Introducción

Neospora caninum es un protozoario que fue identificado como especie en 1988. Antes de eso, esta especie era confundida con Toxoplasma gondii debido a su similaridad estructural (J. Dubey, 1999). Su secuencia genómica ha sido determinada por Wellcome Trust Sanger Institute y la Universidad de Liverpool (Reid et al., 2012).

Este parásito es una causa importante de abortamiento espontáneo en el ganado infectado. Su ciclo de vida es heteroxeno con un estadio reproductivo sexuado que ocurre en el intestino del hospedador definitivo, el perro doméstico (Canis familiaris). Esta especie era el único hospedador definitivo conocido hasta finales de la década del 90 (McAllister et al., 1998). Nuevas investigaciones han determinado que otros cánidos, como los coyotes (C. latrans), lobo gris (C. lupus), y los dingos autralianos (C. lupus dingo) también lo son (J. P. Dubey et al., 2011; Gondim, M M McAllister, W C Pitt, & D E Zemlicka, 2004; King et al., 2010).

A pesar de tener una vida intracelular obligada (Yagoob, Yaghuob, & Mohammad, 2017), amplia distribución geográfica (Nourollahi-Fard, Khalili, Fazli, Sharifi, & Radfar, 2017) y ser responsable por grandes pérdidas económicas en el rebaño bovino (De Melo et al., 2017), poco se conoce sobre la interacción del parásito con el rebaño en algunos países.

Así, usando como base esta información y considerando el trabajo de Franco, Jaén, & González (2015) quienes indicaron la presencia del agente en la provincia de Coclé, Panamá, trazamos como objetivo estimar, a través de modelo predictivo supervisado, los factores de riesgo que podrían estar envueltos en el proceso infeccioso.

Materialesy Métodos

Fue realizado un levantamiento bibliográfico de las publicaciones registradas sobre Neosporacaninum en revistas indizadas de los últimos cinco años. Para el levantamiento fue usado el gestor bibliográfico Mendeley (version 1.19.8). La información sobre la ocurrencia de la enfermedad en el rebaño nacional fue obtenida a partir de revista no indizada. Estos datos (no estructurados) fueron tratados a través de técnicas en minería de texto usando el paquete quanteda (Benoit et al., 2018). La manipulación de datos, análisis en componentes principales y elaboración de gráficas fueron hechas usando los paquetes dplyr (Wickham, François, Henry, & Müller, 2021), ggplot2 (Wickham, 2016) y factoextra (Kassambara & Mundt, 2020; Lê, Josse, & Husson, 2008), respectivamente. La elaboración y validación del modelo fue realizada usando los paquetes topicmodels (Grün & Hornik, 2011) y RandomForest (Liaw & Wiener, 2002). Todo el proceso estadístico fue realizado en el ambiente de computación estadística R (R Core Team, 2021).

Resultadosy Discusión

El análisis de los datos indica que la búsqueda de los factores de riesgos y aquellos asociados con la seroprevalencia del agente ha sido realizada de forma pro-activa en las publicaciones realizadas durante los cinco últimos años. Por el mismo camino han venido siendo realizadas evaluaciones con la finalidad de registrar otros hospedadores que pueden ser afectados y su relación con la presencia de otros parásitos (Figura 1).

Los atributos que se destacaron en los tópicos identificados se encuentran en la Tabla 2. Solo fueron destacados seis atributos para los primeros seis tópicos relevantes. Entre ellos fueron escogidos los siguientes: “abortion,” “exposure,” “gondii,” “dogs” y “sheep,” como los más relevantes.

Los resultados de la elaboración del modelo, hecho en función de la seroprevalencia, demostraron que la presencia de perros infectados es un factor de riesgo para la ocurrencia de infección por N. caninum. El nivel de desigualdad entre los grupos fue definido por la presencia de cánidos, principalmente, seguido por la de ovinos y del T. gondii. En términos de factores de riesgo, la precisión de los resultados se da principalmente en ovinos. La presencia de abortos fue el factor que contó con la menor precisión entre los atributos evaluados (precisión ≈80%, min=73%, max = 84%, sensibilidad = 100% [Tablas 2 y 3]) (Figuras 2 y 3).

Figura 1.
Representación gráfica de la ínter-relación de los 30 atributos de destaque para N. caninum entre las publicaciones rescatadas haciendo uso del gestor bibliográfico Mendeley y publicadas en los últimos 5 años.

Figura2.
Índices de precisión (Accuracy) y desigualdad (Índice de Gini) de los atributos identificados comomejor asociados con los factores de riesgos para la exposición a N. caninum.

Figura 3.
Representación del atributo que mejor se identifica como factor de riesgopara la exposición a N. caninum.

Prevalencia

Franco, Jaén, & González (2015) registraron una seroprevalencia de 28% para N. caninum en corregimientos de la provincia de Coclé, Panamá, relacionando la presencia del agente con la de perros y con la ocurrencia de abortamientos en el ganado bovino. Estos resultados fueron corroborados por los informes de Yıldız, Gökpınar, Sürsal, & Değirmenci (2017) en Turkia, quienes determinaron una seroprevalencia de 23.4% del agente entre bovinos lecheros con problemas de fertilidad. Sin embargo, además de relacionar los casos con historia de abortos (33.3%), Yıldız, Gökpınar, Sürsal, & Değirmenci (2017) mencionaron que por lo menos 7.8% de los animales clínicamente saludables también fueron seroprevalentes.

Diker & Ipek (2020) también comentaron que el problema es una de las mayores causas de abortos en bovinos. La seroprevalencia puede ser verificada en animales clínicamente saludables, en todo el mundo. Según los autores, las seroprevalencias mundiales rondan entre los 6% y 76%.

Yagoob, Yaghuob, & Mohammad (2017), en Irán, detectaron que la presencia del agente en búfalos no fue diferente en términos de sexo y edad de los animales. Y en Chile, Tuemmers et al. (2017) mostraron que por lo menos 21.1% del ganado de la región de La Araucanía era seroprevalente a N. caninum, sugiriendo que el problema se encontraba diseminado en la zona.

Diferentes evaluaciones vienen siendo realizadas para averiguar la posibilidad de infección en otras especies. Así, se pueden citar los trabajos que demostraron la presencia de anticuerpos contra N. caninum en camellos (Feng, Lu, Wang, Zhang, & Yang, 2017; Mohammed, Amor, Omer, & Alagaili, 2020) y mapaches (Kornacka, Cybulska, Popiołek, Kuśmierek, & Moskwa, 2018). Sin embargo, Kornacka, Cybulska, Popiołek, Kuśmierek, & Moskwa (2018), a pesar de registrar la seroprevalencia en mapaches, no detectaron la presencia del parásito.

Factores deriesgo

Oliveira et al. (2017) demostraron la relación entre canes y caballos procedentes del área rural y urbana del municipio de Pauliceia, Sao Paulo, Brasil, al momento de la ocurrencia de N. caninum. Igual Zhou et al. (2016), en Turkía, registraron la seroprevalencia del agente en caballos, pequeños y grandes rumiantes, y perros.

En el nordeste brasileño, Arraes-Santos et al. (2016) y Gharekhani et al. (2018) detectaron que el problema fue más frecuente en ovinos jóvenes, dependiendo de la región de estudio. El factor región también destacado por Maganga et al. (2016) en Gabon. Arraes-Santos et al. (2016) destacaron la circulación conjunta de anticuerpos de T. gondii, principalmente en ambientes degradados. Sun et al. (2020), en China, incluyeron entre los factores al sexo y a la especie de los animales, al trabajar con cabras y ovejas. Y Luo et al. (2016), también trabajando en China, en este caso con cabras, registraron diferencias al considerar los periodos del año.

Wang et al. (2018), en China, indicaron que además de la incidencia de la edad en ovinos y la presencia de canes sobre la seroprevalencia, también el sistema de crianza de los animales debería ser considerado al momento de identificar los factores de riesgo. Y Rizzo et al. (2017) agregaron también como factores las fuentes naturales de aguas, ausencia de cuarentena, ausencia de estercoleras, presencia de canes, presencia de animales silvestres y presencia de animales de subsistencia o de reproducción como factores riesgo significativos para la presencia de N. caninum en ovinos en Brasil.

En Kenia, Okumu, Munene, Wabacha, Tsuma, & Van Leeuwen (2016) evidenciaron que al mantener los perros sueltos podrían aumentar los casos de neosporosis canina. Y Venturoso et al. (2021), en Brasil, trabajando con bovinos lecheros, corroboraron esa información y reforzaron que el sistema de manejo de los animales también debería ser considerado al momento de establecer medidas preventivas.

La presencia del agente también ha sido determinante en otras especies. Así, se puede mencionar los registros en camellos, registrándose la circulación conjunta con anticuerpos de T. gondii(Mohammed, Amor, Omer, & Alagaili, 2020).Razmi & Barati (2017) también detectaron presencia de anticuerpos contra T. gondii y N. caninum en la leche de bovinos en Irán, y Ciuca et al. (2020) en búfalos en el sur de Italia. Por su parte, Abdoli et al. (2018) demostraron la seroprevalencia en Corvus cornix, indicando que las aves pueden tener un papel putativo en la transmisión de los agentes.

La relevancia en ciclos silvestres ha sido demostrada trabajando en Portugal, al registrar la presencia de zorros y conejos afectados en las mismas áreas de pastoreo de bovinos (Waap, Nunes, Vaz, & Leitao, 2017). Cerqueira-Cézar et al. (2016), en USA, demostraron la presencia del agente en cánidos domesticados (Canis familiaris) y silvestres (Canis latrans, Canis lupus), con diversas especies sirviendo como hospedadores intermediarios, incluyendo suínos silvestres. Nazir et al. (2017) también mencionaron la presencia del agente entre animales domésticos y silvestres, e identificaron su presencia en camellos, indicando que la presencia de anticuerpos se relacionó con la edad, el sistema de alimentación y la historia de abortos. La presencia de anticuerpos también fue demostrada en ratos silvestres en la India (Dhandapani, Sreekumar, Sangaran, & Porteen, 2017) y en gallinas en Irán (Sayari, Namavari, & Mojaver, 2016).

Conclusión

La presencia de cánidos, domesticados o silvestres, es imprescindible para la continuación del ciclo de vida de N. caninum. La distribución del agente es amplia, pero heterogénea. Su prevalencia depende de la especie a la que pertenece el huésped intermediario. La especie con resultados más detallados a nivel de publicación es la ovina, y para ella se indica que la edad de los animales, el manejo del rebaño (alimentación, fuentes de agua, ausencia de cuarentena, ausencia de estercoleras, presencia de animales de reproducción) y la presencia de animales silvestres son elementos facilitadores de la diseminación del agente, además de la presencia y manejo de los canes. La presencia de ovinos y caprinos en fincas de producción bovina podrían facilitar la diseminación del agente al ganado vacuno.

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