Revisiones

Carya illinoinensis y hongos del género Tuber en Argentina: un análisis bibliográfico

Carya illinoinensis and fungi from the genus Tuber in Argentina: a bibliographic analysis

Quiroga, Rocío; Morelli, Gabriela A.; de Hagen, Tomas; Saparrat, Mario C.N.

Rocío Quiroga

Cátedra de Fruticultura. Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales (FCAyF), Universidad Nacional de La Plata (UNLP) Argentina

Gabriela A. Morelli

gabriela.morelli@agro.unlp.edu.ar

Cátedra de Fruticultura. Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales (FCAyF), Universidad Nacional de La Plata (UNLP) Argentina

Tomas de Hagen

Trufas del Nuevo Mundo S.A. Argentina

Mario C.N. Saparrat

Instituto de Fisiología Vegetal (INFIVE), Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). La Plata, Buenos Aires, Argentina; Cátedra de Microbiología Agrícola. Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales (FCAyF), Universidad Nacional de La Plata (UNLP) Argentina

Revista de la Facultad de Agronomía

Universidad Nacional de La Plata, Argentina

ISSN: 0041-8676

ISSN-e: 1669-9513

Periodicidad: Frecuencia continua

vol. 123, e139, 2024

revista@agro.unlp.edu.ar

Recepción: 25 Mayo 2023

Aprobación: 15 Abril 2024

Publicación: 22 Mayo 2024

URL: http://portal.amelica.org/ameli/journal/23/234955234955001/

DOI: https://doi.org/10.24215/16699513e139

Autor de correspondencia: gabriela.morelli@agro.unlp.edu.ar

Modelo de publicación sin fines de lucro para conservar la naturaleza académica y abierta de la comunicación científica

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Resumen: Carya illinoinensis (Wangenh.) K. Koch, el “pecán”, es hoy en día un cultivo que está adquiriendo importancia en Argentina por su alto valor nutricional como alimento. Debido a esto, surge la necesidad de buscar alternativas sustentables, que promuevan su crecimiento y sanidad para lograr una mejor productividad y calidad del cultivo. Una alternativa puede ser la micorrización con hongos específicos y, principalmente las ectomicorrizas que se forman como resultado de la simbiosis del árbol con algunas especies de hongos, lo que otorga beneficios tanto a la planta como al hongo. Uno de los géneros de hongos ectomicorrícicos que tiene potencial como agente promotor del crecimiento de este cultivo forestal es Tuber. Este género se caracteriza por formar esporomas (fructificaciones, cuerpos fructíferos) hipogeos que se conocen con el nombre vulgar de “trufa”, los que hoy en día se comercializan en muchos países por su gran valor gastronómico. El objetivo de esta revisión bibliográfica fue indagar la información disponible sobre la interacción entre Carya illinoinensis y hongos del género Tuber y analizar la factibilidad de su uso para promover la producción de plantas de vivero. Este estudio sugiere un gran potencial de esta interacción para la producción en conjunto, ya que Carya illinoinensis ha sido reportada como hospedante de Tuber melanosporum Vittad. (Trufa Negra), Tuber brumale Vittad. (Trufa negra de otoño), Tuber borchii Vittad. (Trufa bianchetto), Tuber aestivum (Wulfen) Pers. (Trufa negra de verano) y Tuber lyonii Butters (Trufa del Pecán).

Palabras clave: pecán, producción, promoción del crecimiento vegetal, fructificaciones, inoculantes microbianos.

Abstract: Carya illinoinensis (Wangenh.) K. Koch, “Pecán”, is today a crop that is gaining importance in Argentina for its high nutritional value as food. Due to this, the need arises to look for alternatives that are sustainable, to achieve a better development and quality of the crop. Mycorrhizae can be an alternative and, mainly, the ectomycorrhizae that are formed as a result of the symbiosis of the tree with some species of fungi, which provides benefits to the plant and the fungus. One of the genera of ectomycorrhizal fungi that has potential as a growth-promoting agent for this forest crop is Tuber. This fungus is characterized by forming hypogeal sporomes (fructifications, fruiting bodies) known by the common name of "truffle", which today are marketed in many countries for their great gastronomic value. For this reason, the objective of this revision was to investigate the information available about the interaction between Carya illinoinensis and fungi of the genus Tuberand analyze the feasibility of its use to promote the production of nursery plants. A great potential for this interaction was found, since Carya illinoinensis has been reported as a host for Tuber melanosporum Vittad. (Black Truffle), Tuber brumale Vittad. (Winter truffle), Tuber borchii Vittad. (Bianchetto truffle), Tuber aestivum (Wulfen) Pers. (Summer Truffle) y Tuber lyonii Butters (Pecan Truffle).

Keywords: pecan, production, the promotion of plant growth, fructification, microbial inoculants.

INTRODUCCIÓN

En la actualidad, en Argentina, existe un gran número de viveros destinados a la propagación de diferentes especies leñosas. Entre ellas, encontramos a la especie Carya illinoinensis (Wangenh.) K. Koch, el “pecán” o el “nogal pecanero”, la cual ocupa una creciente superficie de plantación en la región, lo que demanda una constante disponibilidad de plántulas/ejemplares. Esta especie, perteneciente a la familia de las Juglandáceas (Orden Fagales), es originaria de América del Norte, del centro y este de los EE. UU., y los valles de los principales ríos del norte de México. A la Argentina, llegó en el siglo XIX, a través de semillas traídas por Domingo F. Sarmiento para ser usada como ornamental (Larrea et al., 2019). Actualmente, este cultivo presenta un gran interés ya que su fruto posee un alto valor nutricional como alimento, con un elevado contenido de ácidos grasos monoinsaturados, fibra, vitaminas, minerales, flavonoides (con actividad como antioxidantes) y por ser fuente de ácido fólico (Cadena de Nuez Pecán, 2019).

La Argentina cuenta con condiciones agroecológicas óptimas para la producción del pecán. Se estiman en la actualidad más de 8000 ha implantadas, con una tasa de implantación de 1.500 ha anuales distribuidas desde la Patagonia hasta el NOA, ubicándose las mayores producciones (80%) en las provincias de Entre Ríos, Corrientes, Misiones, Buenos Aires y Santa Fe, siendo la primera la de mayor superficie implantada (54,7%) (Cadena de Nuez Pecán, 2019).

El árbol del pecán puede alcanzar los 30m de altura. Si bien entra en producción entre el 4º y 5º año, recién alcanza la etapa de plena producción a partir de los 15 años. La vida útil productiva supera los 100 años. Una característica significativa que presenta esta especie es el comportamiento alternante, que supone una carga de fruto irregular durante los ciclos de producción, es decir se suceden años de elevada cosecha y otros años de bajos rendimientos (Sparks, 1992). Por esta razón, resulta alentador buscar alternativas sustentables para minimizar los momentos menos productivos de nueces, obteniendo otros productos comestibles y que asimismo mantengan el bienestar de la planta.

En cuanto a la obtención de la planta, como el pecán es una especie difícil de enraizar, los portainjertos se obtienen a través de la germinación de semillas seleccionadas, para posteriormente ser injertados con la variedad deseada (Brutsch et al., 1977). Si bien existen diferentes métodos para injertar, esta especie presenta un prendido de injerto complejo y lento, resultando el injerto de yema de parche el más usado por los viveristas. El mismo se lleva a cabo cuando las plántulas alcanzan un diámetro aproximado de 1,0 a 1,5 cm; generalmente esto ocurre recién en el segundo año, a fines de verano y principios de otoño. Una vez desarrollada la yema, el trasplante se hace a raíz desnuda en el invierno, cuando la planta se encuentra en reposo invernal (Hartmann y Kester, 1968). Aunque estas etapas se suelen desarrollar a campo, en los últimos años, algunos viveros comenzaron a producir plantas en contenedores, las que pueden implantarse a campo en cualquier época del año. Como estas plántulas desarrollan una importante raíz pivotante no deben permanecer en el vivero más de 3 años. Según Babuin (2009), el injerto de pecan es uno de los más difíciles de realizar en la práctica, con lo que resulta una oferta restringida en el mercado.

Si bien es conocido que la misión de todo vivero es obtener plantas de calidad, que garantice una buena supervivencia y crecimiento en el lugar donde se establezcan en forma definitiva, desde un enfoque que integre la visión ecológica, la producción de plantas se debe orientar en aumentar la productividad de los cultivos de manera sostenible y cuidadosa del medio ambiente.

Aunque existen diferentes estrategias para incrementar la productividad, hoy en día se busca reducir el uso de la fertilización química y en su reemplazo se recure a la utilización de biofertilizantes. Estos últimos son productos a base de microorganismos benéficos del suelo, en especial bacterias y/o hongos, que viven asociados o en simbiosis con las plantas. Estos microorganismos ayudan de manera natural a la nutrición de la planta, solubilizando algunos nutrientes pocos móviles en el suelo y poniéndolos a su disponibilidad; además influyen sobre el crecimiento y desarrollo vegetal, incrementando la calidad y la productividad (Mamani de Marchese y Filippone, 2018). Los hongos formadores de micorrizas son una alternativa al uso de fertilizantes convencionales. Las micorrizas son una asociación simbiótica entre el micelio de un hongo y las raíces de una planta terrestre. Esta relación le otorga una serie de beneficios a la planta, como: i, incremento del área fisiológicamente activa en las raíces; ii, incremento de la absorción de agua de las plantas y nutrientes como fósforo, nitrógeno, potasio y calcio del suelo; iii, inducción de relaciones hormonales que producen que las raíces simbiontes permanezcan fisiológicamente activas por periodos mayores que las plantas no micorrizadas. Sin embargo, esta relación entre el hongo y la raíz de la planta, también trae beneficios para el hongo como lo es la disponibilidad de hidratos de carbono sintetizados por la planta (Saparrat et al., 2020).

Las micorrizas se clasifican sobre la base de ciertas características morfológicas del hongo, como la forma y el tipo de hifas, el nivel de penetración en la raíz o en el tejido, así como los taxa involucrados. Los dos tipos más conocidos de micorrizas son las Endomicorrizas y las Ectomicorrizas, las cuales se diferencian por la ubicación relativa de las hifas respecto a las células corticales de la raíz. En cuanto a las Endomicorrizas, las hifas de los hongos simbiontes crecen tanto intercelularmente en la raíz como en el interior del lumen de las células de su corteza sin alcanzar la endodermis. Dentro de este grupo, hay cuatro subtipos: monotropoide, ericoide, orquideoide y micorrizas arbusculares (MA; Saparrat et al., 2020). Las MA son el tipo más frecuente y las que más abundan en la naturaleza. La simbiosis MA se caracteriza por no provocar cambios en la morfología de raíz de la planta, la cual es simbionte facultativo, a diferencia del hongo que es simbionte obligado. Los hongos formadores de MA pertenecen al phylum Glomeromycota. En cambio, en las Ectomicorrizas, el micelio invade la raíz sin penetrar las células, y origina una envoltura en la superficie de la raíz llamada manto, a partir del cual salen las hifas extraradiculares y las que se introducen entre las células de la raíz, que en este último caso forman la llamada Red de Hartig (Figura 1) (Franco Navarro, 2012).

Figura 1
Análisis comparativo de las estructuras que los hongos formadores de ectomicorrizas (izquierda) y endomicorrizas arbusculares (derecha) diferencian en la simbiosis

Tomado de https://www.asturnatura.com/articulos/hongos/liquenes-micorrizas.php

Los hongos que forman las ectomicorrizas pertenecen principalmente al phylum Basidiomycota, con aproximadamente 5.000 especies, y algunos al phylum Ascomycota que se asocian con unas 3.000 especies diferentes de plantas (García Rodríguez et al., 2006).

Los hongos ectomicorrícicos, además de contribuir a la promoción del crecimiento vegetal, son en algunos casos, una alternativa en la generación adicional de otros productos económicos ya que pueden generar esporomas (cuerpos fructíferos, carpóforos) comestibles como las trufas, cuyo valor ronda en los 2.000 dólares por kilo (Chiummiento, 2020). Una de las principales es la trufa negra producida por la micorrización del hongo Tuber melanosporum Vittadini, perteneciente al phylum Ascomycota, con distintas especies de árboles (Garcia Barreda et al., 2016).

El objetivo de esta revisión fue indagar la información bibliográfica disponible sobre la interacción entre Carya illinoinensis y hongos del género Tuber y analizar su potencial en la producción de plantas de vivero. En esta contribución se dan a conocer los avances obtenidos en el marco del trabajo final realizado por la primera autora del presente manuscrito bajo la dirección de la Ing. Agr. G. Morelli y la codirección del Dr. M. Saparrat (Exp.200-1555 FCAyF, UNLP del 30/08/2021). Esto intenta poner en evidencia el potencial de la micorrización de Carya illinoinensis con hongos del género Tuber como una estrategia sustentable para la obtención de plantas de calidad y como fuente alternativa en la producción de trufas en la región. Además, el conocimiento de la simbiosis de trufas con especies forestales, como Carya illinoinensis, favorecerá el interés de futuras líneas de investigación sobre la promoción del crecimiento vegetal en ejemplares de vivero y en la explotación económica del cultivo de trufas que puede representar una fuente de ingresos adicionales para el productor frutícola.

METODOLOGIA

La metodología para llevar a cabo este análisis consistió en la búsqueda y el análisis de bibliografía especifica disponible en las siguientes bases de datos: Scientific Electronic Library Online (SciELO) y Google Académico. Estas fuentes se seleccionaron sobre la base de la utilización de la siguiente serie de palabras claves: “pecán”, “Carya”,. Carya illinoinensis”, “Tuber”, “producción”, “promoción del crecimiento vegetal”, “fructificaciones”, “inoculantes microbianos”, tanto en español como en inglés. Además, se complementó la información obtenida con otras fuentes bibliográficas de repositorios públicos y privados.

RESULTADOS Y DISCUSION

Se consultaron 69 fuentes bibliográficas, incluyendo 7 libros, 53 trabajos de investigación disponibles en la plataforma SciELO y Google Académico, junto a la información de las páginas web de Alimentos argentinos (http://www.alimentosargentinos.gob.ar), “truffles and mushrooms” (http://www.trufflesandmushrooms.co.nz), Mycobank (http://www.mycobank.org), Secretaria de Agricultura, Ganadería y Pesca (https://www.argentina.gob.ar/agricultura/agricultura-ganaderia-y-pesca), la Asociación de productores de trufa de Catalunya ( http://www.productorstofona.cat/es), TimBrenneman.org(https://timbrenneman.org/pecan-truffles/pecan-truffles-fact-sheet/) y la conferencia del 3° Encuentro Internacional de Productores de Pecán (https://www.youtube.com/channel/UCwHiHKMEqngvV63AKwvM5-Q).

CARYA ILLINOINENSIS Y SU PROMOCIÓN UTILIZANDO INOCULANTES MICROBIANOS

Carya illinoinensis, el “pecán”, es un árbol de gran importancia económica a nivel mundial, tanto por la producción de los frutos como por su madera (Gaido, 2019). Sin embargo, su producción demanda diferentes requerimientos, como los nutricionales, siendo 16 elementos esenciales. El Nitrógeno (N) y el Zinc (Zn) son los nutrientes más requeridos en el crecimiento, el desarrollo de la planta y la calidad de la producción del Pecán (Madero et al., 2017). Asimismo, la productividad depende de la variedad implantada, de la forma en que se realiza el manejo del cultivo y de la zona donde se lleva a cabo, ya que ésta determina las condiciones térmicas, hídricas, físicas y químicas del suelo (Madero et al., 2017). En cuanto al pH, este cultivo presenta una amplia adaptación, prosperando en suelos tanto ácidos como alcalinos, por lo que crece satisfactoriamente en un rango de pH entre 5 a 8. Sin embargo, la presencia de un alto contenido de carbonato de calcio en el suelo puede provocar fitotoxicidad en las hojas y clorosis férrica, producida como consecuencia de una deficiencia en hierro, que dificulta el crecimiento normal del cultivo. Esto se subsana mediante fertilizaciones foliares con hierro, aplicación de enmiendas que modifiquen el pH o el uso de fertilizantes con elevado índice de acidez (Torri et al., 2006).

Si bien se reportan 36 cultivares de Pecán en Argentina, sólo hay 11 inscriptos en el Registro Nacional de Cultivares: Stuart, Desirable, Shoshoni, Success, Kernodle, Starking, Mahan, Harris Super, Mahan-Stuart, INTA Delta I e INTA Delta II, siendo las primeras cinco las más adaptadas al clima y a los suelos de Argentina (Doreste, 2015). Estos cultivares se diferencian según el número de nueces que producen por kilogramo, el porcentaje de nuez, la susceptibilidad a las plagas y a las enfermedades, en la precocidad, en la alternancia de producción y en la estructura de copa entre otras características. Para la región NOA, algunas de las variedades que mejor se adaptan son: Mahan, Shoshoni, Western, Wichita y Pawnee; en la región Sur se mencionan a: Colby, Giles, Hirschi, Kanza, Lucas, Major, Osage, Peruque, Posey, Starking, entre otras; y para la región del NEA se encuentran: Cape fear, Desirable, Forjert, Gloria Grande, Kernodle, Mahan-Stuart, Pawnee, Stuart, Success y Summer (Madero et al., 2017). Por otro lado, existen diferentes cultivares utilizados como portainjerto como: Curtis, Elliott, Greenriver, Apache y Riverside (Madero y Frusso, 2012). Entre éstos, los cultivares Apache y Riverside son los que mejor se comportan en suelos moderadamente salinos (Campos-Villarreal et al., 2017). Además, el cultivar Apache es tolerante a suelos alcalinos.

Diferentes técnicas se pueden utilizar para promover el crecimiento y la productividad del Pecán, así obtener mejor establecimiento de las plantas a campo. Actualmente se registran variadas alternativas para reemplazar el uso de fertilizantes inorgánicos y, por lo tanto, llevar a cabo una producción más sustentable. Dentro de estas alternativas, se encuentra el uso de enmiendas cálcicas, orgánicas y microorganismos potenciadores de la fertilidad del suelo, como son las bacterias y también los hongos, incluyendo los formadores de micorrizas. En cuanto a las bacterias, hay registro principalmente del phylum Proteobacteria,con los géneros Pseudomonas, Sinorhizobium, Rhizobium, Azospirillum, entre otras y del phylum Actinobacteria (Streptomyces; Cabrera-Rodríguez et al., 2020, Zhang et al., 2019, Roa Huerta, 2021). Estos microorganismos que se encuentran en el suelo cumplen ciertas funciones que benefician al árbol, como el aumento de la mineralización del carbono y de la actividad enzimática relacionada con la producción de compuestos lábiles (Cabrera-Rodríguez et al., 2020). Además, hay referencias de Bacillus subtilis y bacterias nitrificantes que acompañan al desarrollo radical del Pecán (Roa Huerta, 2021).

Con relación a las micorrizas, Carya illinoinensis puede establecer interacciones de tipo ectomicorrícica o arbuscular (MA). La interacción con hongos formadores de micorrizas conduce a varios beneficios en la planta simbionte con efectos positivos en su altura, vigor y capacidad fotosintética a través del incremento en el área foliar y en los rendimientos de producción. De acuerdo con esto, Soto Parra et al. (2016) afirman que la incorporación de hongos formadores de micorrizas en arboles adultos de pecán incrementan el porcentaje de nuez comestible, así como también en la protección de sus raíces contra ciertos hongos patógenos. El pecán está caracterizado por presentar una raíz pivotante, con un sistema radical fibroso del cual surgen las raíces pequeñas, las cuales son las que interactúan con los hongos ectomicorrícicos, debido a la ausencia de pelos absorbentes. Esta relación conduce a la generación de raíces que cambian su forma, tamaño y coloración respecto a las raíces libres de estos hongos simbiontes.

Generalmente las micorrizas se establecen cuando disminuye la actividad radical debido a diferentes situaciones de estrés, ya que es el momento en que las raíces necesitan de la asistencia de los hongos para el proceso de nutrición (Roa Huerta, 2021).

Muñoz-Márquez et al. (2009) aseguran que los árboles de pecán son también capaces de asociarse con hongos micorrícicos arbusculares de los géneros Glomus. Gigaspora, bajo ciertas condiciones favorables, como presencia de suelos con buena aireación y humedad, buen drenaje y presencia de cobertura natural. No obstante, el uso excesivo de insumos como fertilizantes y plaguicidas limita la existencia de esas condiciones óptimas, conduciendo a un desequilibrio en las funciones de los microorganismos rizoféricos. La micorrización arbuscular con los géneros nombrados, también fue reportada por Taber et al. (1982) en raíces de pecán en Texas, Nuevo México y otros estados del Sudeste de los EE. UU. y por Babuin (2009) en Argentina, quien evaluó la micorrización entre Glomus intraradices y Carya illinoinensis, incorporando a la temperatura como variable que influye en el éxito de la asociación. Diferencias en las temperaturas diurnas y nocturnas de incubación de las plántulas con el inóculo del hongo, mostraron diferente porcentaje de colonización del hongo e incluso, ausencia. Temperaturas de 35,8ºC día, 22,4ºC noche, durante los meses de diciembre, enero y febrero resultaron óptimas. Por lo tanto, la micorrización del pecán con estos hongos es dependiente de factores ambientales como la temperatura del sistema de incubación.

La importancia de las características del sustrato, la genética de la planta y su interacción con biofertilizantes específicos son otros factores claves en la productividad del pecán. En este sentido, efectos sobre la calidad de la nuez (porcentaje de comestibilidad, número de nueces por kilogramo y peso promedio de nuez) se han analizado evaluando alternativas como la aplicación de los hongos formadores de MA, hongos saprótrofos y biocontroladores como Trichoderma, en conjunción con el agregado de humus o alguna enmienda cálcica al sustrato de crecimiento (Piña y Ramírez et al., 2019). Mientras que se demostró que las MA son las que influyen en mayor proporción a la calidad de la nuez, es decir, en el porcentaje de nuez comestible, nueces por kilogramo y peso promedio de nuez, seguida del carbonato de calcio y del humus, los hongos probados pertenecientes a Trichoderma no afectaron las variables evaluadas.

Por otro lado, se ha reportado la relación ectomicorrícica del pecán con hongos de los géneros Astraeus, Gyrodon, Pisolithus, Russula, Scleroderma . Tilopilus, pertenecientes al phylum Basidiomycota, así como también al género Tuber del phylum Ascomycota (Tarango et al. 2004). La formación de ectomicorrizas entre ambos simbiontes provoca aumentos significativos en la altura y diámetro del cuello del tallo, luego de cierto tiempo; además que permite un aprovechamiento más eficiente del Zn presente en suelo, evidenciándose en la mayor concentración foliar de este elemento (Tarango et al. 2004).

En cuanto al género Tuber como hongo ectomicorrícico del pecán y su abundancia/dominancia en la rizosfera asociada, a fin de establecer su potencial como un efectivo biofertilizante, es importante destacar que Zhang et al. (2019) observaron su coexistencia con hongos del género ectomicorrícico Tricholoma (Basidiomycota). En base a las distintas referencias sobre la micorrización del pecán para mejorar su productividad y crecimiento vegetativo, existe un amplio espectro de hongos benéficos asociados a su rizósfera, incluyendo unos formadores de ecto- y endomicorrizas, que pueden aprovecharse para la generación de bioinsumos compatibles con alternativas sustentables de producción. Asimismo, en el caso de las ectomicorrizas, también se puede aprovechar la obtención de esporomas (fructificaciones) comestibles y disponer a la vez de otro beneficio económico de la producción, además que ser beneficiosa para la salud de la planta por sí misma.

HONGOS DEL GÉNERO TUBER Y SU RELACIÓN CON ESPECIES ARBÓREAS FRUTALES

El género Tuber pertenece a la familia Tuberaceae, orden Pezizales, clase Pezizomycetes, subphylum Pezizomycotina, phylum Ascomycota (Reino Fungi; Mycobank- http://www.mycobank.org). Una característica distintiva que comparten todos los hongos pertenecientes al phylum Ascomycota, es la diferenciación de ascosporas en el interior de unas estructuras especializadas llamadas ascos como producto de la reproducción sexual. En un alto espectro de estos hongos, los ascos se diferencian en el interior de estructuras macroscópicas organizadas denominadas esporomas, ascomas, o cuerpos fructíferos (fructificaciones, carpóforos, entre otras denominaciones) que pueden ser de diferente morfología y como producto de diferentes eventos de ontogenia. En el caso de los representantes del género Tuber, el esporoma es denominado vulgarmente como “Trufa”. Las dimensiones de esta estructura macroscópica que diferencian estos hongos en forma hipogea en estrecha asociación a la raíz de su compañero simbionte varían, según la especie, de 2 a 10 cm de diámetro. Esta estructura está cubierta por una capa llamada peridio, que puede ser lisa, aterciopelada, papilosa o verrugosa; siendo el contenido de la misma denominada gleba y que también es de consistencia variable: blanda, coriácea o cartilaginosa (Figura 2) (Mödinger Barrera, 2012).

Figura 2
Esporomas de Tuber melanosporum, señalando peridio y gleba

Tomado de: https://elenasoriaa.wordpress.com/tag/tuber-melanosporum/

La simbiosis micorrícica entre los hongos del género Tuber y sus plantas hospedantes se origina con la germinación de las ascosporas y con ella se inicia el ciclo biológico de las “trufas”. Por medio de la dispersión provocada por el viento, por factores bióticos o por intervención humana a través de la inoculación per se, las esporas de las “trufas” acceden al suelo rizosférico de la planta hospedante con la que va a establecer la simbiosis. Con temperaturas aproximadas a 20°C y humedad adecuada, en primavera, las esporas germinan emitiendo una hifa que forma un micelio que colonizará a la raíz simbionte (Modinger Barrera, 2012). Luego se inducen una serie de transformaciones morfológicas y funcionales a nivel de la raíz que finalmente conducen a la formación de la ectomicorriza, caracterizada por la diferenciación de un manto miceliar en torno a la raíz. Del manto parten hifas hacia otras raicillas para propagar la colonización y ampliar la micorrización. A medida que el árbol crece, se generan nuevos ápices radicales, cuyos tejidos derivados son susceptibles de ser colonizados por las hifas cercanas del hongo. Es aquí cuando comienza una fase que dura entre cinco y nueve años, en los que el hongo se limita a seguir colonizando raíces hasta que adquiere una densidad de micorrizas suficiente. En el caso que existan micelios compatibles, puesto que son hongos heterotálicos, bajo estas condiciones, se activará el proceso sexual del hongo y la consecuente diferenciación de fructificaciones (Mödinger Barrera, 2012, Castel Duaso, 2012). No está demostrada la forma exacta de la contribución entre los micelios ya que se puede tratar de la interacción del micelio (materno) a partir del cual se diferenciará el esporoma con micelios derivados de esporas procedentes de otros esporomas maduros existentes en mismo suelo, o derivado de esporas dispersadas por animales o insectos, o también puede ser el micelio de una micorriza del mismo árbol o de un árbol cercano. La formación del esporoma y su diferenciación comprende un periodo promedio de ocho meses. En el periodo de maduración, la estructura comienza a emitir distintos tipos de aromas producto de la generación de compuestos volátiles, que contribuye a su detección por agentes como cerdos y perros adiestrados para detectar trufas maduras que contribuirán a la dispersión de sus esporas y por esa razón utilizan su aroma para atraerlos. Naturalmente las esporas ingresan al tracto digestivo de los animales y mantienen su viabilidad. Las paredes de las esporas son generalmente resistentes a cambios en el pH, humedad y temperatura (Bonito et al., 2012).

Figura 3
Ciclo biológico de Tuber sp.

Las condiciones del suelo que deben tener las zonas truferas son suelos calizos, con pH 7,7 – 8,7; con un 63-87 % de fracción con arena, que permita un correcto drenaje de agua para cubrir las necesidades de ambos simbiontes (Fisher y Colinas, 1996); los suelos franco-arenosos son los ideales (Martin Amor, 2011). El clima debe ser mediterráneo-continental, con precipitaciones por encima de los 400mm/año, con inviernos fríos y veranos lo más frescos posible (Sánchez et al., 2020). Estas condiciones pueden variar según la especie de Tuber. Por ejemplo, en el caso de la “Trufa negra” (Tuber melanosporum) el pH optimo es cercano a 8 (Pasamar Escudero, 2010).

Otro parámetro determinante es la forma en que se lleve a cabo la inoculación del hongo. Según Reyna Domenech (2007), existen siete técnicas de inoculación:

Inoculación tradicional: Se trituran los esporomas y se reparte en el contenedor de la plántula.

Inoculación por espolvoreo: Se corta en láminas el esporoma, se deseca a temperatura ambiente y se tritura hasta el tamaño más reducido posible, obteniéndose un particulado “polvo de trufa”, conteniendo las esporas, que se distribuirá en las raíces desnudas de la planta, previo al trasplante en el contenedor.

Inoculación por inyección: Se prepara una suspensión acuosa a partir de carpóforos, para luego incorporarla mediante inyección en una o varias zonas del contenedor una vez trasplantada la planta.

Inoculación por inmersión: Suspensión de particulado de esporoma en alguna papilla o puré con relativa viscosidad y adherencia hacia las raíces. Se realiza previo al trasplante, a raíz desnuda.

Inoculación por micorrizas: Bioinsumo compuesto únicamente a base de micelio. Se utilizan plantas madres micorrizadas y se lleva a cabo la “aproximación radical”, es decir que se trasplanta la planta madre a un contenedor en el que estará rodeada de plántulas, para poder tener el sistema radical en contacto.

Inoculación por riego: Análoga a la de inyección, pero se incorpora por riego.

Inoculación en cajones de estratificación: Permanecen las semillas y el inoculo del hongo en la caja de estratificación, hasta el trasplante en contenedor.

Estudios de distintos autores hacen referencia al éxito de la micorrización con la inoculación por inyección (Fisher y Colinas, 1996; Domínguez Núñez et al., 2004; Barroetaveña et al., 2009; Pasamar Escudero, 2010; Peña Matamala, 2010; Niccoló Benucci, 2011; Alpuente, 2013; Rinaudo Martín, 2020), a la inoculación por inmersión de raíces (Cartié Guijarro et al., 1996) y a la inoculación por espolvoreo (García y Barreda, 2016).

Según Kirk et al. (2008) se conocen 86 especies del género Tuber en el mundo. Entre ellas podemos nombrar a: Tuber melanosporum, Tuber aestivum (Wulfen) Pers. (Trufa negra de verano), Tuber brumaleVittad. (Trufa negra de otoño), Tuber albidum Picco (Trufa Bianchetti), Tuber borchii Vittad. (Trufa bianchetto), Tuber magnatum Picco (Trufa blanca), Tuber mesentericum Vittad., Tuber rufum Picco (Trufa roja), Tuber uncinatum Chatin (Trufa de otoño), Tuber gibbosum Harkn. (Trufa Blanca de Oregón), Tuber asa Tul. & C. Tul., Tuber bituminatum Berk. & Broome, Tuber dryophilumTul. & C. Tul., Tuber excavatumVittad. (Trufa Excavada), Tuber ferrugineum Vittad. (Trufa de la Encina), Tuber foetidum Vittad., Tuber fulgens Quél., Tuber hiemalbun Chatin, Tuber himalayense B.C. Zhang & Minter (Trufa china), Tuber indicum Cooke & Massee (Trufa de invierno), Tuber canaliculatum Gilkey, Tuber malacodermum E. Fisch.,Tuber lyonii Butters (Trufa del Pecán), entre otras. Muchas de ellas son de consumo humano, pero solo algunas son de importancia económica. Dentro de estas últimas especies encontramos a Tuber melanosporum, Tuber aestivum, Tuber brumale, Tuber borchii, Tuber magnatum, Tuber mesentericum, Tuber rufum . Tuber uncinatum.

Tuber melanosporum o Trufa negra de Périgord, es la especie más importante a nivel mundial. Los esporomas de este hongo presentan un gran valor por la forma en que se obtienen y por su gran difusión como producto gastronómico. Si bien los rendimientos por hectárea no son muy altos, con un promedio de 30-50 kg, su producción es rentable por el alto costo por kilo. Naturalmente se encuentra en una zona delimitada del sur de Europa como España, Francia e Italia (Niccoló Benucci et al., 2011). Igualmente se registra en otros lugares del mundo, existiendo también producciones significativas en Oceanía (Australia y Nueva Zelanda) y América (Chile, Argentina y EE.UU.) (García Barreda, 2019), en respuesta a ser utilizada como inóculo en plantaciones de distintas especies arbóreas y así obtener sus estructuras producto de su reproducción sexual. Las especies arbóreas con las que establece simbiosis son: Quercus ilex L. subsp. ilex (encina), Quercus ilex subsp. ballota (carrasca), Quercus faginea Lam. subsp. faginea (quejigo), Quercus pubescens Willd. (roble pubescente), Quercus cerrioides WK et Costa (roble cerrioide), Quercus coccifera L. (coscoja), Quercus robur L. (Roble europeo), Corylus avellana L. (avellano europeo), entre otras (Reyna Domenech, 2007; Martín Amor, 2011; Alpuente, 2013; Rio Moreno, 2020). Además, se asocia con otras especies arbóreas, pero con las que no se llega a tener una producción estable de esporomas, como Fagus sp., Populus sp., Salix sp., Ostrya sp., Carpinus sp., Alnus sp., Betula sp., Castanea sp., Tilia sp., Cistus sp., Eucalyptus sp., Pinus sp. . Abies sp. (Martin Amor, 2011; Alpuente 2013). En Argentina, se incorporó en los últimos años en plantaciones de roble, encina y avellano. Ejemplos de esto son los emprendimientos privados “Trufas del Nuevo Mundo” en Espartllar y “Trufas La Esperanza” también ubicado en la provincia de Buenos Aires, aunque también existen otras truferas en Tucumán, Río Negro (Choele Choel y El Bolsón) y Santa Cruz (Los Antiguos), que han entrado recientemente en producción, así otras zonas, como unas disponibles en Chubut, que son potencialmente aptas para el cultivo de esta especie de trufa (Salgado Salomón et al., 2021).

Una característica que presenta esta especie de hongo es que produce el “quemado”, es decir, inhibe el crecimiento de otras especies vegetales en torno a su huésped, lo que proporciona mejores condiciones para el árbol ante sequía y aumenta la disponibilidad de nutrientes, ya que no cuenta con competidores (Colinas et al., 2007; Lamas y Maio, 2020; Associació de Productors de Tòfona de Catalunya http://www.productorstofona.cat/).

Al igual que Tuber melanosporum, Tuber magnatum o “trufa blanca” también se desarrolla naturalmente al sur de Europa, principalmente en la región Piamonte en Italia. Es llamada también “oro blanco” por su alto valor gastronómico y por ser obtenida hasta lo que se reporta en la bibliografía, solo naturalmente en ese lugar. Se asocia con especies arbóreas similares a las que se asocia Tuber melanosporum, como el avellano europeo (Corylus avellana), encinas y robles (Quercus sp.; Peña Matamala, 2010). En Chile se llevó a cabo un estudio sobre la posible asociación entre Tuber magnatum y Pinus radiata; si bien se registró un cambio en las plántulas inoculadas con el hongo, no se pudo comprobar su identidad taxonómica (Peña Matamala, 2010).

Tuber aestivum, o “trufa de verano”, es probablemente el hongo más fácil de cultivar comercialmente de todas las trufas, según Gryndler et al. (2011). Esto es así, ya que los requerimientos de suelo y clima se pueden cumplir en muchos lugares de Europa. En adición a lo anterior, es una de las únicas especies que cuenta con fructificaciones que maduran hasta invierno, por eso mismo su valor comercial está en aumento constante. Se encuentra asociada a Quercus robur L., Quercus cerris L., Corylus avellana L., Fagus sylvatica L., Tilia cordata Miller, Pinus brutia Ten., Pinus halepensis Mill. y Pinus nigra L. Con Tuber borchii sucede algo similar, ya que últimamente también está en aumento su producción. La misma se encuentra naturalmente al noreste de Italia (Lotti et al., 2010). Asimismo, existen reportes que hacen referencia a la producción de tanto Tuber aestivum y Tuber borchii en Argentina (emprendimiento privado en Tucumán bajo la supervisión del personal de la Estación Experimental Agroindustrial Obispo Colombres, con el apoyo de la Asociación de Productores de Papa Semilla de Tafí del Valle, Nueva Zelanda y en distintos países de Europa (Hall, 2008). Se relaciona con especies arbóreas, como el avellano, la encina, el alcornoque siendo el pino piñonero su huésped favorito (Morcillo et al., 2017).

Otra especie a la que se puede hacer referencia es Tuber lyonii o “trufa del pecán”. Se asocia naturalmente con Carya illinoinensis, con Corylus sp. y Quercus sp. (Brenneman et al., 2016). Esta especie de hongo se encuentra distribuida desde Nuevo México hasta Florida y desde Québec hasta el norte de México. Es una de las especies más encontradas en las plantaciones de pecán de EE.UU. (Sulzbacher et al., 2019) y se usa para fines culinarios, aunque su importancia económica todavía no es de gran relevancia, sino que su producción es llevada a cabo por algunos productores locales. Se trata de una trufa con un sabor distintivo a nuez y que se puede conseguir a un menor valor que la trufa negra y la blanca. Se encuentra en suelos más pesados, arcillosos, aunque también se encontró en suelos arenosos, por lo que se podría decir que tiene una mayor adaptabilidad. Requiere un pH similar a las otras trufas, es decir alcalino. Es muy dependiente de la humedad, generalmente se encuentra en plantaciones bien irrigadas. (Brenneman et al., 2016).

En base a lo mencionado anteriormente, se puede visualizar que la mayoría de las especies del género Tuber se relacionan con especies arbóreas similares, dentro de las que podemos encontrar algunas que son frutales, como: Carya illinoinensis Corylus avellana y Castanea sativa

Para diferenciar a algunas de las especies de trufas nombradas de mayor importancia, se puede hacer referencia a las características que presentan sus esporomas. Se marca la diferencia entre Tuber melanosporum, Tuber aestivum, Tuber borchii, Tuber magnatum . Tuber lyonii en cuanto a las características estructurales (peridio, gleba y esporas) y organolépticas, como el aroma (Tabla 1).

Hasta el momento no hay referencias acerca de la producción a gran escala de inóculo de hongos del género Tuber. Sin embargo, se han hecho algunos ensayos para la obtención in vitro de micelio en cultivo puro, tanto a partir de los cuerpos fructíferos como de secciones de raicillas de plantas micorrizadas, incluyendo aislamientos de la especie Tubermelanosporum (Jimenez Aguilar, 2014). Más allá de esto, hoy en día, tanto en España como en Francia e incluso en “Trufas del Nuevo Mundo”, en Argentina, se puede obtener inóculo de Tuber Melanosporum ya que se comercializa.

Tabla 1

Características morfo-organolépticas de los esporomas de diferentes especies de Tuber.

Fuente: Mödinger Barrera, 2012.

INTERACCIÓN ENTRE CARYA ILLINOINENSIS Y HONGOS DEL GÉNERO TUBER

Como ya se señaló, uno de los géneros de hongos con el que Carya illinoinensis forma ectomicorrizas es Tuber (Tarango et al. 2004). Esta planta puede establecer simbiosis con Tuber melanosporum, Tuber brumale, Tuber borchii, Tuber aestivum, Tuber indicum y Tuber lyonni. Esta última conocida como “trufa del pecán”, se asocia naturalmente a Carya illinoinensis, de hecho, es una de las especies de ectomicorrizas que más abunda en las plantaciones adultas del pecán (Bonito et al., 2012).

Teniendo en cuenta que, al producirse la micorrización, se produce un cambio en el morfotipo de la raíz, se puede decir que la mayoría de las especies en las que se encontró una respuesta positiva con Carya illinoinensis, presentan un patrón monopodial pinnado y en algunos casos un patrón piramidal, como en el caso de la simbiosis con Tuber brumale y Tuber aestivum (Niccoló Benucci et al., 2011; Marozzi et al., 2016; Özderin et al., 2018). Sólo se revelaron diferencias en las tonalidades de las raíces micorrizadas y en el porcentaje de colonización:

Tuber borchii: Estudios de Benucci et al. (2011) revelaron que generó más del 50 % de ectomicorrización en las plantas evaluadas. El color varió con el desarrollo, de amarillo claro con manchas grisáceas a más oscuro y amarronado.

Tuber aestivum: Estudios de Benucci et al. (2011) y Özderin et al. (2018) registraron plantas con más del 50% de ectomicorrizas. El color de las raíces micorrizadas varió de ámbar claro a marrón oscuro a medida que se diferenció.

Tuber melanosporum: Marozzi et al. (2016) registraron valores de 37,3% de micorrización, el cual se vio reducido el segundo año a 10,5%. Las ectomicorrizas de T. melanosporum mostraron ser de color marrón amarillento.

Tuber lyonii: Estudios de Hamilton (2014) revelaron un porcentaje de micorrización de 49,3% que se redujo un tiempo después a 21,3%.

Tuber brumale: Marozzi et al. (2016) obtuvieron un porcentaje de micorrización de 35,5%, que luego de 2 años aumento a 49,4%. La micorriza de coloración amarronada, al madurar reveló la punta del ápice en crecimiento de color blanco.

También es relevante considerar la estrategia de inoculación y el tipo de sustrato utilizado. En relación a las técnicas de inoculación sobre Carya illinoinensis, se han estudiado distintas metodologías incluyendo: obtención de una suspensión de esporas con carpóforos almacenados a – 20°C, con agua destilada, para aplicar en la zona debajo de las raíces, previo a la plantación (Niccoló Benucci et al., 2011; Bonito et al., 2012; Marozzi et al., 2016); la inmersión de las raíces en la suspensión de esporas (Özderin y Alli, 2020), y la obtención de una pasta para aplicar con una espátula en las raíces (Hamilton, 2014). En la mayoría de los casos, se utilizó una aplicación de dos gramos de inóculo por plántula. Similarmente a lo observado con la inoculación de hongos del género Tuber en distintas especies arbóreas, se puede observar que en este caso existe un patrón similar, ya que hay una prevalencia del método de preparación de una suspensión de esporas que se aplica en el sustrato y hay referencias sobre el método de inmersión de raíces.

En cuanto al sustrato, se han evaluado distintas alternativas. Algunos ejemplos son: únicamente turba, vermiculita+perlita (1:1), arena+perlita+vermiculita+turba (1:1:1:2), entre otros. Todos los sustratos se usaron esterilizados. En un estudio realizado por Bonito et al. (2012) se observó que Tuber lyonii, a pesar de ser un simbionte natural de Carya illinoinensis, no tiene una buena habilidad competitiva en suelos de plantaciones de pecán, ya que a veces no se lo encuentra y, por lo tanto, se debería intensificar la frecuencia de su inoculación para que pueda prevalecer sobre los otros hongos del suelo.

PERSPECTIVAS FUTURAS EN LA INTERACCIÓN DE CARYA ILLINOINENSIS CON HONGOS DEL GÉNERO TUBER PARA LA PRODUCCIÓN EN VIVERO EN ARGENTINA

La truficultura hoy en día es una actividad económica que se encuentra en continua expansión y crecimiento, además de estar atravesando un proceso de tecnificación (Sánchez et al., 2020). Si bien, varias especies del género Tuber son comercializadas, como Tuber aestivum, Tuber magnatum, Tuber borchii. Tuber melanosporum es la más importante a nivel mundial y la que actualmente se comercializa en mayor medida. En Argentina, su producción se sitúa principalmente en la Patagonia y en la Provincia de Buenos Aires, donde únicamente se obtienen trufas de la especie Tuber melanosporum, en especies arbóreas como encinas, robles y avellanos. La empresa “Trufas del Nuevo Mundo”, la cual fue fundada en el año 2011, a unos kilómetros del pueblo de Espartillar y en las cercanías de Sierra de la Ventana, en la Provincia de Buenos Aires, acondicionó el suelo de sus predios y cuenta con las condiciones ideales para el cultivo de estos hongos, obteniendo en 2016 sus primeras fructificaciones y hoy en día ya exportan a España, Francia, Dinamarca y EE.UU. Mientras que en la provincia de Tucumán se está desarrollando con éxito la combinación Tuber aestivum - Pinus halepensis y Tuber borchii - Pinus pinea.

Lamas y Maio (2020) llevaron a cabo un estudio para definir la zonificación climática para la producción de trufas (Tuber melanosporum) en Argentina. Se realizó utilizando como límites de precipitación a la isohieta de 400 mm y a la de 1500 mm, a las isotermas de temperatura media de 8° C y18°C y la de temperatura máxima correspondiente a 24° C. Como resultado se obtuvo que la zona apta más extensa se encuentra en el centro de la Región Pampeana, una segunda zona es el oeste de la Patagonia y una última en la parte central de la provincia de Jujuy (Figura 4). Recientemente Salgado Salomón et al. (2021) también aportaron datos sobre la aptitud potencial trufícola en la provincia de Chubut, y sus resultados que son a nivel de cuenca, son prometedores.

Esto pone en evidencia el gran potencial productivo con el que cuenta Argentina, debido a la amplia oferta ambiental que presenta el país y por la posibilidad de producir a contra estación de los principales mercados del hemisferio Norte, lo que permitiría una excelente oportunidad comercial (Lamas y Maio, 2020).

Por otra parte, el cultivo de pecán también se encuentra en constante crecimiento. Actualmente el mayor productor a nivel mundial es EEUU, seguido por México, concentrando ambos países más del 90% de la producción total, y luego Sudáfrica y Australia. En Argentina, como ya se hizo referencia, se desarrolla en diversas zonas del país, desde Patagonia hasta el NOA, encontrándose el 80% de la producción concentrada en las provincias del Litoral (Entre Ríos, Corrientes y Misiones), Buenos Aires y Santa Fe (Cadena de Nuez Pecán, 2019). Si se relaciona estas zonas con las potenciales para la producción de trufas en Argentina, existen zonas similares para la producción de ambos cultivos, como la provincia de Buenos Aires, parte de Entre Ríos y Santa Fe.

Esta investigación bibliográfica sugiere un gran potencial para la producción de ambos cultivos en conjunto, ya que hay una gran diversidad de trabajos que demuestran que es factible lograr una interacción entre Caryaillinoinensis y algunos hongos del género Tuber, como Tubermelanosporum, Tuber brumale, Tuber borchii, Tuber aestivum y Tuber lyonii. No obstante, para que esto se logre, se deben cumplir las prácticas de manejo adecuadas en vivero y se deberían llevar a cabo ensayos en cultivos implantados para evaluar si la micorrización se mantiene luego de ésta. Otro aspecto a considerar es que las especies del género Tuber se comportan bien en suelos calizos y el pecán es sensible a suelos con alta cantidad de carbonato de calcio. Todo esto lleva a la necesidad de monitorear y lograr un equilibrio en el contenido de la mencionada sal, para que el hongo y la planta se desarrollen con éxito. También es importante considerar el uso del portainjerto Apache, por su tolerancia a suelos alcalinos, conforme a los requerimientos edáficos del género Tuber.

Figura 4
Zonificación climática para el desarrollo de trufa negra en Argentina

Tomado de: Aptitud climática para la producción de trufa negra (Tuber melanosporum) en Argentina. Lamas y Maio (2020).

CONCLUSIONES

La interacción entre Carya illinoinensis y hongos del género Tuber es prometedora como una estrategia económica ya que se podrían obtener dos productos distintos de una única plantación. Además, ello implicaría la promoción del crecimiento de Carya illinoinensis y una mayor protección ante patógenos, que aportará mayores ingresos en el marco de una producción más sustentable. Específicamente, este tipo de interacción sería ideal que se explotara con Tuber lyonii, que, si bien no cuenta con una importancia económica como la trufa negra o la blanca, se trata de la especie que naturalmente se asocia con Carya illinoinensis y tiene características culinarias que le pueden otorgar un gran potencial para ser utilizado como alimento y/o como fuente de varios metabolitos o aromas, los cuales deberían ser identificados analíticamente para su aprovechamiento en la industria. Por lo tanto, es necesario plantear técnicas adecuadas para su inoculación y domesticación, mediante la obtención de cepas de la especie y la determinación de parámetros físicos como la temperatura óptima de micorrización, colonización en raíz y activación de la fructificación en planta tal como se hace para domesticar otros hongos ectomicorrícicos comestibles. También es clave que se lleve a cabo la zonificación climática en Argentina, como se realizó para Tuber melanosporum y así determinar la potencialidad del cultivo en el país. No obstante, conviene avanzar con los estudios de micorrización de Carya illinoinensis en invernáculo utilizando una especie de trufa que naturalmente es dominante en su rizósfera, tal como Tuberlyonii, e indagar sobre el potencial de especies de trufas que actualmente se comercializan como Tuber melanosporum.

Agradecimientos y contribución de los autores

Mario C. N. Saparrat es un investigador del CONICET, Argentina. RQ: formuló los objetivos de la revisión y la redactó. GAM y MCNS: supervisaron la propuesta de la revisión, la revisaron y editaron el manuscrito. HT: aportó información bibliográfica y revisó la versión final del manuscrito.

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Notas de autor

Autor de correspondencia: gabriela.morelli@agro.unlp.edu.ar