INTRODUCCIÓN

La muerte masiva de tortugas es un fenómeno que se presenta de manera recurrente en diferentes partes del mundo sin que exista una causa común que explique todos los casos. El pacífico centroamericano no ha estado ajeno al fenómeno. Cada cierto tiempo, se informa de oleadas de tortugas muertas, principalmente tortuga verde (Chelonia mydas) en países como Guatemala, Salvador, Costa Rica y Panamá. Aunque son diversas las causas a las que se podría atribuir el fenómeno, se ha encontrado una estrecha vinculación con toxinas de microalgas las cuales se concentran a través de la cadena alimenticia para luego contaminar medusas y camarones, una fuente importante de alimento para las tortugas. El envenenamiento paralítico por consumo de moluscos (EPM) es el síndrome más tóxico y peligroso que afecta las aguas del Pacífico de Centroamérica siendo responsable no solo de la muerte de personas sino también de organismos marinos como peces y tortugas (Sierra-Beltrán et al., 1998). Se trata de un síndrome neurotóxico causado por la presencia de análogos de la saxitoxina en moluscos filtradores y organismos que se alimentan del plancton (Hernández-Orozco y Gárate-Lizárraga, 2006). Actualmente, los florecimientos de algas tóxicas están dominados por Pyrodinium bahamense, una especie de dinoflagelado tropical cuyo centro de dispersión se encuentra cerca de las costas de Costa Rica y que es llevado hacia el norte por la corriente costera centroamericana, aunque también pudieran estar presentes otros como Gymnodinium catenatum y algunas especies del género Alexandrium (Sierra-Beltrán et al, 2004). Las toxinas bloquean los canales de sodio y producen parálisis que puede ser leve o causar la muerte del organismo (Ley-Quiñonez et al, 2020). Los países más afectados por este síndrome son el pacífico sur de México, y las costas del pacífico de Guatemala, El Salvador y Costa Rica (IOCARIBE-ANCA, 2008). Amaya et al, (2018) documentaron dos eventos masivos de muerte de tortugas en las costas del Salvador, uno en octubre de 2013, y el otro entre octubre y noviembre de 2017. En el primero, el Ministerio de Recursos Naturales y Ambiente reportó decenas de tortugas muertas en diferentes playas de la costa del Pacífico mientras que en el segundo se contabilizaron cerca de 600 tortugas, el 60% Lepidochelys olivácea y el 40% Chelonia mydas. No se observaron otros organismos muertos durante los eventos ni anormalidades que pudiesen explicar la muerte de las tortugas. El análisis de las muestras de tejidos reveló la presencia de toxinas de algas. De las 75 muestras recolectadas, 63 fueron positivas para PSP siendo el estómago, los intestinos, el contenido gástrico y el contenido entérico los que mostraron los valores más altos. Se encontró evidencia de la presencia de Pyrodinium bahamense, Gymnodinium catenatum y Alexandrium monilatum, todos productores de toxinas paralizantes. Aunque no fue el propósito de este estudio demostrar la presencia de toxinas en la carne de las tortugas muertas o dinoflagelados tóxicos en el contenido estomacal, queda claro que los episodios de muerte de tortugas por toxinas paralizantes non son ajenos al Pacífico Oriental Tropical (POT) y constituyen un elemento a tomar en cuenta en cualquier evaluación de los agentes causales de una mortandad observada. El presente trabajo tuvo como propósito evaluar un caso de muerte masiva de tortugas marinas en el sur de Mariato y sopesar los elementos vinculantes que podrían explicar las causas del fenómeno.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Entre los meses de septiembre y noviembre de 2022, el Ministerio de Ambiente reportó la aparición de cerca de 156 tortugas muertas en playas del sur de Mariato, el 90% de ellas pertenecientes a la especie Chelonia mydas (tortuga verde) y el resto Lepidochelys olivacea (tortuga lora). Las playas mayormente afectadas fueron, Malena, Morrillo, Mata Oscura, Playa Plaza, Cascajilloso y Playa Gato. Se aplicaron encuestas de percepción en las villas pesqueras de Mata Oscura y Puerto El Nance (Figura 1). En Mata Oscura, hay un proyecto de conservación de tortugas administrado por la Fundación Agua y Tierra y cuyo propósito es reducir la captura y comercialización de la carne y los huevos. Por otra parte, Puerto El Nance es una villa de pescadores artesanales. El sur de la provincia de Veraguas es parte del cordón arrocero del país que involucra a las provincias de Coclé, Herrera, Los Santos y Chiriquí. Cada año, las fuertes precipitaciones causan el desbordamiento de varios ríos importantes de la región con pérdidas económicas cuantiosas y la contaminación de ecosistemas costeros por los agroquímicos que vienen con la escorrentía.

Figura 1
Área de estudio en el sur de Mariato.

Se hizo una evaluación de las posibles causas de la mortandad de tortugas observadas en el sur de Mariato entre septiembre y noviembre de 2022. En primer lugar, se evaluó la percepción de los pobladores sobre el fenómeno. Se aplicaron un total de 37 encuestas de percepción, 22 en Mata Oscura y 15 en Puerto El Nance. Cada encuesta constaba de 10 criterios de evaluación y cada criterio se ponderó de manera independiente. La encuesta se aplicó el 25 de noviembre de 2022 y se visitaron todas las casas de las villas pesqueras. Para evaluar el tema de los agroquímicos, se visitaron locales de venta y se entrevistó a expertos arroceros sobre los plaguicidas que se utilizan en las diferentes etapas del cultivo de arroz. Cada producto se analizó en término de la persistencia, movilidad, solubilidad y el poder tóxico de sus principios activos. Para ello, se utilizó el Manual de Plaguicidas de Centroamérica de la Universidad Nacional de Costa Rica. Para el tema de las floraciones de algas tóxicas, se hizo contacto con INNOCEANA, una organización internacional dedicada a la protección del océano y que tiene sedes en Costa Rica, España, Estados Unidos y Tailandia. Esto facilitó el acceso al Observatorio de Reportes de Mareas Rojas de Costa Rica y con ello a los comentarios pescadores, turistas, surfistas, buzos y demás usuarios de las playas del Pacífico desde Guanacaste hasta la península Osa sobre las mareas rojas que ocurrieron entre finales del 2021 y diciembre de 2022. También, se revisaron los reportes de mareas rojas en nuestras costas para la fecha del fenómeno y los boletines de CLIMA PESCA, una iniciativa de la Organización del sector Pesquero y Acuícola del Istmo Centroamericano (OSPESCA) que tiene como propósito dar a conocer y visibilizar los impactos del clima en el sector pesquero de la región.

RESULTADOS

Encuestas de percepción

Figura 2
Resultados ponderados de la encuesta aplicadas en las villas pesqueras de Mata Oscura y Puerto Nance en el sur de Mariato, provincia de Veraguas.

El análisis de los resultados de la encuesta, aplicada a los moradores de las villas pesqueras de Mata Oscura y Puerto El Nance, reveló el fuerte impacto que produjo en la población la presencia de tortugas muertas en las cantidades en que se presentaron los meses de septiembre, octubre y noviembre de 2022. Algunos describieron el fenómeno como algo nunca visto por una población acostumbrada a lidiar con unas cuantas tortugas muertas cada año. Las tortugas llegaban a las playas muertas y en avanzado estado de descomposición lo que hacía difícil su identificación. La tortuga verde (Chelonia mydas) fue la más afectada. La mayor parte de los pescadores entrevistados atribuyeron el fenómeno a la excesiva utilización de agroquímicos en la forma de fertilizantes, herbicidas y plaguicidas (Figura 2)

Plaguicidas en cultivos de arroz en el sur de Veraguas

La tabla 1 muestra los diferentes tipos de agroquímicos que se utilizan en las zonas arroceras del sur de Veraguas. A simple vista, se puede ver que todos son tóxicos para la vida acuática y dependiendo de su persistencia y su capacidad de lixiviación pueden ganar acceso a las aguas superficiales de los ecosistemas acuáticos o contaminar las aguas subterráneas. En algunos casos los productos de degradación son más tóxicos y persistentes que el producto original y tienen un grado variable de bioacumulación en la cadena alimenticia. Algunos como las Cipermetrinas (Arrivo, Mustang Max) y el Terbufos (Counter) tienen un mecanismo de acción muy similar a los venenos paralizantes producidos por algunos dinoflagelados como Pyrodinium bahamense y Gymnodinium catenatum los cuales iinterfieren en la transmisión de los impulsos nerviosos mediante el bloqueo de los canales de sodio lo que produce síntomas neurológicos. Estos químicos pueden entrar a los ecosistemas acuáticos por medio de la escorrentía proveniente de áreas de cultivo o a través de las inundaciones en periodos de alta pluviosidad, las cuales llevan agua cargada de sedimentos y contaminantes de todo tipo.

Las floraciones de algas en el Pacífico Oriental Tropical (POT)

El examen de los casos reportados revela que las floraciones de algas se han convertido en un problema ambiental en todo el pacífico oriental de Centroamérica en particular en la franja comprendida entre el pacífico norte de Costa Rica y el pacífico sur de México (García-Pérez et al, 2020). En esta zona son frecuentes las floraciones de algas, algunas dominadas por organismos productores de toxinas paralizantes las cuales han causado numerosos intoxicados y decenas de defunciones (Sierra-Beltrán et al, 2004). Costa Rica experimenta con relativa frecuencia, floraciones de algas nocivas causadas por varias especies de dinoflagelados, algunos nocivos y otros productores de toxinas paralizantes, los cuales son responsables de intoxicaciones por consumo de mariscos contaminados (Vargas Monero et al, 2008). Sin embargo, el periodo comprendido entre noviembre de 2021 y diciembre de 2022 fue especialmente virulento, con episodios en todo el pacífico de Costa Rica desde Guanacaste hasta la península de Osa, en la vecindad de la frontera con Panamá. Algunas playas, particularmente en el litoral norte, se tornaron inutilizables debido al olor fétido que emanaba de los organismos muertos los cuales incluyeron, peces, erizos, pepinos, tortugas y aun mamíferos marinos. Un análisis de los comentarios de pescadores, turistas, buzos, surfistas y pobladores de todas las áreas afectadas, revelaron un estado de alarma general en el Pacífico de Costa Rica ese año. El fenómeno no solo acaparó la atención de los medios noticiosos, sino que algunos de los afectados lo describieron como algo nunca visto en la historia de Costa Rica e inclusive comentaron sobre personas enfermándose por el consumo de mariscos contaminados (MCEC-INNOCEANA, 2021).

DISCUSIÓN

Pesticidas y hábitos alimenticios de la tortuga verde

La tortuga verde del Pacífico oriental es un animal de hábitos costeros que se alimenta de algas, pastos marinos, vegetación de mangle y en su ausencia, de invertebrados y medusas (Seminoff et al, 2003). Un estudio reciente con videocámaras demostró que las tortugas caguama (Caretta caretta) y las tortugas verdes (Chelonia mydas) pueden consumir basura flotante en especial plásticos, sugiriendo que las tortugas marinas confunden fácilmente los desechos sólidos con sus presas naturales (Fukuoka et al, 2016). En su etapa juvenil, se trasladan a los sitios de forrajeo en aguas costeras poco profundas donde pueden permanecer por periodos prolongados de hasta 20 años (Limpus et al, 1994). Estos sitios, generalmente, tienen graves problemas de contaminación y degradación ambiental lo que representa un peligro para la especie. Las sustancias químicas peligrosas pueden entrar por escorrentía y generar efectos a corto o a largo plazo en las poblaciones de organismos acuáticos (Beketov et al, 2013). La intoxicación aguda por pesticidas se da cuando el animal entra en contacto directo con los químicos o consume organismos contaminados. Algunos de los pesticidas que se utilizan en los cultivos de arroz, tienen un largo espectro residual y un elevado potencial de bioacumulación de manera que se pueden incorporar a la vegetación de las zonas de forrajeo y eventualmente a los animales que se alimentan en estas zonas entre los que se encuentra la tortuga verde del pacífico (Gao et al, 2000; Olette et al, 2008; Moore et al, 2009). En un estudio sobre la calidad del agua del Golfo Dulce, Costa Rica, se encontraron residuos del herbicida Clomazone, el insecticida Triazofos y los fungicidas Isoprotiolano y Propiconazol en ríos que drenaban en el golfo y también en muestras de agua y pastos marinos de sitios de forrajeo de la tortuga verde del pacífico, en la cercanía de arrozales (Fournier et al, 2019). A pesar de todo, no existen estudios que relacionen de manera directa la muerte de tortugas con la intoxicación aguda por plaguicidas. Más bien, los efectos reportados tienden a ser crónicos y a afectar de manera puntual el ciclo de vida de los animales.

Algas tóxicas y mortandad de tortugas marinas

Las algas tóxicas son una causa de muerte masiva de tortugas marinas (Herrera Galindo et al, 2018; Amaya et al, 2018). Las muertes se asocian a floraciones de Pyrodinium bahamense, un dinoflagelado productor de saxitoxina, una potente neurotoxina que puede causar la muerte de vertebrados marinos y humanos (Sar, 2002). Sin embargo, en Panamá no hay registros de muerte de organismos marinos causados por toxinas paralizantes, aunque existe un caso documentado de muerte de corales y peces causado por una floración de Cochlodinium catenatum y Gonyaulax monilata. La floración ocurrió simultáneamente en Isla Uvas en el pacífico occidental de Panamá e Isla El Caño en el pacífico sur de Costa Rica y se caracterizó por la producción de abundante mucus y niveles críticos de oxígeno en el agua (Guzmán et al, 1990). Para las fechas en que aparecieron las tortugas muertas en el sur de Mariato, los valores de clorofila en el Golfo de Chiriquí fueron bajos (0.1-0.9 mg/m3) y no fueron consecuentes con la ocurrencia de una floración de algas tóxicas (OSPESCA-SICA, 2022). Tampoco, se observaron manchas en el agua ni los olores fétidos que caracterizan las mortandades de organismos marinos causadas por floraciones de algas tóxicas.

Las áreas de anidación y forrajeo de tortugas marinas en el Pacífico Oriental Tropical (POT)

Las tortugas marinas se distribuyen en todo el POT y pueden migrar cientos o miles de kilómetros entre las áreas de reproducción y forrajeo (Wallace et al, 2010). Hay áreas de la costa, cerca de las playas de nidación, donde la densidad de adultos reproductores puede ser alta durante ciertas épocas del año. La figura 2 muestra las áreas de anidación y forrajeo de las cuatro especies de tortugas marinas del POT. Los sitios de anidación de la tortuga Laúd se encuentran desde México hasta Ecuador, pero la mayoría está en el pacífico sur de México y en el pacífico de Costa Rica (Santidrián-Tomillo et al, 2007). La temporada de anidación se extiende desde septiembre hasta abril, y durante este periodo suelen moverse entre las playas de anidación en la costa. Terminado ese periodo se mueven hacia las áreas de forrajeo en el pacífico central (Benson et al, 2011). La tortuga verde, por otro lado, anida entre el pacífico sur de México y el archipiélago de las Galápagos en Ecuador, aunque hay sitios de anidación en toda la costa de Centroamérica, en lugares donde hay abundante pastos marinos y algas. Seminoff et al, (2008) mostraron que la tortuga verde tiende a moverse hacia los sitios de forrajeo en las islas Galápagos, los sitios de forrajeo en América Central y los sitios de forrajeo en el pacífico central donde pasan gran parte de su vida alimentándose de invertebrados. Las tortugas Loras, por otra parte, no muestran fidelidad por ningún sitio de anidación o forrajeo y se encuentran ampliamente distribuidas desde México hasta Perú (Plotkin, 2010). Esto las hace menos vulnerables a acciones antrópicas. La tortuga Carey se encuentra ausente de la mayoría de los sitios de anidación de América Central y por un tiempo se consideró en vías de extinción. Sin embargo, estudios recientes (Gaos et al, 2010) han identificado sitios importantes en el Salvador, Nicaragua y Ecuador. También, se sabe que los adultos utilizan los esteros con manglares como sus principales áreas de forrajeo. Estos sitios de nidación y forrajeo coinciden con áreas donde se desarrollan de maneral regular floraciones de dinoflagelados neurotóxicos como Pyrodinium bahamense, Gymnodinium catenatum y Gonyaulax monilata, entre otros.

Corrientes marinas y patrones de migración

El POT se extiende desde el sur de México hasta el norte de Perú y los límites oceanográficos están definidos por las corrientes frías de California y de Perú que fluyen hacia el Ecuador y que luego toman dirección oeste hacia el pacífico central. Es una alberca cálida que involucra diez países y cinco islas y grupos de islas: El archipiélago de Revillagigedos, la Isla Clipperton, Isla del Coco, Isla Malpelo y el archipiélago de las Galápagos. La corriente de Costa Rica o corriente centroamericana domina la circulación de invierno. Alcanza su máxima actividad entre los meses de junio y agosto y está ausente entre los meses de febrero y abril. Esta corriente se mueve hacia el norte y puede llegar hasta el golfo de California. Por otra parte, la contracorriente ecuatorial norte se forma entre los meses de mayo a julio y se mueve en dirección este, hacia la costa centroamericana. La mayor parte se une a la corriente de Costa Rica y fluye hacia el norte mientras que la otra parte lo hace hacia el sur, alimentando el giro anticiclónico que domina la circulación en el golfo de Chiriquí (Robertson y Allen, 2015).

Figura 3
Sitios de anidación y abundancia de tortugas marianas en el Pacífico Oriental. Los círculos más grandes representan mayor actividad de anidación. (Seminoff y Wallace, 2012).

CONCLUSIONES

Aunque es cierto que los plaguicidas representan un problema para la fauna acuática, sus efectos tienden a ser crónicos y a largo plazo, afectando procesos biológicos específicos que dependen de la toxicidad del principio activo, de la combinación de principios activos, de sus productos de degradación o de los agentes coadyuvantes que en ocasiones tienden a ser más tóxicos que el compuesto principal. Sin embargo, independientemente de su persistencia o solubilidad, estos compuestos se disuelven en el medio acuático lo que reduce su toxicidad de manera que hay muy pocos registros de muertes masivas de organismos acuáticos por intoxicación aguda con plaguicidas. Tampoco, hay datos que involucren tortugas marinas con este tipo de intoxicaciones. Aunque la elevada pluviosidad de esos meses causó el desbordamiento de ríos importantes del sur de Mariato, no explica una mortandad de tortugas como la observada, en particular porque son organismos de gran tamaño y con capacidad para desplazarse cientos y hasta miles de kilómetros a lo largo de la línea costera o aun cruzando el océano pacífico. Tampoco, se puede hablar de derrame porque los agroquímicos se aplican como aerosoles o espolvoreos de manera puntual en periodos específicos del cultivo. Las tortugas llegaban en avanzado estado de descomposición lo que hace pensar en una muerte a distancia. Por otra parte, las áreas de anidación y forrajeo de tortugas marina en el POT también son zonas de floraciones neurotóxicas de Pyrodinium bahamense, Gymnodinium catenatum, Gonyaulax monilata. Las toxinas se concentran en la red trófica por procesos de biomagnificación. Se ha observado tortugas marinas alimentándose no solo de algas y pastos marinos sino también de salpas, peces y medusas los cuales son parte de la cadena de biomagnificación del ecosistema (Herrera-Galindo et al, 2018). El golfo de Chiriquí no es un área endémica de mareas rojas tóxicas y aunque de vez en cuando ocurren floraciones de algas, generalmente no son tóxicas. No se puede decir lo mismo del POT donde P. bahamense se ha convertido en un organismo residente. No solo ha causado cientos de intoxicaciones sino también decesos en personas que han consumido mariscos contaminados. Ha sido vinculado a la muerte masiva de una variedad de organismos marinos incluyendo peces, tortugas, aves y grandes mamíferos como delfines y ballenas jorobadas. Para el tiempo en que arribaron las tortugas muertas al Golfo de Chiriquí, Costa Rica experimentaba una de las mayores oleadas de mareas rojas de la cual se tiene conocimiento. Había floraciones en el pacífico norte, en el pacífico central y en el pacífico sur de manera que se declaró una alerta general para todo el pacífico costarricense. Hay que recordar que estas son las mismas áreas donde anidan y forrajean las tortugas marinas, de manera que también, pudieron verse afectadas por el fenómeno. Algunas de las tortugas muertas pudieron ser llevadas hacia el norte por la corriente costera de Costa Rica lo que explica su presencia en diferentes playas de la costa nicaragüense, mientras que otras pudieron llegar a Panamá llevadas por la contracorriente ecuatorial, ambas activas para esas fechas. Aunque no existe evidencia que demuestre de manera inequívoca la presencia de toxinas paralizantes en la carne de las tortugas muertas, no sería la primera vez que se vincula una mortandad de tortugas marinas a la presencia de floraciones de algas tóxicas.

Agradecimientos

Señor Jacinto Rodríguez, biólogo y presidente de la Fundación Agua y Tierra (FUNDAT) por su apoyo logístico y por compartir con nosotros su experiencia y percepción sobre el tema. Al Señor José Manuel Flórez Bosques, experto en el tema de plaguicidas en cultivos de arroz. A la fundación INNOCEANA del Observatorio de Mareas Rojas de Costa Rica. Al Licenciado Luis Montes y a los estudiantes Kristy Acosta, Cecibeth Aparicio, Emilio Castillo, Leidys Cedeño, Kristal Díaz, Johanna Duarte, Luis Martínez, Angie Monfreth, Zuleimy Moreno, Elian Muñoz, Karina Peñalba, Arilis Peralta, Cary Rodríguez, Ronald Rodríguez, Paola Sanjur, Rafael Tejedor y Ruth Torrero, por el apoyo en la aplicación de la encuesta.

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