Introducción

Piper L. es un género compuesto por aproximadamente 2000 especies (Quijano-Abril et al., 2006) y representado por hierbas, arbustos, árboles o lianas comunes en los bosques tropicales y subtropicales de todo el mundo (Jaramillo et al., 2008). Se caracteriza por presentar hojas simples, alternas y pecioladas; inflorescencias en espigas o amentos muy densos y cilíndricos, opuestos a las hojas, solitarios en cada nudo, con flores monoclinas aperiantadas; y frutos muy pequeños, de tipo baya o drupa, globoso u ovoide, con pericarpo suculento a tenuemente carnoso (Seidel, 1993; Novara, 1998). Sus tallos y ramas tienen entrenudos largos y nudos muy engrosados, y anatómicamente exhiben un arreglo policíclico de los haces vasculares (Novara, 1998; Trueba et al., 2015). En Argentina, hay registradas ocho especies, y el límite austral de distribución del género pasa por Tucumán, Chaco y Corrientes (Novara, 1998; Zuloaga et al., 2015; Zanotti & Keller, 2017).

Piper hieronymi C. DC. es un arbusto o pequeño árbol de hasta 6 m de altura que habita en el sotobosque de selvas y bosques húmedos de Bolivia y el Norte de la Argentina (provincias de Jujuy, Salta, Tucumán y Misiones) (Seidel, 1993; Novara, 1998; Zuloaga et al., 2015). Se caracteriza por presentar hojas discoloras, cartáceas, pinnatinervadas, con lámina elíptico-alargada, ápice atenuado-acuminado, y base asimétrica, e inflorescencias en espigas curvadas y pedunculadas (Legname, 1982; Novara, 1998).

La anatomía caulinar de Piper es muy distintiva y por eso ha llamado la atención de los investigadores desde la segunda mitad del siglo XIX (e.g., de Candolle, 1866; Hoffstadt, 1916; Ravindran & Remasshree, 1998; Quijano-Abril et al., 2013; Yang & Chen 2017). En todas las especies del género, el cilindro vascular está conformado por dos o más anillos o ciclos concéntricos de haces vasculares que se organizan en un sistema vascular medular y un sistema vascular periférico (Quijano-Abril et al., 2013; Trueba et al., 2015). Estudios previos han caracterizado la anatomía del tallo secundario de varias especies de Piper (e.g., Ravindran & Remarshree 1998; Pessini et al., 2003; Souza et al., 2004, 2009; Albiero et al., 2005a, b, 2006; Tepe et al., 2007; Duarte & Siebenrock 2010; Beck, 2011; Quijano-Abril et al., 2013; Saraswathy et al., 2013; Santos et al., 2015; Trueba et al., 2015; Yang & Chen, 2017). En algunas especies ambos sistemas desarrollan crecimiento secundario (Tepe et al., 2007; Yang & Chen 2017), mientras que, en otras, el crecimiento secundario está restringido al sistema periférico (Beck, 2011; Trueba et al., 2015).

En este trabajo se analizó la morfología y anatomía de tallos con crecimiento secundario de Piper hieronymi, con el objetivo de caracterizar el cilindro vascular secundario y el leño de esta especie de la que, hasta ahora, no se cuenta con información anatómica caulinar. Asimismo, con este estudio se pretende ampliar el conocimiento y resolver algunos interrogantes sobre la organización vascular caulinar del tallo secundario de la familia Piperaceae.

Materiales y métodos

Se analizaron muestras provenientes del Parque Provincial Moconá, situado en el extremo sur del Departamento de San Pedro, Misiones, a 78 km de la localidad de El Soberbio, y rodeado por los ríos Yabotí y Uruguay. Este parque comprende unas 1000 ha de selva subtropical mixta. El material fue colectado en un viaje de campaña realizado en agosto de 2014, del cual se obtuvo material xilológico. Se muestrearon siete especímenes, de cada uno se obtuvieron cinco muestras de entre 1 y 2 cm de diámetro, y de 10 y 15 cm de largo de la parte media del tallo y de ramas.

Se realizaron pulidos de los tallos, para su observación y análisis macroscópico con lupa binocular Leica M50, que fueron fotografíados con sistema Leica DC 150 y cámara digital Canon Powershot S40. Para su análisis microscópico se realizaron cortes de 20-25 µm de espesor de las tres secciones de estudio para maderas (transversal, longitudinal tangencial y longitudinal radial) con xilótomo de deslizamiento. En algunas muestras, también se realizaron cortes delgados a mano usando una hoja de afeitar. Los cortes fueron teñidos con safranina al 1% en alcohol 80º; por último, se realizaron montajes transitorios en gelatina-glicerina y permanentes en medio sintético (Entellan Merck). Para la tinción y el montaje, se siguió la metodología de Zarlavsky (2014). El análisis de los preparados se realizó mediante microscopio óptico Leica DM2500 y las fotografías, con cámara digital Leica DMC2900.

Para la descripción, se utilizó el glosario de terminología de maderas de IAWA (1989), Inside Wood (2004-en adelante) y el criterio de Quijano-Abril et al. (2013) para la organización vascular de Piper. La medida de los distintos elementos anatómicos se obtuvo sobre la base de un registro de 30 mediciones.

Tanto las muestras microscópicas como las macroscópicas fueron depositadas en la Xiloteca Didáctica de la Cátedra de Xilología (Museo de La Plata).

Resultados

Organización del cilindro vascular secundario

El tallo secundario de Piper hieronymi presenta una médula muy amplia, de un ancho que representa aproximadamente el 30% del ancho total del tallo (Fig. 1). Consta de células parenquimáticas lignificadas, poligonales, con numerosas puntuaciones simples en todas sus paredes (Figs. 2a-c). La morfología de estas células es isodiamétrica en el centro del eje y externamente al sistema medular, con un diámetro de 57,29 µm en promedio (desviación estándar de 16,02 µm), o alargada radialmente entre los haces del sistema vascular medular, con un ancho de 50,21 µm en promedio (desviación estándar de 7,56 µm) y una longitud de 149,43 µm en promedio (desviación estándar de 27,15 µm) (Fig. 2a).

El cilindro vascular está conformado por un sistema medular (SVM) y uno periférico (SVP) (Fig. 1). Los dos sistemas están compuestos por haces vasculares de tipo colateral abierto, con casquetes de fibras floemáticas (Fig. 1). Cada sistema presenta crecimiento secundario, el SVM presenta un desarrollo discreto de tejidos vasculares secundarios, mientras que el SVP muestra un desarrollo mucho mayor.

Figura 1.
Organización vascular del tallo de Piper hieronymi C. DC. A. Vista general de los sistemas vasculares periférico (SVP) y medular (SVM). B. Detalle bajo lupa del sistema vascular medular, mostrando el ciclo interno con dos pares de haces (CI) y el ciclo externo con mayor número de haces (CE). C. Detalle bajo lupa de los haces del sistema vascular medular, indicando el casquete de fibras (F). A. Escala: 5 mm; B. Escala: 2 mm; C. Escala: 1 mm.

El SVM en los entrenudos está constituido por un ciclo de haces vasculares inmersos en la médula, mientras que cerca del nudo y en el nudo presenta dos ciclos de estos haces. El ciclo interno consta de dos haces o dos pares de haces pequeños opuestos. El ciclo externo consta de 13 a 15 haces vasculares elípticos (Fig. 1b). Los haces vasculares del SVM constan de xilema y floema primarios, y xilema y floema secundarios (Figs. 1c, 2c). El floema secundario presenta un casquete de fibras asociado a cada haz. Los tejidos secundarios en estos haces se limitan a la región fascicular, mientras que no hay tejidos secundarios en las regiones interfasciculares (Fig. 2a).

Figura 2.
Anatomía de la médula y del sistema vascular medular (SVM) de Piper hieronymi C. DC. al microscopio óptico. A. Vista general de los diferentes tipos de células parenquimáticas lignificadas de la médula en corte transversal. B. Detalle de las células parenquimáticas de la médula en corte longitudinal tangencial mostrando las paredes engrosadas y las puntuaciones (P). C. Detalle de un haz del ciclo externo en corte transversal. La flecha indica la posición del xilema primario (XP). D. Xilema secundario en corte longitudinal tangencial, con un detalle de las punteaduras intervasculares escalariformes (ES) y areoladas alternas (AL). E. Xilema secundario en corte longitudinal tangencial, con un detalle de las punteaduras intervasculares areoladas alternas (AL) y las fibras septadas (FS). F. Xilema secundario en corte longitudinal tangencial, con un detalle de las punteaduras intervasculares areoladas alternas (AL) y las células parenquimáticas entres los haces medulares (CP). A. Escala: 200 µm; B. Escala: 70 µm; C. Escala: 300 µm; D-F. Escala: 50 µm.

El SVP ocupa el mayor espesor del tallo y las ramas, y presenta haces vasculares muy alargados que alternan en su longitud (Fig. 1a). Los haces vasculares del SVP están separados por radios interfasciculares parenquimáticos anchos, de 10 a 26 células de ancho, compuestos por células principalmente erectas o verticales y, en menor proporción, cuadradas (Figs. 3a, b, f). Además, la mayoría de los haces periféricos son bifurcados hacia la zona externa del tallo, por el desarrollo de radios fasciculares en el interior de los haces que se ensanchan progresivamente hacia la corteza. Los radios fasciculares son más angostos que los interfasciculares (15 células de ancho) (Fig. 3b) y tienen una composición celular similar a la de estos últimos. Así como en el SVM, el floema secundario presenta casquetes de fibras que conforman parte de la corteza.

Anatomía del leño

El xilema secundario del SVM se caracteriza por la ausencia de anillos de crecimiento, vasos solitarios o en múltiples radiales cortos de 2 células (Fig. 2c), paredes con punteaduras escalariformes o areoladas alternas (Figs. 2d-f), placas de perforación simples (Fig. 2e), parénquima paratraqueal vasicéntrico (Fig. 2c), fibras septadas (Fig. 2e) y por carecer de radios. El xilema secundario del SVP no presenta anillos de crecimiento y posee porosidad difusa, con una densidad de vasos de 34 a 96 por mm². Los vasos presentan una disposición radial y se reúnen en múltiples radiales cortos (Figs. 3a-c), tienen un diámetro tangencial de 53,18 μm en promedio (desviación estándar de 13,63 µm), y una longitud de los elementos de vaso de 240,11 μm en promedio (desviación estándar de 13,4 µm). Las placas de perforación son simples (Fig. 3g), y las punteaduras intervasculares son areoladas circulares, alternas (Figs. 3h, i), de tamaño diminuto (3 a 4 μm en promedio). En corte longitudinal, se observa una estratificación de los elementos de vaso (Figs. 3d, e). Las fibras son septadas o no, poseen paredes gruesas y pequeñas punteaduras areoladas (Fig. 3d). Tienen una longitud promedio de 263,5 μm (desviación estándar de 65,77 µm). El parénquima axial es paratraqueal vasicéntrico (Fig. 3c). Como se explicó más arriba, los radios xilemáticos del sistema periférico son de dos tipos: interfasciculares muy anchos y fasciculares más angostos (Figs. 3a, b, f).

Organización del nudo

Tanto los tallos a diferentes alturas como las ramas constan de una organización vascular policíclica. En la Figura 4, se esquematiza la formación de una traza rameal. En el nudo, el SVP es el primero que se dirige hacia la traza. Los haces del SVM se ramifican y se desplazan hacia la corteza por divisiones del parénquima medular. El ciclo interno de haces del SVM es el encargado de culminar la formación de la traza. Luego de la emisión de la traza rameal, el SVM se reorganiza, pero el ciclo interno cambia su posición para quedar enfrentado al sitio donde se formará la próxima rama. La ramificación en Piper hieronymi es alterna y esta disposición se refleja internamente por los cambios posicionales del ciclo interno de haces del SVM (Fig. 4).

Figura 3.
Anatomía del sistema vascular periférico (SVP) de Piper hieronymi C. DC. al microscopio óptico. A. Detalle del SVP en corte transversal, en el que se observa la parte interna de los haces. La flecha indica la posición del xilema primario (XP) y los anchos radios interfasciculares (RI). B. Detalle de haz del SVP, donde se ve como es secundariamente bifurcado por la formación de un radio fascicular (RF). También se observa la disposición radial de los vasos del xilema secundario. C. Detalle del xilema secundario en corte transversal, donde se observa las paredes gruesas de las fibras (PF). D. Corte longitudinal radial del xilema secundario, donde se ve la estratificación de los elementos de vaso (EV) y las punteaduras areoladas de las fibras (PA). E. Corte longitudinal radial del xilema secundario, donde se ve la estratificación de los elementos de vaso (EV). F. Vista de un radio interfascicular en corte longitudinal radial. G. Vista general del corte longitudinal tangencial del xilema secundario, donde se observan un radio interfascicular (RI) y un radio fascicular (RF). H. Detalle de las punteaduras intervasculares areoladas alternas (AL). I. Detalle de las punteaduras intervasculares areoladas alternas (AL) y una placa de perforación simple (PS). A. Escala: 150 µm; B. Escala: 200 µm; C. Escala: 30 µm; D-F. Escala: 60 µm. G. Escala: 80 µm. H, I. Escala: 30 µm.

Figura 4.
Diagrama de la formación de la traza rameal en Piper hieronymi C. DC. En gris claro, el sistema vascular periférico (SVP) en corte transversal; en negro, los haces del ciclo externo (CE) del sistema vascular medular (SVM); en gris oscuro, los haces del ciclo interno (CI) del SVM. A. Organización vascular en el entrenudo, cerca del nudo, antes de que se forma la traza. B, C. Salida de parte de los haces del SVP (flecha) en el comienzo de la formación de la rama. D. Los haces del CE del SVM con parte de la médula penetran en la traza. E. Los haces del CI terminan de conformar un ciclo completo de haces de la traza rameal, que ya se encuentra conformada con su propio SVP y SVM. F. Al cerrarse la traza, el SVM queda desorganizado. G. Los haces del CI van a adquirir una posición frente al lugar donde se formará la siguiente rama (flecha).

Discusión

Organización del cilindro vascular secundario

Al igual que en otras especies de Piper, el cilindro vascular de P. hieronymi está conformado por un sistema medular y uno periférico. Fuera de Piperaceae, la presencia de haces vasculares medulares se ha descripto en los tallos de varias familias del orden Caryophyllales (familias Nyctaginaceae, Cactaceae, Amaranthaceae, Phytolaccaceae) (Schweingruber et al., 2011). El sistema vascular medular caracteriza también a varios grupos extintos de gimnospermas, como algunos representantes de la familia Medullosaceae (Weber & Sterzel, 1896). Se ha propuesto que el cilindro vascular de ciertas especies de esta familia tendría un desarrollo comparable al de las Piperaceae (Bodnar et al., 2016). Asimismo, existen otros tipos de haces medulares presentes en, por ejemplo, Euphorbiaceae, Cycadaceae y Corystospermaceae (familia extinta de gimnospermas) (ver Bodnar & Coturel, 2012), que no tienen el mismo origen que el sistema vascular medular de las Piperaceae.

En el SVM de P. hieronymi se observaron diferencias en la disposición de los haces vasculares medulares a nivel de nudos y entrenudos, que puede variar desde un ciclo de haces hasta dos ciclos con un ciclo interno formado por dos a cuatro haces. Esta variación se ha descripto en el resto de las especies del género Piper(Quijano-Abril et al., 2013), y se ha señalado que se debe a que los haces medulares generalmente vascularizan las inflorescencias, mientras que los haces periféricos se encargan de la vascularización caulinofoliar (López-Naranjo & Parra, 1993). En este trabajo, se ha observado que el SVM está vinculado con la traza rameal.

En aquellas especies de Piper con crecimiento secundario, éste puede estar restringido a los haces del SVP o desarrollarse en ambos sistemas. Se ha descripto que los haces del SVM no presentan crecimiento secundario en las especies P. betle L., P. colubrinum Link., P. comptonii S. Moore, P. excelsum G. Forst., P. flaviflorum C. DC., P. gorgonillense Trel. & Yunck., P. hispidinervum C. DC., P. insectifugum C.DC. ex Seem., P. nudibracteatum C. DC., y P. sarmentosum Roxb. (Ravindran & Remashree, 1998; Beck, 2011; Trueba et al., 2015). Por otro lado, se ha registrado crecimiento secundario en los haces del SVM de las especies P. abalienatum Trel., P. amalago L. P. arborescens Roxb., P. arboreum Aubl., P. auritifolium Trel., P. biseriatum C. DC., P. brevipedicellatum A.J. Bornstein, P. calcariformis Tebbs, P. campanum Yunck., P. ceanothifolium Kunth, P. cenocladum C.DC., P. colotlipanense Bornst., P. cordulatum C. DC, P. coruscans Kunth, P. crassinervium H.B. & K., P. daguanum C.DC., P. enckea (Miq.) C.DC., P. euryphyllum C.DC., P. fimbriulatum C. DC., P. gibbosum C. DC., P. gigas Trel., P. hebetifolium Burger; P. hispidum Sw., P. imperiale (Miq.) C. DC., P. jumayense Trel. & Standl., P. kadsura (Choisy) Ohwi, P. kawakamii Hayata, P. kwashoense Hayata, P. marsupiatum Trel. & Yunck., P. martensianum C. DC., P. maxonii C. DC., P. melanocladum C. DC., P. methysticum Forst., P. michelianum C. DC., P. mikanianum (Kunth) Steud., P. neesianum C. DC., P. nicoyanum C. DC., P. nudilimbum C. DC., P. obliquum Ruiz & Pav., P. obtusilimbum C. DC., P. retalhuleuense Trel. & Standl., P. reticulatum L., P. santarosanum C. DC., P. sagittifolium C. DC., P. sasaimanum (Miq.) C. DC., P. sintenense Hatusima, P. taiwanense Lin & Lu, P. tenue Kunth, P. tuberculatum Jacq., y P. yucatanense C. DC. (Hoffstadt, 1916; Albiero et al., 2005a, 2006; Tepe et al., 2007; Duarte et al., 2010; Quijano-Abril et al., 2013; Santos et al., 2015; Yang & Chen, 2017). En todos los casos, al igual que lo observado en P. hieronymi, el desarrollo de tejidos vasculares secundarios del SVM es bastante reducido y se limita a las regiones fasciculares sin el desarrollo de cámbium interfascicular.

El SVP de P. hieronymi se caracteriza por la presencia de radios interfasciculares altos y muy anchos que representan un volumen relativamente grande del cilindro vascular secundario. Estos radios son el resultado de una variante cambial, en la que el cámbium interfascicular produce células radiales secundarias, semejantes a las de la médula, pero es incapaz de producir iniciales fusiformes que den origen a células axiales (e.g., fibras y vasos); en cambio, el cámbium fascicular produce sólo células axiales (Isnard et al., 2012). La presencia de esta variante cambial es una de las características anatómicas más notables del género Piper, y en general de las Piperales de hábito leñoso. La única excepción en Piperales se ha observado en la especie herbácea Saruma henryi Oliv.(Aristolochiaceae), en la que se genera un cilindro completo y uniforme de xilema y floema secundarios sin radios interfasciculares anchos (Dickinson, 1996).

En Piper hieronymi es muy frecuente que los haces vasculares periféricos presenten en su parte distal una bifurcación producida por radios parenquimáticos. Este patrón es el resultado de que ciertos arcos del cámbium fascicular dejan de producir iniciales fusiformes, y sólo generan iniciales radiales, por lo que dan origen a radios que comienzan a ensancharse progresivamente hacia la parte externa del tallo. Esto ha sido registrado en otras especies del género de hábito arbustivo o arbóreo de pequeño porte, como Piper excelsum (Patel & Bowles, 1980: fig. 12), P. gorgonillense(Isnard et al., 2012: fig. 13H) y P. reticulatum(Quijano-Abril et al., 2013: fig. 7D). También se ha registrado en la familia Aristolochiaceae del orden Piperales, en ciertas especies del género Aristolochia L. (Isnard et al., 2012; fig. 13F).

Anatomía del leño

Como en otras especies de Piper, el leño del SVM y SVP de P. hieronymi presenta diferencias de espesor. Sin embargo, en los estudios previos sobre otras especies del género, la descripción del leño está basada exclusivamente en las características del xilema secundario del SVP (e.g., Hoffstadt, 1916; Patel & Bowel, 1980; Quijano-Abril et al., 2013; Yang & Chen, 2017). El xilema secundario del SVM presenta un escaso desarrollo, vasos con punteaduras escalariformes o areoladas alternas, fibras septadas, y carece de radios. El xilema secundario del SVP presenta un mayor espesor, vasos exclusivamente con punteaduras areoladas alternas, radios interfasciculares muy anchos y radios fasciculares con radios de 4-5 células de ancho.

Algunas de las características observadas en el xilema secundario de P. hieronymi representan rasgos generalizados del género, como la ausencia de anillos de crecimiento (presentes sólo en algunas especies como P. gorgollinense), el patrón radial y/o diagonal de los vasos, placas de perforación simples, estratificación de vasos y/o parénquima axial y los radios interfasciculares altos y anchos con células verticales y cuadradas (Patel & Bowles, 1980; Inside Wood, 2004-en adelante; Quijano-Abril et al., 2013; Aguilar-Alcántara et al., 2014; Trueba et al., 2015). El leño de P. hieronymi presenta semejanzas tanto con especies de hábito arbustivo o subarbustivo (P. amalgo L., P. excelsum, P. hispidinervum, P. sarmentosum, P. gorgonillense, P. nudibracteatum) como lianescente (P. comptonii, P. flaviflorum, P. insectifugum, P. kadsura). Los vasos en múltiples radiales cortos, presentes en la especie estudiada, se han registrado en P. comptonii,P. excelsum, P. flaviflorum (Patel & Bowles, 1980; Trueba et al., 2015). Piper hieronymi comparte las punteaduras intervasculares exclusivamente alternas en el SVP con P. flaviflorum, P. hispidinervum,P. amalgo y P. kadsura, y el parénquima axial vasicéntrico con P. comptonii, P. excelsum, P. flaviflorum, P. gorgonillense, P. hispidinervum,P. insectifugum, P. kadsura, P. nudibracteatum y P. sarmentosum (Patel & Bowles, 1980; Inside Wood, 2004-en adelante; Aguilar-Alcántara et al., 2014; Trueba et al., 2015).

Conclusiones

Los tallos de Piper hieronymi presentan las siguientes particularidades en su anatomía: 1) el SVM consta de dos ciclos relativamente ordenados, 2) el ciclo interno del SVM mostró tener una correlación con la formación de trazas rameales; 3) el SVM tiene un crecimiento secundario muy restringido y no desarrolla cámbium interfascicular; 4) el xilema secundario del SVM y el SVP presenta algunas diferencias; 5) el SVP tiene un alargamiento continuo por la actividad de un cámbium fascicular que sólo produce células del sistema axial y un cámbium interfascicular que sólo genera células radiales, y 6) la mayoría de los haces del SVP se bifurcan frecuentemente hacia la región externa del tallo porque arcos del cámbium fascicular comienzan a producir radios.

La anatomía del tallo secundario de P. hieronymi presenta similitudes con especies del género Piper tanto de hábito arbustivo como lianescente. Sin embargo, la bifurcación de los haces del SVP hasta ahora sólo se han descripto para especies arbustivas o arbóreas de pequeño porte.

Agradecimientos

Este trabajo se realizó y financió en el marco de los proyectos N686 (UNLP) y PICT 2450 (ANPCyT), y de la Beca EVC CIN (M.L. Pipo). Las autoras expresamos nuestros agradecimientos a la Lic. Stella Rivera, y las Ings. Silvina Villegas y Emilce Galiussi por habernos permitido el acceso y la utilización del xilótomo y laboratorio de la Cátedra de Dendrología (Escuela de Bosques, UNLP). También agradecemos a las autoridades del Ministerio de Ecología y RNR de Misiones, quienes nos otorgaron los permisos para los viajes de campo, y a Federico Castía (encargado de la Reserva Yabotí) y Leonard Rangel Olivera, Antonio Millán, Victor Soutus y Edgardo Taron (guardaparques) por la ayuda y camaradería en nuestros trabajos de muestreo. Por último, queremos expresar nuestro agradecimiento a los revisores anónimos, cuyas sugerencias mejoraron de manera sustancial la versión original del manuscrito.

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