Variaciones del ecosistema marino en base a indicadores biológicos: Foraminíferos planctónicos y su interrelación con copépodos y clorofila, presentes en la costa ecuatoriana, período 2016 – 2019

Marine ecosystem variations based on biological indicators: planktonic foraminifera and their interrelationship with copepods and chlorophyll, present in the Ecuadorian coast, period 2016 – 2019

Luzuriaga-Villarreal, María; Tapia, María Elena; Bucheli, Robert; Cruz, Manuel

María Luzuriaga-Villarreal

mluzuriagav@gmail.com

Universidad de Guayaquil Ecuador

María Elena Tapia

maria.tapia@inocar.mil.ec

Instituto Oceanográfico y Antártico de la Armada Ecuador

Robert Bucheli

rbucheli@institutopesca.gob.ec

Instituto Público de Investigación en Acuacultura y Pesca Ecuador

Manuel Cruz

mcruzp47@gmail.com

Universidad de Guayaquil Ecuador

ACTA OCEANOGRAFICA DEL PACÍFICO

Instituto Oceanográfico y Antártico de la Armada, Ecuador

ISSN: 1390-129X

ISSN-e: 2806-5522

Periodicidad: Semestral

vol. 5, núm. 1, 2023

acta.oceanografica@inocar.mil

Recepción: 09 Noviembre 2022

Aprobación: 11 Diciembre 2022

URL: http://portal.amelica.org/ameli/journal/648/64837426483742004/

DOI: https://doi.org/10.54140/raop.v3i2.66

Modelo de publicación sin fines de lucro para conservar la naturaleza académica y abierta de la comunicación científica

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Resumen: El propósito del trabajo es determinar la variación de las condiciones del ecosistema marino ecuatoriano en base a cambios poblacionales de los foraminíferos planctónicos, su biodiversidad e interrelaciones con copépodos, fitoplancton y cantidad de clorofila . presente en el medio marino. La propiedad que tienen las especies planctónicas de preferir determinadas condiciones físico- químicas del agua de mar, las convierte en útiles herramientas de evaluación del ecosistema marino. El plancton fue colectado mensualmente en aguas superficiales y subsuperficiales en las estaciones fijas de La Libertad, Salinas y Manta, localizadas a 10 millas costa afuera, durante el período 2016 - 2019. Se identificaron 17 especies de foraminíferos planctónicos, siendo los más abundantes: Globigerina bulloides, Globigerinoides ruber, G. sacculifer, Globoquadrina dutertrei, Globorotalia menardii, Orbulina universa y Hastigerina pelagica. Entre los copépodos se señala a Eucalanus pileatus, Canthocalanus pauper, Oncaena venusta, Acrocalanus longicornis y Calanus chilensis como especies de mayor importancia ecológica, y entre las diatomeas céntricas: Proboscia alata, Leptocylindrus danicus, Chaetoceros curvisetus, Ch. affinis, Ch. eibenii, Thalassiosira subtilis, Rhizosolenia acuminata, . R. imbricata. Los foraminíferos planctónicos prefirieron aguas subsuperficiales y época seca. Su diversidad máxima se dio en agosto de 2018 en La Libertad (2.51 bits), y en octubre 2018 en Manta (2.74 bits), más, el índice de riqueza presentó alzas en la época húmeda y en aguas superficiales. La abundancia de los copépodos se dio en cambio, en la época húmeda y en la columna de agua. Durante el primer semestre (marzo y abril), se aprecia un cambio drástico en las condiciones físico-químicas del océano y en la diversidad y composición de los foraminíferos planctónicos con predominio de Hastigerina pelagica y un posterior incremento de Globigerina bulloides, relacionado a una mayor productividad del mar en junio de 2019, en aguas superficiales y en La Libertad. Se establecieron interrelaciones de las especies planctónicas con la clorofila ., temperatura, salinidad y nutrientes. Se destaca fuerte asociación de Hastigerinapelagica y niveles altos de O., así mismo H. pelagica con Calanus chilensis, en relación inversa a las diatomeas pennadas y dinoflagelados, en condiciones mínimas de clorofila. El Análisis de correlación canónica (ACC) relacionó fuertemente a Acrocalanus longicornis con Pulleniatinaobliquiloculata, Globigerinella aequilateralis y clorofila . en los 30 m de profundidad Se advierten diferencias en la estructura biológica de las especies durante los diferentes eventos El Niño, La Niña y episodios normales del mar que ocurrieron en la región 1+2 (NOAA), durante la presente investigación.

Palabras clave: Riqueza específica, diversidad, fitoplancton, biomasa, Evento La Niña, El Niño.

Abstract: The purpose of this work is to determine the variation of the conditions of the Ecuadorian marine ecosystem based on population changes of planktonic foraminifera, their biodiversity and interrelationships with copepods, phytoplankton, and the amount of chlorophyll . present in the marine environment. The property that planktonic species have of preferring certain physical-chemical conditions of seawater makes them useful tools for evaluating the marine ecosystem. Plankton was collected monthly in surface and subsurface waters at the fixed stations of La Libertad, Salinas, and Manta, located 10 miles offshore, from 2016 to 2019. Seventeen species of planktonic foraminifera were identified, the most abundant being: Globigerina bulloides, Globigerinoidesruber, G. sacculifer, Globoquadrina dutertrei, Globorotalia menardii, Orbulina universa and Hastigerina pelagica. Among the copepods, Eucalanus pileatus, Canthocalanus pauper, Oncaena venusta, Acrocalanus longicornis, and Calanus chilensis are noted as species of major ecological importance, and among the centric diatoms: Proboscia alata, Leptocylindrus danicus, Chaetoceros curvisetus, Ch. affinis, Ch. eibenii, Thalassiosira subtilis, Rhizosolenia acuminata, and R. imbricata. Planktonic foraminifera preferred subsurface waters and dry season. Their maximum diversity occurred in August 2018 in La Libertad (2.51 bits) and in October 2018 in Manta (2.74 bits); more, the richness index presented increases in the wet season and surface waters. The abundance of copepods was instead in the wet season and in the water column. During the first semester (March and April), there was a drastic change in the physical-chemical conditions of the ocean and in the diversity and composition of planktonic foraminifera with a predominance of Hastigerina pelagica and a subsequent increase in Globigerina bulloides, related to higher productivity of the sea in June 2019, in surface waters and in La Libertad. Interrelationships of planktonic species with chlorophyll ., temperature, salinity and nutrients were established. A strong association between Hastigerina pelagica and high O. levels is highlighted, as well as H. pelagic with Calanus chilensis, in inverse relation to pennate diatoms and dinoflagellates, in minimum chlorophyll conditions. The canonical correlation analysis (CCA) strongly related Acrocalanuslongicornis with Pulleniatina obliquiloculata, Globigerinellaaequilateralis, and chlorophyll . at 30 m depth. Differences in the biological structure of the species during the different El Niño, La Niña, and normal sea episodes occurred in region 1+2 (NOAA) during the present investigation.

Keywords: Specific richness, diversity, phytoplankton, biomass, La Niña event, El Niño.

Introducción

Los foraminíferos planctónicos son protozoos miembros del zooplancton marino que viven bajo determinadas condiciones fisicoquímicas del mar, y por tanto son sensibles a los cambios ambientales en el ecosistema. Esta sensibilidad se manifiesta en variaciones en la distribución y composición de las especies, así como en su estructura y características morfológicas (Boltovskoy 1963, Molina 2004, Luzuriaga-Villarreal 2014). La importancia de estos indicadores biológicos radica no sólo en conocer el origen y desplazamiento de las corrientes, sino también en su relación con áreas de riqueza biológica, presencia de aguas pobres y nutritivas del mar ecuatoriano; por lo que su interés también está relacionado con la investigación pesquera y el conocimiento del hábitat de las primeras etapas de desarrollo de los peces y de los recursos marinos en general.

La primera investigación sobre foraminíferos realizada en el Océano Pacífico fue parte del material biológico recolectado durante la expedición Challenger entre 1873-1876; Se encontró una gran diversidad de especies entre 40°N y 40°S en la expedición de Elatanin, entre 1960 y 1965, donde las temperaturas superaban los 18°C (Boltosvkoy, 1984 en Bé 1969), investigó la distribución geográfica de los foraminíferos planctónicos de la zona ecuatorial. y en el Pacífico Tropical Oriental y Ecuatorial Sur utilizando muestras de plancton y sedimentos. Bradshaw (1959), Parker (1960, 1962 y 1971); Boltovskói (1963, 1966, 1974 a-b); Bolstovskói y Wantanabe (1975).

Entre los trabajos realizados en el mar ecuatoriano con indicadores biológicos de zooplancton se encuentran los foraminíferos planctónicos en aguas superficiales y sedimentos de la costa ecuatoriana en agosto de 1971, (Miró & Luzuriaga 1974), durante El Niño 1972, 1997, 1998, eventos de La Niña. y épocas normales del Pacífico Sur Oriental (Luzuriaga 1976, 1980, 1980, 1992, 2015; Rincón et al., 2011;Taylor et al., 2008), destacando la variación en la composición de especies y abundancia de Globigerina bulloides, Globigerinoides ruber, Globoquadrina dutertrei G. sacculifer, G. menardii, H. pelagica. Cruz et al. (2010) realizaron un monitoreo durante 17 años de la población de pterópodos y heterópodos en La Libertad, estableciendo rangos de tolerancia a factores físico-químicos de especies indicadoras de eventos de El Niño en la costa ecuatoriana.

Es importante mencionar la distribución de foraminíferos planctónicos en sedimentos identificados en muestras recolectadas en costas colombianas (Rincón, 2015), en los que el autor incluye información de foraminíferos planctónicos de Ecuador cargada en OBIS (Luzuriaga 1980, Universidad de Guayaquil): y enfatiza la distribución de especies tropicales y el papel de Globorotalia cultrata como indicador biológico en aguas cálidas del área de estudio de la Cuenca de Panamá.

Dentro del zooplancton en el Pacífico ecuatoriano se han investigado los copépodos, grupo zooplanctónico que por su abundancia es fuente de alimento para los recursos pesqueros; Bucheli (2018) en sus estudios de copépodos ha seleccionado a Calanus chilensis como especie indicadora de la presencia de la Corriente de Humboldt en el mar ecuatoriano.

La riqueza de fitoplancton y clorofila observada durante los cruceros oceanográficos por el mar ecuatoriano ( Tapia 2017, 2018) indican áreas de surgencias y riqueza biológica asociadas a la presencia de zooplancteres herbívoros que mueven materia orgánica a niveles tróficos superiores.

La interrelación zooplancton-fitoplancton explica plenamente las relaciones simbióticas que poseen algunas especies de foraminíferos planctónicos. Jiménez & Bonilla (1980) encontraron en varios cruceros de investigación en el mar ecuatoriano, los valores más altos de clorofila, huevos y larvas en el Golfo de Guayaquil, mientras que el fitoplancton y las células de feofitina predominaban al sur del frente ecuatorial donde se encontraban los mayores volúmenes de macro- Se encontró zooplancton, especialmente copépodos fitófagos y eufáusidos.

El trabajo tiene como objetivo correlacionar variables biológicas y oceanográficas ocurridas en las estaciones fijas de La Libertad y Manta durante el periodo 2016 - 2019 para reconocer y validar variables y especies indicadoras de la variabilidad y estado actual del ecosistema marino ecuatoriano.

El presente período de estudio incluye los períodos de El Niño y La Niña. El fenómeno de El Niño puede definirse como el calentamiento a gran escala de las aguas superficiales del Pacífico tropical, cuyos valores de temperatura superan los valores normales en al menos 0,5°C, manteniéndose estas anomalías durante al menos cinco meses consecutivos. Un debilitamiento de los vientos alisios del sudeste en el Pacífico oriental y un fortalecimiento de los vientos del oeste en el Pacífico occidental producen ondas Kelvin y transferencias de flujo y energía del Pacífico occidental al oriental (Zambrano, 2007).

Materiales y métodos

El área de estudio corresponde a las estaciones fijas de La Libertad, Manta y Salinas ubicadas a 8 y 10 millas de la costa. La Libertad y Manta son estaciones mantenidas por el Instituto Oceanográfico y Antártico de la Armada (INOCAR) y Salinas por el Instituto Público de Investigaciones Acuícolas y Pesqueras (IPIAP). Los muestreos en La Libertad y Manta correspondieron a la primera quincena de cada mes y en Salinas a la segunda quincena. Esta diferencia en el tiempo de muestreo fue para detallar la micro variación temporal del zooplancton, siendo el muestreo en esta última estación más espaciado. Son sitios estratégicos de investigación marina cuya posición permite obtener resultados que constituyen una guía para el conocimiento del estado actual del ecosistema marino ecuatoriano (Figura 1). Su ubicación es la siguiente:

Estación La Libertad: Latitud 2° 4' 59.82" sur Longitud: 81° 5' 21.12" W.

Estación Manta: Latitud: 0° 52' 58.8" S Longitud: 80° 49' 58.8" W.

Estación Salinas: Latitud '2° 12'3.36" S longitud: 81°06' 18.6" W.

Figura 1
Ubicación de estaciones fijas en La Libertad Manta y Salinas

La costa ecuatoriana está sujeta a la influencia de dos masas de agua principales, las frías aguas de la Corriente de Humboldt y las cálidas de la Bahía de Panamá. La convergencia de estas dos masas de agua forma la zona de convergencia o frente ecuatorial, cuya posición varía según la época del año. Así, según Stevenson (1970), durante los primeros meses del año la posición del frente se encuentra a la altura del Golfo de Guayaquil, a mediados de año avanza hacia las costas de Manabí, y a mediados de año avanza hacia las costas de Manabí. últimos meses más al norte y luego gira hacia el sur en diciembre. Jiménez & Bonilla (1980) encontraron un frente ecuatorial de posición noroeste-sureste, caracterizado por un gradiente de temperatura entre 18° - 24° y salinidades entre 35 y 33 ups, según Enfield (1976).

Allauca (1990) describe la presencia de la Corriente Costera Ecuatoriana (CCE), un brazo oriental de la Corriente de Humboldt que bordea la costa, alejándose hacia el NO a medida que avanza debido a la fuerza de los vientos alisios del SE. Su límite de avance está dado por la posición de la Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT), y el desplazamiento desde el norte de un flujo de agua proveniente de la Bahía de Panamá (Wirtki, 1965) llega a la costa ecuatoriana favorecido por la acción del NE. vientos alisios.

Las variaciones en la fuerza y dirección de los vientos y corrientes, en su interacción con la atmósfera, alteran las condiciones del ecosistema, resultando en eventos oceanográficos propios de El Niño y La Niña en el Pacífico Oriental.

Método de campo:

Los muestreos se realizaron mensualmente en las estaciones La Libertad, Manta y Salinas, desde enero de 2016 hasta diciembre de 2019, a bordo de lanchas. Se utilizaron redes cilíndricas cónicas simples con un diámetro de boca de 0,30 cm y un tamaño de poro de 50 µ y 300 µ para recolectar fitoplancton y zooplancton, respectivamente, mediante arrastres verticales de 0 a 50 m de profundidad y arrastres superficiales de 10 minutos de duración a 2 nudos de velocidad del barco. Luego las muestras fueron fijadas con formol al 4%, previamente neutralizado con bórax, hasta su posterior análisis en laboratorio.

Se tomaron parámetros de temperatura, salinidad y muestras de agua para análisis químicos y biológicos, como clorofila a.

Clorofila a: Se recolectaron muestras de agua de mar en botellas de 1000 ml de capacidad utilizando una botella Van Dorn a profundidades estándar (0, 10, 20, 30, 40, 40, 50, 75 y 100 metros) para el análisis de clorofila a. Las muestras recolectadas fueron filtradas al vacío mediante filtros de fibra de vidrio, las cuales fueron congeladas hasta su posterior análisis por Fluorometría.

Método de laboratorio:

Clorofila a: Los filtros se depositaron en viales en una solución de acetona al 90%, se refrigeraron durante 24 horas y luego se centrifugaron a 1000 RPM/min durante 2 minutos para cada una de las muestras. Posteriormente, mediante un fluorómetro digital se leyeron las densidades ópticas de la clorofila a; las lecturas se realizaron directamente en el tubo de fluorescencia, utilizando el método SCOR UNESCO Working Group 17 (1966), y los datos se expresan en mg/m3.

Fitoplancton en muestras netas de 50 µ: La muestra se homogeneizó hasta un volumen de 450 ml, se agitó ligeramente con movimientos circulares y se extrajeron alícuotas de la muestra, se depositaron en un portaobjetos y se protegió la muestra con un cubreobjetos. Posteriormente se realizó la identificación taxonómica mediante microscopio binocular empleando el método Semina, los datos se expresan en células/m3. Para el análisis de especies de fitoplancton se utiliza la bibliografía de Cupp (1943), Taylor (1976), Jiménez (1983), Pesantes (1983), Balech (1988), Moreno et al. (1996) y Thomas (1997).

Zooplancton: En el laboratorio se separaron e identificaron a la décima más cercana los organismos zooplanctónicos, copépodos y foraminíferos planctónicos, repitiéndose el proceso para cada especie cuyo número de ejemplares fue bajo hasta completar la muestra total. Se utilizó bibliografía especializada: Bé (1959, 1967), Miró (19 Parker (1962), Escribano (1998), Heinrich (1971).

En el análisis estadístico de los datos se utilizó el índice de diversidad de Shannon, el índice de riqueza de Margaleff, el índice de correlación de Pearson, el índice de correlación de Spearman, la prueba de Mann Withney, la prueba de Kruskal Wallis, el índice de Bray Curtis. Se realizó un análisis de correlación canónica (CCA). La evolución de los eventos oceanográficos (1 2) (CPC NOAA), ocurridos en el área de estudio en el período 2016 - 2019, interpretada en la tabla ONI, fue utilizada mediante códigos numéricos para evaluar el comportamiento biológico-ambiental en la presente investigación.

Resultados y discusión

Condiciones ambientales

Durante el período desde enero de 2016 a diciembre 2019, las condiciones ambientales en las estaciones fijas de La Libertad y Manta (CPC NOAA), se han desarrollado dentro de episodios normales del mar, eventos El Niño y la Niña, según lo muestra la Tabla 1 (a-b).

Desde enero de 2016 hasta diciembre de 2019, las condiciones ambientales en las estaciones fijas de La Libertad y Manta (CPC NOAA) se han desarrollado dentro de episodios normales de mar, eventos de El Niño y La Niña, como se muestra en la Tabla 1 (a-b).

Tabla 1

Eventos oceanográficos en la región

En general, en la columna de agua de 0 a 100 m, los rangos promedio de temperatura (29°C - 14°C) y oxígeno (5,6 -1,4 ml/l) se distribuyeron hacia abajo (Figura 2 a), valores más altos en las capas superficiales ; salinidad (31 a 35 ups) y nutrientes (nitratos 0.1 - 28 µmol/L , fosfatos 0.1 - 2.47 µmol/L, silicatos 0.1 - 36 µmol/L ), en cambio, presentaron una distribución ascendente, rangos más bajos a la superficie aumenta con la profundidad (Figuras 3a- 4a- 5a- 6a- 7 a). Los rangos promedio de clorofila (0,1 - 10 mg/m3) mostraron aumentos en los estratos de 0 a 30 y 40 m, disminuyendo de 50 a 100 m.

La comparación de datos físico-químicos (prueba de Mann Withney & Kruskal Wallis) a diferentes profundidades, por temporada, entre sitios y durante eventos oceanográficos (El Niño, La Niña y temporada normal durante el período de estudio), arrojó resultados que indican diferencias estadísticamente significativas. , p<0,05 (Figuras 2 - 7).

Temperatura

La temperatura promedio oscila entre 0 y 100 m, entre 25 y 26 °C y 30 °C. Se encontraron diferencias significativas en la temperatura media por estrato, mes y evento oceanográfico (Tabla 1, Figuras 2a-b-c). Se encontraron valores más altos durante El Niño (Figura 2c). En general se observó un descenso gradual de las temperaturas, acentuado de 30 a 100 m (Figura 2a-b). En los estratos más superficiales, capas de 0 m, 10 y 20 m, existe una mayor mezcla de agua debido a la fuerza de los vientos y las corrientes derivantes (Allauca, 1990).

El análisis detallado por estratos mostró valores de temperatura más altos en aguas superficiales (La Libertad a 10 m y Manta a 20 m) a 50 y 75 m, generalmente en la estación húmeda (Figura 2d, e). La posición de la termoclina varió de 10 a 30 m, siendo menos profunda (10-20 m) en la primera mitad del año, especialmente en marzo y abril (10 m), y profundizándose a partir de 30 m, de julio a diciembre.

Figura 2.
Variación de temperatura promedio en La Libertad y Manta a) Estratos de 0 a 100 m b) Promedio mensual c) Entre eventos oceanográficos d) Entre sitios a 20 m. y e) Por época (p<0,05).

Salinidad

La salinidad promedio oscila entre 0 y 100 m osciló entre 29,89 y 34,76 ups; mayor salinidad de 40 a 100 m (Figura 3a). La variación mensual de la salinidad refleja promedios más altos, >34,99, de marzo a junio (Figura 3b).

La salinidad presentó valores mayores en la época húmeda y La Libertad (p<0.05) (Figura 3c-d), especialmente en los estratos de 0 a 30 m. La profundidad de la haloclina es menor en los primeros meses del año, de 0 a 30 m en enero-febrero; de 10-20 m en marzo y abril, y de mayo a diciembre profundiza de 20 a 40 m llegando a 30-50 m en septiembre.

Figura 3.
Variación de la salinidad promedio en la columna de agua en La Libertad y Manta: a) por estrato, b) por mes, c) por temporada, d) por sitio, durante el período 2016 - 2019 (p<0.05).

Oxigeno

Los valores promedio de oxígeno en la columna de agua en La Libertad y Manta oscilaron entre 4,5 y 6,0 ml/l. Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre sitios (p<0.05), mayores en Manta (Figuras 4 a- c). La oxiclina se ubicó generalmente entre 20 y 40 m. En marzo, abril y mayo fue más superficial, de 0 a 20 m en abril y de 10 a 30 m en mayo. En marzo, en cambio, los valores medios de oxígeno disminuyeron paulatinamente en toda la columna de agua, casi sin distinguir la oxiclina. La variación mensual de oxígeno (Figura 4b) muestra rangos promedio más bajos en junio y mayores en febrero, noviembre y diciembre. Al comparar la cantidad de oxígeno presente durante los eventos oceanográficos ocurridos en el área de estudio, se encontraron diferencias significativas entre medianas, mayores durante El Niño que durante los períodos normal y La Niña (Figura 4d)

Figura 4 .
Variación de los promedios de oxígeno (ml/l) en La Libertad y Manta 0-100m, por: a) estratos de profundidad, b) por mes, c) por sitios, y d) por evento oceanográfico durante el periodo 2016 - 2019 (p <0,05).

Nitratos

Los valores medios de nitrato aumentaron con la profundidad en la columna de agua, de 10-18-30 µmol/L, y principalmente en la estación húmeda (Figuras 5a-b). Se observaron diferencias significativas (p<0.05) por evento oceanográfico (Cuadro 1) en los estratos más someros del mar, 0 - 10 m, (Figura 5c). Nutriclina se ubicó generalmente entre 20-40 m de profundidad, alcanzando hasta 50 m en septiembre y octubre. En marzo y abril, la nutrilínea se forma a partir de 0 y 10 m, respectivamente (Apéndices).

Figura 5.
Variación del nitrato promedio 0-100m (µmol/L) en Libertad y Manta, por: a) estratos de profundidad, b) por época, y c) por evento oceanográfico, durante el período 2016 - 2019 (p<0.05).

Fosfatos

Generalmente, los valores promedio de fosfato en la columna de agua aumentan con una profundidad de la columna de agua que oscila entre 2,4 y 2,8 µmol/L (Figura 6a). Las variaciones mensuales indican que los cambios más rápidos en el número de fosfatos (nutriclina) dentro de la columna de agua se observaron de 10 a 30 m en los primeros meses del año, profundizándose de 20 a 40 m de junio a diciembre y alcanzando los 50 m. en septiembre y octubre. En abril, los fosfatos iniciaron su rápido ascenso de 0 a 30 m. No existe diferencia significativa en el promedio de fosfatos en la columna de agua por evento oceanográfico; sin embargo, si se detalla la comparación por estrato y evento, se obtuvieron diferencias, 95% significativas, entre 40 y 75 m (Figura 6b).

Figura 6
Variación de los promedios de fosfato (µmol/L) en La Libertad y Manta, por: a) estratos de profundidad b) por un evento oceanográfico a 40m; durante el periodo 2016 – 2019 (p<0.05).

Silicatos.

Los valores medios de silicato varían de 15-24 a 40 µmol/L y también aumentan con la profundidad, siendo mayores en La Libertad (Figura 7 a, d). No se observaron diferencias significativas entre medianas por un evento oceanográfico en la columna de agua, excepto en los estratos superficiales de 0 a 10 m (Figura 7b), donde los valores medianos más altos ocurrieron durante El Niño y La Niña, principalmente en los primeros meses del año, durante la estación húmeda (Figura 7 c). La nutrilina de silicato se encuentra generalmente de 20 a 40 m y de 30 a 50 m, correspondiendo este último nivel a partir de septiembre. En marzo, el ascenso de silicatos es suave y gradual desde la superficie hasta los 100 m, sin una posición clara de la nutriclina. Mientras que en abril, la nutrilina se encuentra en un estrato más superficial, de 10 a 30 m.

Figura 7
Variación de los promedios de silicatos (µmol/L) 0-100m, en Libertad y Manta, por: a) 'Estratos de profundidad. b) por evento oceanográfico (10 m de profundidad), c) por época, y d) por sitios durante el período 2016 - 2019 (p<0.05).

Clorofila.

En general, los valores promedio de clorofila a, oscilaron entre 0,03 y 10,1 mg/m3, en la columna de agua de 0 a 100 m, durante el periodo 2016-2019, en las estaciones La Libertad y Manta. Los valores más altos de clorofila (~10 mg/m3) se observaron en abril y junio, a 10 y 30 m, respectivamente (Figuras 8 a-b). La comparación de los datos de clorofila a arrojó diferencias estadísticamente significativas con un 95% de confianza, entre estaciones, con valores más altos de clorofila en la estación húmeda (Figura 8c) (p<0,05); también entre sitios (Figura 8d) a 10 m en La Libertad y 100 m en Manta. Al detallar los promedios por estratos de profundidad, de cada mes, se observa que los mayores promedios de clorofila a se dieron entre los 10-30 m de enero a agosto y entre los 30-50 m de septiembre a diciembre.

Figura 8
Variación de clorofila a (mg/m3) promedios 0-100m en La Libertad y Manta: a) por estratos. b) por mes, c) por temporada, y d) por sitios durante el periodo 2016 - 2019 (p<0.05).

Condiciones bióticas

Fitoplancton: El fitoplancton disponible en el área de estudio de enero a julio de 2017 y de enero a septiembre de 2018 comprendió diatomeas centrales, diatomeas penadas, dinoflagelados, silicoflagelados, cianobacterias y tintínidos. Entre las diatomeas principales, las especies ecológicamente más importantes, por frecuencia y abundancia, fueron Proboscia alata, Leptocylindrus danicus, Chaetoceros curvisetus, Ch. affinis, Rhizosolenia acuminata y R. imbricata. Cap. eibenii, Thalassiosira subtilis, (Huisman et al., 2004), menciona a la diatomea Leptocylindrus danicus como una especie más tolerante a condiciones turbulentas, bajo oxígeno y baja intensidad de luz.

Se muestra la abundancia cualitativa y cuantitativa de diatomeas en La Libertad (Figura 9 a-c) y Manta (Figura 9 d-e). Se encontraron diferencias significativas en la distribución mensual, con incrementos frecuentes en julio de 2018, debido a la abundancia celular de las diatomeas Thalassiosira subtilis y Chaetoceros curvisetus a nivel superficial y vertical.

Según (Cupp, 1943), reporta a Rhizosolenia acuminata como una especie oceánica, pero frecuentemente se ubica cerca de la costa.

También hubo diferencias en eventos oceanográficos en la abundancia de Chaetoceros eibenii y Rhizosolenia imbricata, que presentaron valores atípicos durante los eventos de El Niño y La Niña, respectivamente (p<0.05). No hubo diferencias significativas en la distribución de la abundancia por estratos, época del año o profundidad.

Figura 9.
a) Variación de abundancia promedio del fitoplancton por mes, b) Chaetoceros curvisetus c) Leptocylindrus danicus d) Ch. affinis e) Proboscia alata f) abundancia relativa de las diatomeas en La Libertad y Manta.

Las diatomeas penatadas más representativas durante el periodo enero - septiembre 2017-2018, fueron Climacodium frauenfeldianum, Thalasionema frauenfeldii, Stratotheca thamensis. Hubo diferencias en la distribución de estas especies durante los eventos oceanográficos (p<0.05), siendo T. frauenfeldii más abundante en la columna de agua durante la época normal del año, mientras que C. frauenfeldianum, lo fue durante La Niña y S. thamensis durante El niño.

Los dinoflagelados mostraron un aumento pronunciado en abril y mayo. Las principales especies fueron Gonyaulax polyedrica, Ceratium furca, Pyrocistis steinii y Protoperidinium depressum. Hubo diferencias significativas en la abundancia de G. polyedrica durante los eventos de El Niño, normal y La Niña durante el período de estudio.

Copépodos: Durante el periodo 2016-2017, los copépodos de mayor frecuencia y abundancia fueron: Eucalanus pileatus, Canthocalanus pauper, Oncaena venusta y Acrocalanus longicornis (Figura 10 c). La abundancia total de copépodos (Figura 10 a- b) fue mayor en la temporada húmeda (mayo y marzo). en la columna de agua (Figura 10 d, e). Su hábitat correspondió mayoritariamente a períodos marinos cálidos y normales ocurridos durante 2016-2017 (Tabla 1, Figura 10 f). Bucheli (2018) destaca a Canthocalanus pauper, Acrocalanus longicornis y Calanus chilensis como especies de mayor importancia ecológica. La mayor abundancia de estas especies se presentó en marzo y presentó diferencias de distribución mensual estadísticamente significativas.

Acrocalanus longicornis, a diferencia de la mayoría de las otras especies de copépodos, tuvo preferencia por estratos poco profundos y durante tiempos normales de mar p<0.05.

Figura 10
Abundancia promedio mensual de copépodos/m3 durante 2016-2017: a) en Libertad, b) en Manta, c) abundancia relativa de especies, d) por época del año, d) por estrato, e) por evento oceanográfico.

Foraminíferos planctónicos: Durante el periodo 2016 a 2019 se identificaron un total de 33655 org/10m3, de los cuales el 39% perteneció a la estación La Libertad, el 39% a Manta y el 22% a Salinas. El ochenta y cuatro por ciento de las especies de foraminíferos planctónicos se encontraron en la columna de agua y alrededor del 17% en la superficie.

La distribución mensual de los foraminíferos planctónicos refleja una mayor abundancia de septiembre a diciembre, así como valores atípicos más alejados de la media poblacional, de mayo a julio y en noviembre (Figura 11).

Figura 11.
Foraminíferos planctónicos/10m3 en las estaciones La Libertad, Salinas y Manta, período 2016 - 2019.

Se identificaron diecisiete especies, siendo las de mayor importancia ecológica por su relativa abundancia y frecuencia: Globigerinoides ruber, Globigerinella aequilateralis, Globigerina bulloides, Globorotalia menardii, Globoquadrina dutertrei, Hastigerina pelagica, Orbulina universa, Globigerinoides saculifer, Pulleniatina obliquiloculata y Globigerinoides conglobatus. Las tres últimas se encuentran entre las especies poco frecuentes pero de gran valor indicativo para el ecosistema, al igual que otras especies de menor frecuencia: Globigerinita glutinata, Globigerinella digitata, Globoquadrina coglomerata, Tetromphalus bulloides, Globigerina calida, Globigerina uvula, Globorotalia scitula; interrelación de formas: Pulleniatina obliquiloculata cf. Globorotalia inflata, Orbulina universa cf y G. bulloides. El número de puntos atípicos observados por los diagramas de caja en la distribución total de cada especie se relaciona en gran medida con la sensibilidad de los foraminíferos a los cambios ambientales (Figura 12 a-b).

Figura 12 a-b
Abundancia relativa de foraminíferos planctónicos en estaciones fijas-período enero 2016 - octubre 2019. (G_bull= Globigerina bulloides, G_aeq= Globigerinella aequilateralis, G_rub= Globigerinoides ruber, G_men= Globorotalia menardii, G_dut=Globoquadrina dutertrei, H_pel=Hastigerina pelagica, O_uni=Orbulina universa, G_sac=Globigerinoides saculifer, P_obl=Pulleniatina obliquiloculata, G-cong=Globigerinoides conglobatus, G_glu=Globigerinita glutinata, G_cal= Globigerina calida.

La diversidad de especies muestra una amplia variación de datos, de 0 a 2,5 bits de febrero a abril, y de 1 a ca. 3 bits de mayo a diciembre tanto en Libertad como en Manta, con valores más altos durante la época seca (agosto de 2018 en La Libertad (2.51 bits) y en octubre de 2018 en Manta (2.74 bits). (Figura 13 a-b). La mayor abundancia de Los foraminíferos planctónicos se encontraron en la columna de agua, mientras que el mayor índice (IS) de riqueza de especies se encontró en aguas superficiales (Figura 13 c-d) (p<0.05). La prueba de Mann-Withey no indica diferencias significativas en el IS por estación; sin embargo , La Figura 13e muestra una serie de valores atípicos relacionados con el impacto del medio ambiente en la especie durante los primeros meses del año (temporada de lluvias).

Figura 13.
a-b) Diversidad de foraminíferos planctónicos entre sitios y por temporada; c-d) Abundancia por estratos y por época y e-f) índice de riqueza de especies por estrato (p<0.05) y época (p>0.05).

Globigerina bulloides: Es una especie de hábitat subtropical con aguas frías y ricas en nutrientes (Bé, 1969; Boltovskoy, 1963; Miró 1971). Representaba el 19% de la población de foraminíferos. Su distribución no mostró diferencias significativas en abundancia por sitio sino por mes y estrato (p<0.05), con incrementos de abril a julio en La Libertad y de marzo a julio en Manta (Figura 14 a- b). Prefería las aguas superficiales (Figura 14 c-d). El análisis de la abundancia relativa de G. bulloides por eventos oceanográficos durante el período de estudio indica un mayor porcentaje de la especie durante el evento de La Niña pero no diferencias significativas con respecto a los episodios normales y de El Niño.

Figure 14.
a-b. Distribución de la abundancia de Globigerina bulloides en las estaciones fijas Libertad y Manta: a-b) por mes, c) por sitios, d) por estratos, durante el período 2016 - 2019 (p<0.05).

Globigerinella aequilateralis: Especie frecuente y abundante en el área de estudio, constituyó el 20% de la población de foraminíferos, especialmente de julio a diciembre durante la estación seca. El análisis de su distribución durante eventos oceanográficos durante el periodo de estudio en aguas ecuatorianas mostró diferencias significativas, mayor abundancia durante El Niño y en condiciones normales, en comparación con su abundancia durante La Niña (Figura 15 a-b-c-d).

Figure 15
ab. Distribución de la abundancia por mes; c) por temporada y d) por estrato, y e) por evento oceanográfico de Globigerinella aequilteralis en La Libertad y Manta durante el período 2016 - 2019 (p<0.05).

Globigerinoides ruber (d'Orbigny): Especie con mayor abundancia en 2016 - 2019. Representó el 26% de la población total de foraminíferos. Su distribución en las estaciones fijas de La Libertad, Salinas y Manta indicó una mayor abundancia absoluta y relativa en la estación seca, aguas superficiales y durante episodios oceánicos normales a cálidos (Figura 16 a-e).

Figure 16.
ab. Distribución de la abundancia por mes; c) por temporada; d) por profundidad; e) por evento oceanográfico de Globigerinoides ruber en La Libertad y Manta 2016 - 2019 (p<0.05).

Globoquadrina dutertrei (d'Orbigny ): Constituyó el 14% del total de foraminíferos colectados en La Libertad y Manta durante el periodo 2016 - 2019. Mayor abundancia en la estación seca, de septiembre a noviembre, con valores máximos atípicos en abril. La preferencia de hábitat se determinó en los estratos subsuperficiales del mar y durante el desarrollo de los eventos de La Niña y los estados normales del mar que ocurrieron durante el período de estudio (Figura 17 a-b-c-d-e).

Figure 17.
a-b. Distribución de la abundancia por mes; c) por temporada; d) por profundidad; e) por un evento oceanográfico de Globoquadrina dutertrei en La Libertad y Manta durante el periodo 2016 - 2019 (p<0.05).

Globorotalia menardii (d'Orbigny): Representó el 11% del total de foraminíferos observados en La Libertad y Manta en el periodo 2016 – 2019, con una diferencia significativa en la distribución mensual de la abundancia que aumenta principalmente durante la estación seca del año y en aguas subterráneas (Figura 18.a- b-c- d). Hubo un mayor número de ejemplares de G. menardii durante los episodios de La Niña, pero sin diferencias estadísticamente significativas respecto al número de ejemplares de esta especie observados durante los episodios normales y de El Niño ocurridos en el mar ecuatoriano durante el período de estudio.

Figure 18
a-b). Distribución de la abundancia por mes; c) por época del año; d) por profundidad, de Globorotalia menardii en las estaciones fijas Libertad y Manta 2016 - 2019 (p<0.05).

Orbulina universa (d'Órbigny ): Durante 2016 - 2019, esta especie representó alrededor del 5 % del total de foraminíferos encontrados en La Libertad y Manta, con un índice de frecuencia mayor en Manta (0.6). (Figura 19) muestra una diferencia significativa en la distribución mensual de la abundancia, con valores atípicos en abril, mayo, noviembre y diciembre, especialmente en La Libertad y en la columna de agua..

Figura 19.
a- b) Distribución de la abundancia por mes; c) por sitio y d) por profundidad, de Orbulina universa en las estaciones fijas Libertad y Manta 2016 - 2019 (p<0.05).

Hastigerina pelagica (d'Orbigny): Constituyó el 3% del total de foraminíferos, con un índice de frecuencia de 0,4 y una distribución mensual que indica aumentos repentinos en la abundancia absoluta y relativa, principalmente en marzo. El análisis detallado de su comportamiento indica aumentos significativos en la estación húmeda, en aguas subterráneas, preferiblemente bajo condiciones oceanográficas relacionadas con El Niño (Figura 20).

Figura 20.
ab. Distribución de la abundancia por mes; c) por temporada; d) por profundidad y e) por evento de Hastigerina pelagica en La Libertad y Manta 2016 - 2019 (p<0.05).

Pulleniatina obliquiloculata, Globigerinoides sacculifer, Globigerinoides conglobatus y Globigerinita glutinata: Han sido especies de distribución temporal esporádica y constituyeron el 2% de la población total de foraminíferos, con un índice de frecuencia mayor, 0,32 y 0,24 de G. sacculifer y G. conglobatus, respectivamente, en Manta. Su importancia ecológica durante el presente estudio relaciona la variación de sus datos con las preferencias por episodios normales del mar (P. obliquiloculata), agua superficial (G. sacculifer) y estación seca (G. glutinata). Se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la distribución mensual de P. obliquiloculata y G. conglobatus (Figura 21 a-b-c-d-e).

Figure 21.
a) Distribución mensual promedio, b) por evento oceanográfico de Pulleniatina obliquiloculata; c) distribución mensual promedio de G. conglobatus; d) distribución de G. sacculifer por profundidad; e) por la época del año de G. glutinata; en La Libertad y Manta 2016 - 2019 (p<0.05).

Interrelaciones interespecíficas e intraespecíficas

En general, se observa una interrelación de factores ambientales y biológicos en diferentes épocas del año, especialmente en marzo y abril, cuando se producen cambios pronunciados en la estructura biológica de las especies planctónicas, baja abundancia de foraminíferos planctónicos con predominio de Hastigerina pelagica, especie típica de aguas profundas (Bé 1967, Luzuriaga 2019), coincide con una fuerte intergradación de rangos de parámetros físico-químicos en las capas de agua superficiales, lo que lleva a condiciones de agua mixta en la columna de agua de 0 a 100 m y la aparición de termoclina, haloclina y nutriclina en capas superficiales del mar que influyen en la diversidad de especies de fitoplancton (Chaetoceros curvisetus, Strathoteca thamensis)j de copépodos (Calanus chilensis, Canthocalanus pauper) y foraminíferos (H. pelagica, G. bulloides).

El Análisis de Asociación Canónica (CCA), (Figura 22), correlaciona fuertemente G. ruber, G. aequilaterallis, P. obliquiloculata con Acrocalanus longicornis y clorofila a 30 m. Se observa la asociación de Globigerina bulloides, Globoquadrina dutertrei y Orbulina universa con diatomeas céntricas. Fuerte correlación positiva de Hastigerina pelagica con Calanus chilensis, en condiciones mínimas de Clorofila y en relación inversa con diatomeas centrales, Canthocalanus pauper y dinoflagelados. H. pelagica se ha relacionado con zonas de surgencias de aguas profundas (Luzuriaga, 2019) y C. chilensis con aguas de Humboldt (Bucheli, 2018). Existe asociación de estratos de clorofila a a 0, 10 y 20 m, se correlacionan positivamente con G. bullloides e inversamente con Acrocalanus longicornis y el grupo G. aequilateralis

Figura 22.
a) Foraminíferos y parámetros ambientales bióticos (Ga= G.aequilateralis, Gb= G. bulloides, Gca= G. calida, Gr= G. ruber, Gs= G sacculifer, Gcong= G. conglobatus, Gm= G. menardii, Hp = H. pelagica, Gd= G. dutertrei, Ou= Orbulina universa.menardii, Hp= H pelagica, Gd= G. dutertrei, Ou= Orbulina universa) (Cal-aus=Calanus chilensis, Can-pau=Canthocalanus pauper, Acro -lon=Acrocalanus longicornis).

La Figura 23 muestra una fuerte asociación de Hastigerina pelagica con valores máximos de oxígeno. La presente investigación ha demostrado la preferencia de esta especie por las aguas subterráneas durante la temporada de lluvias, especialmente en marzo. Bolli, Loeblich y Tappan (1957) también determinaron que esta especie era de aguas profundas. También se observa la relación de Globigerinoides conglobatus con estratos marinos altamente oxigenados.

Existe una fuerte correlación de Globigerina bulloides con nutrientes, fosfatos, nitratos, silicatos y clorofila a. Esta especie es propia de aguas oceánicas frías y nutritivas, lo que indica el avance de la Corriente de Humboldt en la costa ecuatoriana (Luzuriaga, 1992, 2007).

Figura 23.
Análisis de correspondencia canónica del ACC entre foraminíferos y parámetros ambientales en aguas superficiales.

Conclusiones

Durante la primera mitad del periodo 2016-2019 se observaron fuertes cambios en la diversidad y composición de especies planctónicas, con predominio de Hastigerina pelagica, Globigerina bulloides, (foraminíferos planctónicos), Chaetoceros curvisetus, Strathoteca thamensis (fitoplancton) y Calanus chilensis. , Canthocalanus pauper.(copépodos), que coinciden con una fuerte intergradación de rangos de parámetros físico-químicos en las capas superficiales del océano.

Las especies de foraminíferos más abundantes en las estaciones fijas de La Libertad y Manta durante el periodo 2016 - 2019 fueron: Globigerina bulloides, Globigerinoides ruber, G. sacculifer, Globoquadrina dutertrei, Globorotalia menardii, Orbulina universa y Hastigerina pelagica.

Entre los copépodos: Canthocalanus pauper, Acrocalanus longicornis y Calanus chilensis son de gran importancia ecológica.

Dentro del fitoplancton las especies más numerosas fueron Proboscia alata, Leptocylindrus danicus, Chaetoceros curvisetus, Ch. affinis, Rhizosolenia acuminata, R. imbricata, Cap. eibenii y Thalassiosira subtilis.

Los promedios máximos de clorofila a se produjeron entre 10 y 30 m de profundidad de enero a agosto. Se observó una relación directa (ACC) de la clorofila a en los niveles de 0, 10 y 20 m con Globigerina bullloides (foraminíferos) e inversamente con Acrocalanus longicornis (copépodo) y el grupo de G. aequilateralis, Pulleniatina obliquiloculata y Globigenoides ruber.

La mayor abundancia de foraminíferos planctónicos se encontró en la estación seca, mientras que la de copépodos se encontró en la estación húmeda. Los foraminíferos y los copépodos preferían las aguas subterráneas.

La máxima diversidad de foraminíferos (2,71 bits) se presentó en octubre de 2018 en Manta, en la época seca, y el mayor índice de riqueza específica en la época húmeda y aguas superficiales.

Se determina la validez de Hastigerina pelagica como especie indicadora del ascenso a aguas profundas altamente oxigenadas.

Se estableció una fuerte asociación de Hastigerina pelagica con el copépodo Calanus chilensis en condiciones mínimas de clorofila y relación inversa con diatomeas pennadas y dinoflagelados.

Globigerina bulloides se revela como un indicador revolucionario de aguas superficiales ricas en nutrientes. Se observó una fuerte asociación de esta especie con fosfatos, nitratos, silicatos y clorofila a.

Se indican las preferencias de hábitat de las especies planctónicas ((foraminíferos planctónicos, diatomeas y copépodos)) según eventos oceanográficos ocurridos en aguas costeras durante 2016-2019:

Episodios de “El Niño”: Globigerinella aequilateralis y Hastigerina pelagica, Chaetoceros eibenii Stratotheca thamensis.

Episodio "La Niña": Globorotalia menardii, Rhizosolenia imbricata, Climacodium frauenfeldianum.

Episodio normal: Globigerinoides ruber, Globoquadrina dutertrei, Pulleniatina obliquiloculata Thalasionema. frauenfeldii, Acrocalanus longicornis

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