0,05). Las hembras y los machos tuvieron una distribución unimodal en el intervalo de talla de 20 a 24 cm (fig. 2).

Figura 2.
Figura 2

Frecuencias de tallas de Opisthonema libertate, capturadas en aguas ecuatorianas.

Los individuos capturados, a nivel general, registraron tallas de 10,6 a 29,3 cm de LT, y los organismos maduros tenían longitudes desde los 17,2 cm de LT, por lo que se estimó que el 63% de estos peces estaban inmaduros y 37% eran maduros.

Relación longitud-masa corporal

La especie presentó un crecimiento hiperalométrico a nivel general, con un coeficiente de alometría de b = 3,21 (IC95% = 3,17-3,25); los de sexo indeterminado tuvieron un b = 3,49 (IC95% = 3,37-3,61); las hembras con un b = 3,16 (IC95% = 3,10-3,22); pero los machos mostraron un crecimiento hipoalométrico con un b = 2,89 (IC95% = 2,81-2,97). Los resultados de las pruebas de isometría confirmaron este tipo de crecimiento de forma general (t = 11,5; p < 0,05); en indeterminados (t = 8,3; p < 0,05) y hembras (t = 3,7; p < 0,05), pero evidenció un crecimiento isométrico para los machos (t = 1,7; p > 0,05) (fig. 3).

Figura 3.
Figura 3.

Relación entre la longitud total y masa corporal de Opisthonema libertate: (a) de forma general, (b) organismos con sexo indeterminado, (c) hembras y (d) machos, en el océano Pacífico ecuatoriano. Círculos = masas corporales observadas; línea continua = masas corporales estimadas.

Curva acumulativa de especies presas

Todos los estómagos colectados presentaron contenido gástrico, con los cuales se determinó el tamaño mínimo de la muestra, para caracterizar la dieta o describir de forma representativa los componentes del espectro trófico de la especie, el cual fue de 55 ejemplares, lo que indicó que el número de muestras utilizadas fue más que suficiente para este propósito (fig. 4).

Figura 4.
Figura 4

Curva acumulativa de especies consumidas por Opisthonema libertate en aguas de Crucita y Machalilla, provincia de Manabí. El gráfico muestra los valores del Índice de diversidad de Shannon-Wiener y los coeficientes de variación contra el número de estómagos analizados. La flecha indica el número de estómagos donde la curva alcanzó la asíntota.

Porcentaje de llenado estomacal y estados de digestión de presas

La mayoría de los estómagos de las pinchaguas tenían un estado 1 de repleción estomacal (78%), seguido de un estado 2 (16%), estado 3 (3%), estado 4 o completamente lleno (2%) y estado 0 o vacío (0,1%). Además, alrededor de la mitad de las especies presas se encontraban en un estado de completamente digeridos o 4 (49%), seguido de los parcialmente digeridos o 2 (39%), digestión avanzada o 3 (11%) y en un estado de digestión mínimo (0,2%).

Composición de la dieta

La dieta estuvo compuesta por 233 ítems alimentarios agrupados en 2 categorías: fitoplancton y zooplancton. El fitoplancton abarcaba diatomeas y dinoflagelados. El zooplancton incluía foraminíferos, radiolarios, medusas, larvas de briozoos, larvas de poliquetos, quetognatos, pulgas de agua, larvas de cangrejos y camarones, isópodos, eufáusidos, copépodos, larvas de moluscos bivalvos y gasterópodos, larvas de estrellas de mar y erizos de mar, tunicados, huevos y larvas de peces. Así mismo, un total de 78 917 presas fueron consumidas por O. libertate, con una masa total de 10 335 g. De acuerdo al IIRPE, las especies presas más importantes fueron: la diatomea Rhizosolenia imbricata y el dinoflagelado, Ceratium sp. Dentro del zooplancton, los 2 grupos más importantes fueron los gasterópodos y los maxilópodos (crustáceos) (tabla 1).

Tabla 1.
Tabla 1

Ítems alimentarios consumidas por Opistonema libertate en el océano Pacífico ecuatoriano y sus respectivos índices: porcentaje en número (% N), porcentaje de frecuencia de ocurrencia (% FOi), porcentaje en masa (% M); porcentaje del índice de importancia relativa (% IIR), porcentaje de la abundancia específica para la presa (% Ni), porcentaje de la masa específica para la presa (% Mi) e índice de importancia relativa para la presa específica (% IIRPE). No se muestran todos los componentes alimentarios por especie ya que eran 233, pero si se identificaron a nivel de ese taxón.

La alimentación por sexos (hembras, machos e indeterminados) estuvo compuesta en su mayoría por el fitoplancton, entre las que destacaron las diatomeas, R. imbricata, Chaetoceros sp., Ch. coarctatus, Bacteriastrum delicatulum y Guinardia striata, así como el dinoflagelado Ceratium sp. No se registraron diferencias significativas entre las 3 categorías (H = 20,7; p > 0.05). Se observó una mayor preferencia para el fitoplancton que, para el zooplancton. Dentro de éstos, se observaron a los gasterópodos y maxilípedos de manera mayoritaria (fig. 5).

Figura 5.
Figura 5.

Porcentajes del índice de importancia relativa para la presa específica (% IIRPE) por cada sexo e incluido los organismos indeterminados en Opisthonema libertate en el océano Pacífico, Ecuador.

En relación a las dietas, de acuerdo a los estadios de madurez sexual, se detectó que los individuos más pequeños consumieron, en mayor proporción, especies de la clase Dinophyceae, en tanto que los más grandes prefirieron un mayor consumo de diatomeas de la clase Bacillariophyceae. En lo que respecta al zooplancton, los peces de tallas más grandes se alimentaron, en mayor cantidad, de gasterópodos y maxilópodos (copépodos), mientras que los bivalvos fueron consumidos indistintamente por individuos de todos los tamaños en cantidades mínimas (fig. 6). No se observaron diferencias significativas entre organismos inmaduros y maduros (H = 10,5; p > 0,05). Según el análisis detallado de las presas por especie, en los individuos de menor talla se destaca la preferencia por R. imbricata y Chaetoceros sp., Bacteriastrum hyalinum, B. delicatulum y Chaetoceros coarctatus. Los ejemplares de tallas más grandes también prefirieron R. imbricata, Chaetoceros sp. y Pseudonitzschia sp.

Figura 6
Figura 6.

Porcentajes del índice de importancia relativa para la presa específica (% IIRPE) por estadios de madurez sexual en Opisthonema libertate.

El espectro trófico por épocas del año, estuvo compuesto de forma predominante, para la época lluviosa, por diatomeas de las clases Coscinodiscophyceae, Dinophyceae y en la seca por las Bacillariophyceae, para el fitoplancton. En el caso del zooplancton, en ambas épocas, hubo predominio de Maxillopoda (copépodos) (fig. 7). No se registraron diferencias significativas entre dichos periodos (H = 27,5; p > 0,05).

Figura 7
Figura 7

Porcentajes del índice de importancia relativa para la presa específica (% IIRPE) por épocas del año para Opisthonema libertate.

Amplitud del nicho trófico

El índice de amplitud de la dieta, según el Índice de Levin fue de Bi = 0.03 para la categoría general, indicando que Opisthonema sp., fue un mesodepredador especialista, debido al dominio de unas especies, alrededor de 20, del fitoplancton y zooplancton en su dieta. Con relación al sexo, fueron similares tanto en los organismos de sexo indeterminado (Bi = 0.06) como en hembras y machos (Bi = 0.03, para cada categoría). Los organismos inmaduros (Bi = 0.06) presentaron similitud a los maduros (Bi = 0.03). De igual manera, para los de la época lluviosa (Bi = 0.03) y seca (Bi = 0.02). Además, dado que el fitoplancton y el zooplancton conforman su dieta, su alimentación la realiza por medio de la filtración y captura de sus especies presas, por lo que también, se lo podría catalogar como un filtrador omnívoro.

Traslapo de la dieta

El análisis del traslapo trófico de O. libertate, por sexo fue muy alto (Cλ = 0,99) indicando que tanto hembras como machos, se alimentaron de los mismos ítems, de ahí que, sus dietas fueron iguales. Esto también se observó para los indeterminados y las hembras (Cλ = 0,99); indeterminados y machos (Cλ = 0,99); inmaduros y maduros (Cλ = 0,97); época lluviosa y seca (Cλ = 0,96).

Nivel trófico

El nivel trófico calculado para la pinchagua fue de TLk = 3,70 lo que indica un mesodepredador de tipo carnívoro primario según la escala empleada, los mismos que se alimentaron de organismos como el fitoplancton y zooplancton, cuyas especies pertenecían al primero y segundo eslabones de las cadenas alimentarias marinas. Con relación al sexo, los organismos indeterminados (TLk = 3,67) fueron similares a las hembras (TLk = 3,71) y machos (TLk = 3,70). Así mismo, para los individuos inmaduros (TLk = 3,67) y maduros (TLk = 3,71); los especímenes de la época lluviosa (TLk = 3,71) y seca (3,67).

Los individuos analizados en este trabajo registraron tallas mínimas de captura de 10,6 y máximas de 29,3 cm de LT, y se calculó que el 63% de estos peces estaban inmaduros y 37% eran maduros. Por otro lado, Canales et al., (2014) en una evaluación de la pinchagua, estimaron que la talla media de madurez sexual estaba en 21,6 cm de LT, por lo que, con base en esa referencia, los peces analizados en este estudio, estarían en un 58% en estado de inmadurez y el 42% en madurez sexual. Con base en cualquiera de las dos medidas de madurez sexual, más de la mitad de los peces (58-63%) no habían alcanzado a reproducirse por lo que, estas capturan causarían un impacto negativo con relación al tamaño poblacional, tasas de reclutamiento y resiliencia.

Con respecto a la relación talla-masa corporal, la especie presentó un crecimiento de tipo hiperalométrico e isométrico, lo cual concuerda con lo reportado por Coello et al., (2020) quienes estudiaron especímenes provenientes de la primera milla náutica de la costa continental en las 5 provincias costeras del país (Esmeraldas, Manabí, Santa Elena, Guayas y El Oro) con b = 3,11 (hiperalométrico) y para el machuelo hebra mediana, Opisthonema medirastre, con b = 3,08 (isométrico). La diferencia en el parámetro b estimado por estos autores, probablemente, se debe a que, las masas corporales fueron distintas (de 5,2 a 261,4 g); mientras que, en la presente investigación estuvieron entre 16,1 y 231,6 g. Otra especie de la misma Familia Clupeidae, que tuvo un crecimiento de tipo hiperalométrico fue la sardineta piquitinga pelada, Lile stolifera (b = 3,37).

El número de estómagos suficiente para describir de forma representativa la dieta de O. libertate fue de 55, debido a que todos los estómagos analizados presentaban contenido y, además es un organismo filtrador que se alimenta de fitoplancton y zooplancton. De ahí que, el número de especies presas y abundancia halladas en esta investigación fue mayor que en otros estudios, por lo que se necesitó un número menor de estómagos para este fin. En un trabajo efectuado por Ramírez-Luna et al., (2008) con 12 especies de peces estuarinos en la Reserva Ecológica Manglares Cayapas-Mataje (REMACAM) en Palma Real, San Lorenzo y Tambillo, Esmeraldas, se encontró que 2 especies planctófagas, incluida la de este estudio y, el pardete o la lisa, Mugil cephalus, no se obtuvieron muestras suficientes para caracterizar su espectro trófico. Para O. libertate estudiada en esa área, se contó con 33 individuos a los que se le hallaron 16 especies presas y para M. cephalus se obtuvieron 43 organismos con 14 especies en su espectro dietario por lo que, se constató que fue menor el número de peces analizados y un alto número de presas, los cuales conformaban sus dietas.

El número de ítems que conformaron la dieta de este mesodepredador fue de más de 230. Estos mismos componentes planctónicos fueron hallados para la especie en el área de estudio en Chanduy y Anconcito por Guzmán de Peribonio (1983) a inicios de la década de los años 80. En aguas estuarinas de Esmeraldas se encontraron un total de 14 especies de fitoplancton (Ramírez-Luna et al., 2008). En tanto que, en el Golfo de California, la dieta de la especie varió de forma sustancial ya que, estuvo compuesta de 21 a 86 especies, entre fitoplancton y zooplancton (Gallardo-Cabello et al., 1991; Molina-Ocampo y Manrique-Colchado, 1997; López-Martínez et al., 1999). Dada la alta productividad primaria de este lugar, tanto en sus tasas de producción fitoplanctónica, zooplanctónica, así como en recursos pesqueros (Álvarez-Borrego, 1983; Valdez-Holguín y Lara-Lara, 1987; Santamaría-del Ángel et al., 1994; Molina-Ocampo y Manrique-Colchado, 1997), se esperaba que el espectro de la especie fuese mayor, tanto en número de especies presas como en abundancia (2357 presas) o volumen, pero de forma contraria, éste fue 35 veces menor a lo hallado en aguas ecuatorianas.

Las diatomeas y los dinoflagelados (fitoplancton), así como los gasterópodos y maxilópodos (zooplancton) fueron los organismos de mayor preferencia en la dieta de O. libertate. Así mismo, las diatomeas (Cosinodiscus sp.) eran los organismos más consumidos por la especie (Ramírez-Luna et al., 2008), y también, los dinoflagelados, copépodos, larvas de bivalvos (Guzmán de Peribonio, 1983). En la alimentación para la especie en el Golfo de California, destacaron como especies importantes las diatomeas Bacteriastrum sp., Cosinodiscus exentricus, Cosinodiscus marginatus, Guinardia flaccida, Melosira sulcata, Navicula sp., Nitzschia delicatissima, Planktoniella sol, Rhizosolenia alata y Thalassiothrix sp.; dinoflagelados: Dinophysis tripos, Peridinnium sp. y Prorocentrum micans, en el fitoplancton. Con respecto al zooplancton, fueron los copépodos Calanus sp., Coycaeus sp., Euterpina acutifrons y Oithona rigida; huevos de peces (Romero-Ibarra y Esquivel-Herrera, 1989, Gallardo-Cabello et al., 1991; Jacob-Cervantes et al., 1992; Molina-Ocampo y Manrique-Colchado, 1997; López-Martínez et al., 1999).

Los análisis de contenidos estomacales para la especie mostraron que un 60% fue dominado por el fitoplancton y el 40% por el zooplancton (Romero-Ibarra y Esquivel-Herrera, 1989), mientras que, el 100% lo fue para el fitoplancton (Ramírez-Luna et al., 2008). Esto podría ser porque la mayoría de las diatomeas presentaron una mayor preservación a la acción de los ácidos gástricos con respecto a los grupos de los crustáceos. Siendo así, los organismos que tenían exoesqueletos compuestos por quitina o substancias calcáreas y silíceas, ofrecen un mayor tiempo de preservación. Por el contrario, los individuos que no poseen estructuras duras son digeridas con una mayor velocidad con relación a los mencionados anteriormente (Gual-Frau y Gallardo-Cabello, 1988). Tal es el caso de los poliquetos, tunicados y quetognatos. Éstos últimos se presentan de forma abundante en el medio marino (Feigenbaum y Maris, 1984), pero su digestión en el estómago del depredador es muy rápida, preservándose, solamente y en ocasiones, las mandíbulas. En términos generales, se observó que el zooplancton (crustáceos) a diferencia del fitoplancton (diatomeas) era susceptible a ser desintegrado más rápidamente por los procesos de la digestión. Ello es debido, a que a pesar del mayor tamaño de los crustáceos y a que su exoesqueleto, compuesto por las sales de calcio, es menos resistente que las valvas silíceas de las diatomeas, a la acción de los ácidos digestivos en el estómago (Gallardo-Cabello et al., 1991).

Con respecto a los sexos, así como los organismos inmaduros y maduros y por época no se observaron diferencias significativas, sin embargo, si fue evidente la preferencia hacia ciertos componentes tróficos en algunos estadios de madurez. Este patrón también se evidenció en el Golfo de California, donde no se encontraron diferencias en las dietas por grupos de edad. Sin embargo, se encontraron diferencias en la alimentación de organismos juveniles y adultos en ésta área de estudio, lo cual se atribuyó al espacio que existe entre las branquiespinas de los individuos inmaduros, los mismos que son más grandes y, en los maduros son más reducidos, permitiéndoles alimentarse de presas con un tamaño mucho menor (microplancton) y aumentado así de esta forma su espectro trófico; inclusive, es menor a los espacios interbranquioespinales de la sardina monterrey, Sardinops sagax (Jacob-Cervantes et al., 1992; Molina-Ocampo, 1993; Molina-Ocampo y Manrique-Colchado, 1997).

La amplitud del nicho trófico caracterizó a O. libertate como un depredador especialista debido a su alta preferencia por un número menor de especies planctónicas. Esto también fue evidenciado en aguas mexicanas donde se pudo observar una marcada alimentación sobre diatomeas, dinoflagelados, copépodos, entre otros (Romero-Ibarra y Esquivel-Herrera, 1989; Ramírez-Luna et al., 2008). De acuerdo con el análisis de selectividad los valores más altos fueron para las diatomeas Planktoniella sol y Cosinodiscus sp., el dinoflagelado Peridinium sp., larvas de camarones, Penaeus sp., larvas de poliquetos, sifonóforos y huevos de invertebrados, lo que demuestra la importancia de estos grupos alimentarios en función de su disponibilidad y abundancia en el plancton. Algunas de estas especies también fueron importantes en la alta selectividad mostrada por S. sagax (Molina-Ocampo y Manrique-Colchado, 1997).

Además, fue catalogado como un filtrador omnívoro ya que, aprovecha la filtración de organismos planctónicos presentes en el agua gracias a las branquiespinas y también captura a sus presas a través del mordisqueo, de ahí que, O. libertate ha desarrollado esta plasticidad en su comportamiento trófico con el objetivo de aprovechar mejor a las presas disponibles en su medio. Este proceso del mordisqueo se pudo constatar debido a los diferentes estadios de digestión en que se encontraron a las presas, como en el caso de las diatomeas y dinoflagelados en sus estómagos ya que como se citó anteriormente, son muy resistentes a los jugos gástricos. Dicho aspecto fue bien documentado para la especie en el Pacífico mexicano, dónde inclusive se estableció que el tamaño del alimento que se filtraba, correspondía a un intervalo entre 0,10 y 0,75 mm y el que se atacaba, a un rango de 0,50 a 1,40 mm de la longitud de la presa. Así, se observó que, para la captura de las diatomeas y larvas de crustáceos, la pinchagua empleaba, como tipo de alimentación, la filtración y cuando se trataba de los dinoflagelados, crustáceos y huevos de peces, los capturaba por medio de la filtración o el mordisqueo, dependiendo del tamaño de la presa (Gallardo-Cabello et al., 1991). En este sentido, la especie fue categorizada como un depredador oportunista por la dominancia de las especies presas, la variación de las mismas de forma cualitativa y cuantitativa y, su selectividad por el tamaño de las presas (Jacob-Cervantes et al., 1992).

El traslapo de la dieta para la especie evidenció una alta similitud por sexos, estadios de madurez sexual y épocas del año. Con base en esto, es probable que la población que habita en estas zonas costeras, esté explotando el hábitat y los recursos alimentarios que coexisten en este entorno independientemente de cualquier variable. Dada la productividad biológica del área de estudio, se podría tratar de un fraccionamiento de los recursos con el objetivo de disminuir la competencia intraespecífica. Además, a nivel interespecífico, se pudo observar el traslapo trófico con S. sagax en el Golfo de California (Molina-Ocampo y Manrique-Colchado, 1997) y con la anchoveta de California, Engraulis mordax (López-Martínez et al., 1999). Sin embargo, de acuerdo a estos autores, debido a que la anchoveta de California y O. libertate no se traslapaban espacialmente en dicha zona, la posibilidad de competencia por alimento entre ellas se consideró poco probable.

El nivel trófico sugirió un mesodepredador de tipo carnívoro primario, ya que se alimentó de fitoplancton y zooplancton. Además de esta especie, S. sagax y E. mordax, jugaron un papel muy importante dentro del ecosistema en el Golfo de California ya que, pueden acceder a niveles tróficos propios de productores primarios y herbívoros (Blaxter y Hunter, 1982). Siendo así, al alimentarse del plancton captan una considerable proporción de la energía disponible en el ecosistema pelágico, la que, al ser incorporada en forma de biomasa, es aprovechada por diversos organismos de niveles tróficos superiores, constituyéndose asimismo en un importante recurso pesquero (Cushing, 1982).

La importancia de este grupo de depredadores ya fue reconocida en otras especies de las Familias Clupeidae y Engraulidae, que constituyen grupos de peces importantes a nivel ecológico y comercial, dado que en el ambiente marino representan el alimento de un gran número de especies de peces, moluscos, aves y mamíferos marinos y, en el medio pesquero constituyen algunos de los recursos de mayor importancia económica (Holt, 1975). Son mesodepredadores debido a que, un por lado se alimentan de organismos de niveles inferiores como el fitoplancton y zooplancton y, por otro lado, son presas del dorado común, Coryphaena hippurus; pez vela del Indo-Pacífico, Istiophoturs platypeterus; tiburón sarda, Carcharhinus leucas; tiburón zorro pelágico, Alopias pelagicus, tiburón jaquetón, Carcharhinus falciformis y cornuda cruz, Sphyrna zygaena (Estupiñán-Montaño et al., 2017; González-Pestana et al., 2017; Loor-Andrade et al., 2017; Rosas-Luis et al., 2017; Varela et al., 2017). Dado que, se encuentran en la mitad de las cadenas tróficas, permiten el flujo de nutrientes y energía desde los primeros eslabones tróficos hasta los últimos de ahí su importancia ecológica.

Opisthoenma libertate es un depredador que se alimenta durante las horas del atardecer y amanecer. Esto se evidenció debido a que, la especie se encontraba cerca de la superficie para alimentarse del zooplancton, los mismos que realizan migraciones verticales durante esas horas para ingerir al fitoplancton. Esto es aprovechado por los pescadores industriales para realizar sus capturas durante estos periodos (Gallardo-Cabello et al., 1991). Este comportamiento también fue reportado para otras especies que se alimentaban durante el amanecer como E. mordax, la anchoveta, Engraulis ringens; anchoíta, E. anchoita y anchoa de África austral, E. capensis (Baxter, 1967; Loukashkin, 1970; Rojas de Mendiola, 1971; Angelescu y Anganuzzi, 1986; James, 1987).

Conclusiones

El machuelo hebra pinchagua, Opisthonema libertate, es un mesodepredador que se alimentó tanto de fitoplancton como de zooplancton. Así mismo, la dieta de la especie fue representada de forma adecuada y dado que, todos los estómagos presentaban alimentos, 55 tractos digestivos fueron suficiente para describir su alimentación.

El espectro trófico estuvo compuesto por 233 ítems alimentarios entre los que destacaron las diatomeas, y dinoflagelados para el fitoplancton. Mientras que, el zooplancton incluyó a los foraminíferos, radiolarios, medusas, larvas de briozoos, larvas de poliquetos, quetognatos, pulgas de agua, larvas de cangrejos y camarones, isópodos, eufáusidos, copépodos, larvas de moluscos bivalvos y gasterópodos, larvas de estrellas de mar y erizos de mar, tunicados, huevos y larvas de peces.

Las especies presas más importantes fueron: la diatomea Rhizosolenia imbricata y el dinoflagelado, Ceratium sp. Dentro del zooplancton, los 2 grupos más importantes fueron los gasterópodos y los maxilópodos (crustáceos). También, la alimentación con relación al sexo, estadios de madurez sexual y por épocas del año, no mostraron diferencias significativas, pero si hubo preferencias alimentarias hacia ciertos componentes en todas las categorías analizadas.

La amplitud del nicho trófico determinó que O. libertate fue un depredador especialista que mostró preferencias por un reducido número de especies presas. Este mismo patrón también fue observado para organismos de sexo indeterminados, hembras, machos, inmaduros, maduros y, durante la época lluviosa y seca. Además, el traslapo de la dieta estableció una alta similitud por sexos, estadios de madurez sexual y épocas del año, por lo que se podría estar aprovechando un área de alimentación en común por la población. Finalmente, el nivel trófico calculado categorizó a la pinchagua como un mesodepredador de tipo carnívoro primario ya que se alimentó de fitoplancton y zooplancton, cuyas especies pertenecían al primero y segundo eslabones de las cadenas alimentarias marinas. Todas las categorías estudiadas mostraron esta misma tendencia.

Referencias

Ahlstrom, E.H. (1972). Kinds and abundance of fish larvae in the Easter Tropical Pacific on the second multivessel EASTROPAC survey, and observations on the annual cycle of larval abundance. Fisheries Bulletin, 70(4), 1153-1242.

Allan, J.D. and Castillo, M.M. (2007). Stream Ecology: structure and function of running waters. 2nd edition. New York, USA: Springer.

Álvarez-Borrego, S. (1983). Gulf of California. En Ketchum, B.H. (Ed.), Estuaries and Enclosed Seas (pp. 427-449). Amsterdam, The Netherlands: Elsevier Scientific.

Angelescu, V. y Anganuzzi, A. (1986). Ecología trófica de la anchoita (Engraulidae: Engraulis anchoita) del mar Argentino Parte III: Requerimiento trófico individual en relación con el crecimiento, ciclo sexual y las migraciones estacionales. Revista de Investigación y Desarrollo Pesquero, 5, 194-223.

Baxter, J.L. (1967). Summary of biological information on the northern anchovy, Engraulis mordax, Girard. California Cooperative Oceanic Fisheries Investigations, 11, 110-116.

Beltrán-León, B. y Ríos, R. (2000). Estadios tempranos de peces del Pacífico colombiano. Tomo 2. Buenaventura, Colombia: Instituto Nacional de Pesca y Acuacultura.

Blaxter, J.H.S. and Hunter, J.R. (1982). The biology of the clupeoid fishes. Advances in Marine Biology, 20, 1-223.

Boltovskoy, D. (1981). Atlas del Zooplancton del Atlántico Sudoccidental y métodos de trabajo para el zooplancton marino. Mar del Plata, Argentina: Instituto Nacional de Investigación Pesquera.

Brown, S.C., Bizzarro, J.J., Cailliet, G.M. and Ebert, D.A. (2012). Breaking with tradition: redefining measures for diet description with a case study of the Aleutian skate Bathyraja aleutica (Gilbert, 1896). Environmental Biology of Fishes, 95, 3-20.

Cajas, L., Coello, D. y Domínguez, C. (1998). Comunidades del fitoplancton y zooplancton en el Estuario Interior del Golfo de Guayaquil. En Comportamiento temporal y espacial de las características físicas, químicas y biológicas del Golfo de Guayaquil y sus afluentes Daule y Babahoyo entre 1994-1996 (pp. 261-284). Guayaquil, Ecuador: Instituto Nacional de Pesca.

Calderón, G. (2011). Catálogo de huevos y larvas de peces colectadas en aguas ecuatorianas. Boletín Especial, 2(4), 118.

Canales, C.M., Peralta, M. y Jurado, V. (2014). Evaluación de la población de la pinchagua (Opisthonema spp) en aguas ecuatorianas. Guayaquil, Ecuador: Instituto Nacional de Pesca del Ecuador.

Canales, C.M., Jurado, V., Peralta, M., Chicaiza, D., Elías, E., Preciado, M., Hurtado, M., Landívar, E., Alemán, C. y Sandoval, G. (2019). Evaluación de stock de peces pelágicos pequeños en la costa continental ecuatoriana. Honolulu, USA: Sustainable Fisheries Partnership Foundation & Instituto Nacional de Pesca.

Celis-De la Rosa, A.J. y Labrada-Martagón V. (2014). Bioestadística. Ciudad de México, México: Editorial El Manual Moderno.

Chen, Y., Jackson, D.A. y Harvey, H.H. 1992. A comparison of von Bertalanffy and polynomial function in modeling fish growth data. Canadian Journal of Fishery and Aquatic Sciences, 49(6), 1228-1235.

Coello, D., Herrera, M. y Zambrano, R. (2020). Length-weight relationship of 74 fish species caught in the continental coast of Ecuador. Journal of Applied Ichthyology, 37(1), 129-134.

Colwell, R.K. (2019). Statistical estimation of species richness and shared species from samples. EstimateS V. 9.1.0. Storrs, USA: University of Conneticut.

Cortés, E. (1999). Standarized diet composition and trophic level in sharks. ICES Journal of Marine Sciences, 56(5), 707-717.

Cushing, D.H. (1982). Climate and fisheries. London, United Kingdom: Academic Press.

Daniel, WW. (1991). Bioestadística, base para el análisis de las Ciencias de la Salud. 4 edición. Ciudad de México, México: Editorial Limusa.

Espino-Barr, E., González-Vega, A., Santana-Hernández, H. y González-Vega, H. (2008). Manual de Biología pesquera. Nayarit, México: Instituto Nacional de la Pesca y Acuicultura y, Universidad Autónoma de Nayarit.

Estupiñán-Montaño, C., Estupiñán-Ortiz, J.F., Cedeño-Figueroa, L.G., Galván-Magaña, F. y Polo-Silva, C.J. (2017). Diet of the bull shark, Carcharhinus leucas, and the tiger shark, Galeocerdo cuvier, in the Eastern Pacific Ocean. Turkish Journal of Zoology, 41(6), 1111-1117.

Feigenbaum, D.L. and Maris, R.C. (1984). Feeding in the chaetognatha. Oceanography Marine Biology: An Annual Review, 22, 343-392.

Froese, R. y Pauly D. (2022). FishBase. Recuperado de https://fishbase.mnhn.fr/search.php

Froese, R., Tsikliras, A.C. and Stergiou, K.I. (2011). Editorial note on weight–length relations of fishes. Acta Ichthyologica et Piscatoria, 41(4), 261-263.

Gallardo-Cabello, M., Jacob-Cervantes, M. y Chiappa-Carrara. X. (1991). Análisis de los hábitos alimentarios y del aporte del carbono de las presas a la dieta de la sardina crinada, Opisthonema libertate, Günther, 1866 (Pisces: Clupeidae) en el Golfo de California. Anales del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Recuperado de http://biblioweb.tic.unam.mx/cienciasdelmar/instituto/1991-1/articulo377.html.

González-Pestana, A., Acuña-Perales, N., Coasaca-Cespedes, J., Córdova-Zavaleta, F., Alfaro-Shigueto, J., Mangel, J.C. and Espinoza, P. (2017). Trophic ecology of the smooth hammerhead shark (Sphyrna zygaena) off the coast of northern Peru. Fishery Bulletin, 115(4), 451-459.

Gual-Frau, A. y Gallardo-Cabello, M. (1998). Análisis del régimen y hábitos alimenticios de la cigala, Nephrops morvegicus (Linneo, 1758) en el Mediterráneo Occidental (Crustacea: Nephropsidae). Anales del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, 15(1), 151-166.

Guzmán de Peribonio, R. 1983. Estudio del contenido estomacal de la pinchagua (Opisthonema libertate). Revista de Ciencias del Mar y Limnología, 2(1), 1-10.

Hoffman, M. (1979). The use of Pielou’s method to determine simple size in food studies. En Fish Food Habits Studies (pp. 56-61). Proc. 2nd. Pac. NW Technical Workshop. Seattle, USA: University of Washington.

Holden, M.J. y. Raitt, D.F.S. (1975). Manual de Ciencia Pesquera, parte 2, métodos para investigar los recursos y su aplicación. Roma, Italia: FAO.

Holt, S.J. (1975). Los recursos alimenticios del océano. En Oceanografía (pp. 400-414), Selecciones del Scientific American. Madrid, España: Editorial Blume.

Horn, H.S. (1966). Measurement of overlap in comparative ecological studies. The American Naturalist, 100(914), 419-424.

Hyslop, E. (1980). Stomach contents analysis, a review of methods and their application. Journal of Fish Biology, 17(4), 411-429.

Jacob-Cervantes, M., Gallardo-Cabello, M., Chiappa-Carrara, X. y Ruiz, A. (1992). Régimen alimentario de la sardina crinuda, Opisthonema libertate (Pisces: Clupeidae) en el Golfo de California. Revista de Biología Tropical, 40(2), 233-238.

James, A.G. (1987). Feeding ecology, diet and field-based studies on feeding selectivity of the Cape anchovy, Engraulis capensis, Gilchrist. South African Journal of Marine Science, 5(1), 673-692.

Jiménez, R. (1983). Diatomeas y dinoflagelados del Golfo de Guayaquil. Acta Oceanográfica del Pacífico, 2(2), 193-282.

Jiménez-Prado, P. y Béarez, P. (2004). Peces marinos del Ecuador continental/Marine fishes of continental Ecuador. Quito, Ecuador: SIMBIOE/NAZCA/IFEA.

Krebs, C.J. (1985). Ecología: estudio de la distribución y la abundancia. Segunda edición. Ciudad de México, México: Editorial Harla.

Labropoulou, M. y Eleftheriou, A. (1997). The foraging ecology of two pairs of congeneric demersal fish species: importance of morphological characteristics in prey selection. Journal of Fish Biology, 50(2), 324-340.

Langton, R.W. (1982). Diet overlap between Atlantic cod, Gadus morhua, silver hake, Merluccius bilinearis, and fifteen other northwest Atlantic finfish. Fishery Bulletin, 80(4),745-759.

Licea, S., Moreno, J. L., Santoyo, H. and Figueroa, G. (1995), Dinoflagelados del Golfo de California. La Paz, México: Universidad Autónoma de Baja California Sur.

Loor-Andrade, P., Pincay-Espinoza, J., Carrera-Fernández, M., Rosas-Luis, R. (2017). Feeding habits of billfishes (Carangaria: Istiophoriformes) in the Ecuadorian Pacific Ocean. Neotropical Ichthyology, 15(3), e160162.

López-Martínez, J., Nevárez-Martínez, M.O., Molina-Ocampo R.E., Manrique-Colchado F.A. (1999). Overlap in the type and size of the prey that compose the diet of the Pacific sardine, Sardinops caeruleus (Girard, 1856), thread herring, Opisthonema libertate (Gunther, 1867) and northern anchovy, Engraulis mordax (Girard, 1856) in the Gulf of California. Ciencias Marinas, 25(4), 541-556.

Loukashkin, A.S. (1970). On the diet and feeding behaviour of the northern anchovy, Engraulis mordax, Girard. Proceedings of the California Academy of Sciences, 37(4), 419-458.

Mearns, A., Young, D., Olson, R., Schafer, H. (1981). Trophic structure of the cessium-potassium ratio in pelagic ecosystems. Calcofi Reports, 22, 99-110.

Minitab. (2017). Programa Minitab. Versión 18. Reino Unido.

Molina-Ocampo R.E. y Manrique-Colchado F.A. (1997). Contenidos estomacales de dos peces planctívoros del Golfo de California durante el verano de 1991. Ciencias Marinas. 23(2), 163-174.

Molina-Ocampo, R.E. (1993). Hábitos alimenticios de peces pelágicos menores de importancia comercial del Golfo de California, México (tesis de maestría). Instituto Tecnológico y de Estudios Superiores de Monterrey. Guaymas, México,

Moreno, J.L., Licea, S. y Santoyo, H. (1996). Diatomeas del Golfo de California. La Paz, México: Universidad Autónoma de Baja California Sur.

Morisita, M. (1959). Measuring interspecific association and similarity between communities. Memoirs of the Faculty of Science, Kyushu University, Series E (Biology), 3(1), 65-80.

Naranjo, C. y Tapia, M. (2013). Variabilidad estacional del plancton en la Bahía de Manta en la costa ecuatoriana durante 2011. Acta Oceanográfica del Pacífico, 18(1), 40-46.

Olson, J. and Galván-Magaña, F. (2002). Food habits and consumption rates of dolphinfish (Coryphaena hippurus) in the Eastern Pacific Ocean. Fishery Bulletin, 100(2), 279-298.

Pauly, D. (1983). Algunos métodos simples para la evaluación de recursos pesqueros tropicales. FAO Documento Técnico de Pesca 234. Roma, Italia: FAO.

Pauly, D. (1984). Fish population dynamics in tropical waters: A manual for use with programmable calculators. Studies and Reviews 8. Manila, Filipinas: International Center for Living Aquatic Resources Management (ICLRM).

Peláez, M. (1997). Hábitos alimenticios de la cabrilla sardinera, Mycteroperca rosácea, Streets. (Pisces: Serranidae) en la Bahía de La Paz, BCS y las zonas adyacentes (tesis de licenciatura). Universidad Autónoma de Baja California Sur, La Paz, México.

Pesantes, F. (1983). Dinoflagelados del Fitoplancton del Golfo de Guayaquil. Acta Oceanográfica del Pacífico, 2(2), 283-399.

Pinkas, L., Oliphant, M.S., Iverson, I.L.K. (1971). Food habits of albacore, bluefin tuna and bonito in California waters. Fish Bulletin No. 152. California, USA: The Resources Agency, Department of Fish and Game.

Prado-España, M. y Cajas-Flores, J. (2010). Variabilidad del plancton en estaciones fijas frente a la costa ecuatoriana durante 2007. Revista de Ciencias del Mar y Limnología, 4(3), 59-69.

Ramírez-Luna, V., Navia, A.F. and Rubio E.A. (2008). Food habits and feeding ecology of an estuarine fish assemblage of northern Pacific coast of Ecuador. Pan-American Journal of Aquatic Sciences, 3(3), 361-372

Ricker, W.E. (1975). Computation and interpretation of biological statistics of fish populations. Ottawa, Canada: Department of Environment, Fisheries and Marine Service.

Robertson, D.R. y Allen, G.R. (2015). Peces costeros del Pacífico Oriental Tropical: sistema de Información en línea. Versión 2.0. Balboa, Panamá: Instituto Smithsoniano de Investigaciones Tropicales.

Rodríguez, A., Hernández, R.D., y Lizárraga, I.G. (2008). Catálogo de microalgas de las Lagunas Costeras de Sinaloa. Ciudad de México, México: Universidad Nacional Autónoma de México.

Rojas de Mendiola, B., (1971). Some observations on the feeding of the Peruvian anchoveta, Engraulis ringens J., in two regions of the Peruvian coast. En Costlow, J.D. (Ed.), Fertility of the Sea (pp. 417–440). New York, USA: Gordon and Breach Science Publisher.

Romero-Ibarra, N. y Esquivel-Herrera, A. (1989). Análisis del contenido gástrico de adultos de Opisthonema libertate, y su comparación con el plancton circundante. Investigaciones Marinas CICIMAR, 4(2), 267-279.

Rosas-Luis, R., Navarro, J., Loor-Andrade, P., Forero, M.G. (2017). Feeding ecology and trophic relationships of pelagic sharks and billfishes coexisting in the Central Eastern Pacific Ocean. Marine Ecology Progress Series, 573, 191-201.

Sabo, J.L. and Gerber, L.R. (2021). Trophic ecology. Access Science. McGraw-Hill Education. DOI: https://doi.org/10.1036/1097-8542.711650.

Sagar, M.V., Gop, A.M. and Nair, R.J. (2018). Stomach content analysis techniques in fishes. En Nair, R.J. (ed.)., Recent Advances in Fishery Biology techniques for Biodiversity Evaluation and Conservation (pp. 104-115). New Delhi, India): Indian Agricultural Statistics Research Institute.

Saikia, S.K. (2015). Food and feeding of fishes. What do we need to know? Transylvanian Review of Systematical and Ecological Research, 17(1), 71-84.

Santamaría-del Ángel, E., Álvarez-Borrego, S. and Müller-Karger, F.E. (1994). Gulf of California biogeographic regions based on coastal zone color scanne: imagery. Journal of Geophysical Research, 99, 7411-7421.

Siqueiros-Beltrones, D. A. (2002). Diatomeas bentónicas de la península de Baja California; diversidad y potencial ecológico. La Paz, Mexico: Instituto Politécnico Nacional y Universidad Autónoma de Baja California del Sur.

Smith, P. and Zaret, M. (1982). Bias in estimating niche overlap. Ecology, 63(5), 1248-1253.

Soler, B. A., Pérez, A. M. y Aguilar, G. E. (2003). Diatomeas de las costas del Pacífico de Panamá. Panamá, Panamá: Universidad de Panamá.

Stillwell, C. and Kohler, N. (1982). Food, feeding habits, and estimates of daily ration of the shortfin mako (Isurus oxyrinchus) in the Northwest Atlantic. Canadian Journal of Fishery and Aquatic Sciences, 39(3), 407-414.

Tesch, F.W. (1968). Age and growth. En Ricker WE (ed.), Methods for assessment of fish production in freshwaters (pp. 93-123). Oxford, United Kingdom, United Kingdom: Blackwell Scientific Publications.

Tomas, C. (Ed.). (1996). Identifying marine diatoms and dinoflagellates. New York, USA: Academic Press.

Valdéz-Holguín, J.E. y Lara-Lara, J.R. (1987). Productividad primaria en el Golfo de California: efectos del evento El Niño 1982-1983. Ciencias Marinas, 13(2), 34-50.

Varela, J.L., Lucas-Pilozo, C.R. y González-Duarte, M.M. (2017). Diet of common dolphinfish (Coryphaena hippurus) in the Pacific coast of Ecuador. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 97(1), 207–213.

Whitehead, P.J.P. y Rodríguez-Sánchez, R., (1995). Clupeidae: sardinas, sardinetas, machuelos, sábalos, piquitingas. En Fischer, W., Krupp, F., Schneider, W., Sommer, C., Carpenter, K.E. y Niem, V.H. (Eds.), Guía FAO para la identificación de especies para los fines de la pesca, Pacífico Centro-Oriental (pp. 1015-1025). Parte 1, Vertebrados. Vol. 2. Roma. Italia: FAO.