ARTÍCULOS DE REVISIÓN

Nematodos gastrointestinales en ovinos y su resistencia antihelmíntica. Un tema en discusión dé México

Gastrointestinal nematodes in sheep and their anthelmintic resistance. A subject under discussion in Mexico

López-Rodríguez, Gabino; Zaragoza-Bastida, Adrian; Olmedo-Juárez, Agustín; Rosenfeld Miranda, Carla; Rivero-Perez, Nallely

López-Rodríguez, Gabino

Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo México

Zaragoza-Bastida, Adrian

Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo México

Olmedo-Juárez, Agustín

Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad México

Rosenfeld Miranda, Carla

Universidad Austral de Chile Chile

Rivero-Perez, Nallely

nallely_rivero@uaeh.edu.mx

Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo México

Journal of the Selva Andina Animal Science

Selva Andina Research Society, Bolivia

ISSN: 2311-3766

ISSN-e: 2311-2581

Periodicidad: Bianual

vol. 10, núm. 2, 2023

directoreditoranimalscience@gmail.com

Recepción: 01 Febrero 2023

Aprobación: 01 Julio 2023

Publicación: 01 Octubre 2023

URL: http://portal.amelica.org/ameli/journal/198/19846441984644012/

DOI: https://doi.org/10.36610/j.jsaas.2023.100200116

Selva Andina Research Society

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Resumen: La producción de ganado ovino en México, representa una actividad pecuaria importancia económica, que se desarrolla bajo diferentes sistemas de producción, dependiendo de la región del país donde se encuentre la unidad de producción. La ovinocultura como otras actividades pecuarias presentan limitaciones, asociadas a enfermedades infecciosas, como las parasitarias, causadas por nematodos gastrointestinales, que impactan de forma negativa, al generar altas tasas de mortalidad y disminuir parámetros productivos y reproductivos. La estrategia básica de control se sustenta en el uso de fármacos antihelmínticos derivados del bencimidazol, lactonas macrocíclicas e imidazotiazoles, actualmente, el uso eficaz de este tipo de fármacos se ve amenazado y restringido por el aumento de poblaciones de nematodos gastrointestinales resistentes (Haemonchus spp., Cooperia spp., Oesophagostomum spp., Trichostrongylus spp., Teladorsagia spp., Chabertia spp., Ostertagia spp., y Nematodirus spp.) distribuidos en el territorio nacional. La presente revisión tuvo como propósito analizar el panorama actual de la resistencia a antihelmínticos en nematodos gastrointestinales de ovinos en las diferentes regiones de México, con la finalidad de evidenciar su resistencia, distribución y prevalencia.

Palabras clave: Resistencia, antihelmínticos, nematodos gastrointestinales, ovinos, México.

Abstract: Sheep production in Mexico represents an economically important livestock activity, which is developed under different production systems, depending on the region of the country where the production unit is located. Sheep farming, like other livestock activities, has limitations associated with infectious diseases, such as parasitic diseases caused by gastrointestinal nematodes, which have a negative impact by generating high mortality rates and reducing productive and reproductive parameters. The basic control strategy is based on the use of anthelmintic drugs derived from benzimidazole, macrocyclic lactones and imidazothiazoles, currently, the effective use of this type of drugs is threatened and restricted by the increase in populations of resistant gastrointestinal nematodes (Haemonchus spp., Cooperia spp., Oesophagostomum spp., Trichostrongylus spp., Teladorsagia spp., Chabertia spp., Ostertagia spp. and Nematodirus spp. The purpose of this review was to analyze the current situation of resistance to anthelmintics in gastrointestinal nematodes in sheep in different regions of Mexico, in order to show their resistance, distribution and prevalence.

Keywords: Resistance, anthelmintics, gastrointestinal nematodes, sheep, México.

Introducción

La crianza de ganado ovino es una de las actividades pecuarias de mayor relevancia en el mundo, por la producción de carne destinada al consumo humano, constituyendo la fuente importante de nutrientes, como proteínas, vitaminas, minerales, etc 1 .

En México, las características climatológicas permiten la implementación de diferentes sistemas de producción ovina, de acuerdo a las regiones geográficas del país, inclusive en condiciones climatológicas adversas, que impiden la práctica de otras actividades pecuarias 2 .

Los factores medio ambientales, como clima, humedad, estación del año y región juegan un rol importante en la disponibilidad de vegetación, que puede ser utilizadas como un recurso forrajero, para disminuir los costos de alimentación, sin embargo, son un factor determinante en la prevalencia de parasitosis en las unidades de producción (UP) de ovinos, favoreciendo su desarrollo y permanencia en las pasturas disponibles 3 .

Las parasitosis en ovinos representan uno de los principales problemas sanitarios a nivel mundial, afectando de forma directa a los animales jóvenes, limitando su crecimiento, y en adultos su productividad 4 .

Los nematodos gastrointestinales (NGI) generan limitaciones en la salud y producción animal, ya que, estos parásitos, presentan características biológicas, como elevada prolificidad, adaptabilidad y resistencia a condiciones climáticas adversas, que favorecen su alta prevalencia 5 .

En la mayoría de las UP el uso de fármacos antihelmínticos (AH) representan una de las herramientas más eficaces en el control de NGI. El uso apropiado y racional de estos fármacos, permite que los animales expresen su potencial productivo, evitando pérdidas económicas por nematodiasis. El rápido desarrollo de poblaciones de NGI con resistencia AH, es una amenaza que afecta la eficacia de estos medicamentos como herramientas de control de parásitos. Por tanto, es imperativo realizar un seguimiento del desarrollo, y propagación de poblaciones de parásitos resistentes en diferentes partes de mundo 6 .

La elevada eficacia que presentaban los fármacos AH de origen químico en el control de parásitos, promovió su uso continuó en las UP 7 , de esta forma, la implementación del control químico como única estrategia, tuvo como resultado la pérdida gradual del efecto AH, desarrollando poblaciones de parásitos con resistencia antihelmíntica (RA) 8 .

La RA es un fenómeno generacional, en la que el fármaco disminuye su eficacia a concentraciones a las que normalmente tiene efectos sobre una población parasitaria susceptible 9 . La pérdida de la susceptibilidad de los NGI al fármaco, se asocia con modificaciones genéticas y bioquímicas que permiten a los parásitos sobrevivir y transmitir alelos de resistencia a su progenie, lo que representa un incremento en poblaciones de nematodos con alelos de resistencia 1 .

Con fundamento en lo anterior, se propuso realizar una revisión bibliográfica sobre RA en NGI en ovinos de México. Se realizó una búsqueda en las bases de datos: Google académico, Redalyc, SciELO y Scopus considerando un periodo de publicación entre 1968 y 2020. Las palabras clave utilizadas fueron nematodos, AH, resistencia. Se eliminaron las publicaciones con datos incompletos o trabajos irrelevantes. Se revisaron y analizaron documentos de texto completo con información acerca de la RA en NGI en ovinos de México.

Desarrollo

Enfermedades de origen parasitario en ovinos. En México, las enfermedades de origen parasitario están entre las más frecuentes e importantes, ya que, ocasionan ineficiencia biológica y económica en los sistemas pecuarios, afectando parámetros productivos ¹⁰ . Los agentes causantes de las parasitosis gastrointestinales en los pequeños rumiantes son diversos, por lo que su comportamiento biológico y efectos sobre el animal, dependen del parasito involucrado 11 .

Una enfermedad de naturaleza parasitaria, es consecuencia de un desequilibrio entre el agente, hospedero y medio ambiente, generando manifestaciones clínicas características. Se ha documentado que el uso de fármacos antiparasitarios, no solo tiene un impacto sobre la parasitosis en el hospedador, sino que, además impacta negativamente sobre poblaciones de nematodos de vida libre, generando una modificación medio ambiental 12 .

De manera general, los parásitos que afectan a los ovinos se categorizan en 2 grandes grupos, i) parásitos externos y ii) parásitos internos, para este último grupo, se considera necesario realizar muestreos periódicos en las heces, al menos 1 vez al mes, para determinar el comportamiento de las parasitosis e identificar el momento ideal para la administración del tratamiento antiparasitario 13 .

Los ovinos padecen infecciones graves por helmintos, siendo más evidentes en animales jóvenes, por la falta en el desarrollo de algunos procesos inmunologicos ¹⁴ . Uno de los nematodos más patógenos, es Haemonchus spp., migra en fase L. hacia las paredes de la mucosa gástrica, y a partir de ahí, se alimenta como verme adulto ¹⁰ . Otros géneros como Cooperia spp., Ostertagia spp., Trichostrongylus spp., Teladorsagia spp., yOesophagostomum spp., tienen una importancia similar, dado su efecto en otras secciones del tracto gastrointestinal 15 .

El orden Strongylida, posee características morfológicas como cápsula bucal, aparato reproductor, lóbulos de la bolsa copulatriz y la forma de las crestas de la cutícula, que permiten inferir su parentesco, además, poseen tropismo por el abomaso, ahí se establecen, para alimentarse de la sangre del hospedero, causando anemias notables en un periodo de 10-12 dias 16 .

Figura 1
Ciclo biológico NGI: huevo morulado (1), huevo embrionado (2), larva en primer estadio (3), larva en segundo estadio (4), larva en tercer estadio o larva infectante (5) y larva en cuarto estadio o adulta (6)

El ciclo de vida de los nematodos corresponde al tipo monoxeno (Figura 1), es decir, no presenta hospederos intermediarios, dicho ciclo comprende las etapas: huevo morulado (1), huevo embrionado (2), larva en primer estadio (3), larva en segundo estadio (4), y larva de tercer estadio o infectante (5).

Durante este, las larvas infectantes, mantienen su cutícula de larva de segundo estadio, confiriéndole resistencia a factores medioambientales, que permiten su supervivencia hasta más de 1 año en pastos. Si las condiciones de temperatura y humedad son óptimas, se desplazan mediante hidrotropismo, llegando del suelo a la punta de las pasturas, por medio de las gotas de agua, ubicadas en las superficies del pasto, y así, ser ingeridas por un ovino 16 .

Luego de ser ingeridas, las larvas infectantes penetran la mucosa gastrointestinal, ahí sufren una última ecdisis a larvas de cuarto estadio (6), dentro de la mucosa del abomaso, tratándose de Teladorsagia y Haemonchus(6B), o bien, en intestino delgado, para el caso de Nematodirus spp., Trichostrongylus spp., o Cooperia spp., (6A). Los adultos ubicados en el órgano blanco, viven de 1-3 meses en promedio, dependiendo del estado nutricional, etapa fisiológica, y respuesta inmune de cada animal 17 .

Las parasitosis por NGI generalmente ocurren en infecciones mixtas, asociadas principalmente a las regiones climáticas. Como resultado de la invasión, tanto del abomaso, como intestino, se genera una gastroenteritis parasitaria, que puede ocasionar la muerte de los animales afectados, o alterando las condiciones de bienestar animal ¹⁸ .

La gastroenteritis parasitaria en fase clínica, se caracteriza por diarrea acuosa, pelaje opaco, anorexia, anemia y perdida general de la condición corporal. No obstante, en casos subclínicos, los efectos de los NGI se evidencian con un impacto negativo en parámetros productivos, con baja producción de leche, baja ganancia de peso, y retardo en el crecimiento de los animales, sin manifestar los signos clínicos característicos ¹⁹ .

Principales nematodos en ovinos, de acuerdo con su ubicación geográfica en México. El sursureste de México, se caracteriza por presentar climas cálidos con subdivisión en cálido húmedo y cálido subhúmedo, la humedad relativa y temperatura son factores que favorecen el desarrollo de parásitos en las UP 2 .

González-Garduño et al. ²⁰ , realizaron un estudio en 242 animales en un rastro del estado de Tabasco, observaron 57.4 % de los animales estaban parasitados con algún género de parásito. Las principales especies de nematodos identificados fueron Haemonchus contortus en abomaso, Cooperia curticei, Trichostrongylus colubriformis, Strongyloides papillosus y Bunostomum trigonocephalum en intestino delgado. Oesophagostomum columbianum y Trichuris ovis en intestino grueso. Los tres principales fueron: H. contortus, O. columbianum . T. colubriformis con conteos promedio superiores a 1009, 813 y 335 adultos respectivamente.

Por su parte, López-Ruvalcaba et al. 21 analizaron el contenido gastrointestinal de 122 ovinos procedentes de diferentes Municipios de Villahermosa, Tabasco, considerando aspectos como la edad, género, estado fisiológico y mes de muestreo, en el conteo de nematodos adultos totales y por especie. Las especies de nematodos reportados fueron: H. contortus, T. colubriformis . C. curticei. Además, la presencia del cestodo Moniezia expansa. En los ovinos de 31 a 36 meses de edad, las cargas parasitarias determinadas, por conteo de NGI (49±143) fueron menores que en los animales de todas las demás edades, concluyendo que el factor edad puede influir en la prevalencia de este tipo de parásitos.

Bajo este esquema, Hernández-Rojas et al. 22 analizaron la prevalencia de NGI, así como los géneros presentes en ovinos de pastoreo al inicio de la época de secas en la parte alta del municipio de Cuetzala del Progreso, Guerrero, México, los autores determinaron una prevalencia de nematodos del 77.63 %, reportando la eliminación de 595 huevos por gramo de heces (HPG). Los géneros de NGI identificados fueron: Haemonchus spp., 32 %, Cooperia spp., 30 %, Trichostrongylus spp., 17.33 %, Oesophagostomum spp., 13.67 % y el género Strongyloidesspp., 7 %, concluyendo que los ovinos en pastoreo, al inicio de la época seca presentaron alta prevalencia de NGI, siendo los géneros predominantes Haemonchus spp., y Trichostrongylus spp.

En la zona norte de México, las parasitosis tienen un comportamiento ligado a las diferentes condiciones climáticas e incluso poco óptimas para el desarrollo de estas, infiriendo, que la escasa prevalencia de nematodos presentes en el ganado ovino, es debido a un rompimiento del ciclo de vida, tal y como lo menciona Medina et al. 23 quienes determinaron, que la temporada de muestreo, así como la región geográfica, influyen en la prevalencia de parásitos, las especies presentes y la frecuencia de animales infectados.

Existen pocos reportes sobre la identificación de NGI en UP ovinas de esta zona, no obstante, se han reportado casos de endoparásitos del borrego cimarrón, considerado una especie de importancia ecológica, en el estado de Baja California Sur, de acuerdo con lo reportado por León-Frias ²⁴ quien identificó 5 especies de endoparásitos, destacando Skrjabinema ovis, nematodo que también tiene la capacidad de infectar a ovinos domésticos.

Para la región centro, se han realizado algunos reportes, como el de George-Sánchez & Quiróz-Romero ²⁵ , quienes observaron la presencia de NGI, pulmonares y hepáticos en ovinos del Municipio de Soltepec, 85 % de las muestras resultó positiva al protozoo Eimeria spp., las especies fueron: E. ovina 45.55 %, E. ashata 11.86 %, E. ovinoidalis 8.86 %, E. faurei 5.88 %, E. parva 7.23 %, E. granulosa 6.96 %, E. pallida 4.04 %, E. ninakohlyakimovae 3.39 %, E. crandallis 2.74 % y E. punctata 1.14 %, la cantidad de ooquistes por gramo de heces (OPG) osciló entre 498 y 3333. Respecto a los nematodos el 68.12 % de los ovinos resultó positivo estrongílidos, 30 % S. papillosus, 9.31 % Trichuris spp., 8.75 % Nematodirus spp., 21.25 % Dictyocaulus filaria, 5 % Muellerius capillaris y 19.37 % Fasciola hepática. El promedio de HPG de nematodos osciló entre 73.75 y 1695.25. Los géneros de nematodos identificados fueron: Haemonchus spp., 40 %, T. axei 25 %, Ostertagia spp., 11.7 %, Oesophagostomum spp., 9.7 %, Cooperia spp., 4.5 %, Bunostomum spp., 2.5 %, Nematodirus battus 2 %, Strongyloides papillosus 1.5 % y Nematodirus spathiger 1 %.

Por su parte, Soca et al. 26 , realizaron un estudio en ovinos de Villa del Carbón, Estado de México, e identificaron larvas infectantes de nematodos, determinando que el 46 % correspondía a Haemonchus spp., 25 % a Cooperia spp., 15 % a Ostertagia spp., 6 % a Oesophagostomum spp., 5 % a Bunostomum spp., y 3 % Trichostrongylus spp.

Montalvo-Aguilar & de Gives 12 , identificaron los nematodos con mayor prevalencia en la región noreste del estado de Tlaxcala, muestreando a 21 rebaños, identificaron Haemonchus spp., Teladorsagia spp., Trichostrongylus spp., Cooperia spp., y Nematodirusspp.

Como se ha evidenciado en los estudios anteriormente descritos, la presencia de infecciones mixtas por NGI en ovinos tiene una influencia directa de las condiciones climatológicas que prevalecen en las diferentes regiones, de las características propias del hospedero (edad, género, raza, etc.) y del manejo sanitario que se implementa en cada UP, que explica las variaciones de los patrones epidemiológicos que han sido reportados en las diferentes regiones de México ²⁷ .

Los factores medio ambientales, como humedad y temperatura rigen la distribución geográfica, así como la prevalencia de larvas infectantes de NGI. Por esta razón, en zonas con climas tropicales, principalmente en verano, se observa un aumento en la prevalencia de estos parásitos. No obstante, en los últimos años, los efectos del cambio climático han generado alteraciones medio ambientales, que favorecen el proceso de adaptación de los NGI y, por tanto, su prevalencia. El proceso de adaptación está asociado a la alta diversidad genética que poseen, de esta manera los NGI aumentan su potencial biótico, permitiendo su supervivencia y diseminación en áreas geográficas consideradas de bajo riesgo 16 .

En las regiones cercanas a la zona ecuatorial, como la región sur sureste de México, las altas temperaturas y la humedad constante, favorece el desarrollo y permanencia de larvas infectantes de NGI en las pasturas durante todo el año 28 . Por otro lado, las regiones frías y áridas, cuentan con condiciones ambientales extremas, que restringen el desarrollo de NGI de forma anual, de esta forma, el riesgo disminuye a medida que aumenta la latitud. Los casos de nematodiasis en estas regiones, son de importancia menor debido a que las condiciones favorables para su desarrollo son breves, evitando su supervivencia por periodos prolongados 29 .

Las pérdidas económicas asociadas a las nematodiasis, varían entre regiones y temporadas del año, dependiendo de las condiciones medio ambientales, así como de la eficiencia de las medidas de control de parásitos implementadas en las UP. El impacto económico puede ser directo, provocando la muerte de los animales, o indirecto, impactando negativamente en los parámetros productivos o reproductivos, como ganancia de peso, conversión alimenticia y fertilidad 16 . El impacto económico en las UP, a menudo es exacerbado, por una deficiente alimentación de los animales y la creciente resistencia a fármacos ³⁰ .

El uso de AH comerciales altamente efectivos, recomendados para el control de parásitos, tuvo como objetivo maximizar la salud, productividad y rentabilidad del rebaño, y aunque fue exitoso por varios años, hoy en día se experimentan niveles cada vez mayores de resistencia, que se han generalizado en diferentes regiones de México principalmente por la movilización del ganado ¹⁹ .

Resistencia de NGI en ovinos. Las enfermedades causadas por nematodos en las UP ovinas, se asocian a diversas complicaciones clínicas a largo plazo, las infecciones pueden ocurrir en cualquier zona del cuerpo, dependiendo del órgano blanco, en el caso de los NGI afectan diversos órganos del tracto gastrointestinal 30 .

La eficacia de los AH disponibles, se ve limitada por factores de índole evolutivo, ecológico y de alimentación, de esta manera, la disponibilidad y uso de AH se ve restringida, y amenazada por el aumento de la resistencia a fármacos en las poblaciones de nematodos 31 . De forma rutinaria se administra tres clases de AH en las UP, frente a las infecciones por nematodos: benzimidazoles (BZ) (mebendazol, fenbendazol y albendazol), lactonas macrocíclicas (LM) (ivermectina y moxidectina) y derivados del imidazotiazoles (IMZ) (levamisol) 8 , frente a los cuales, se han reportado en estudios previos, que existe una disminución de su eficacia, Vilaboa-Arroniz et al. 32 mencionaron, que la introducción de ovinos Pelibuey y sus cruzas con Dorper y Kathadin mejoran parámetros productivos, sin embargo incrementan su susceptibilidad a NGI, originando el uso frecuente de AH de origen químicos en la región sur sureste de México.

Gonzales-Garduño et al. 20 al evaluar la eficacia in vitro e in vivo de albendazol, levamisol e ivermectina, los tres principales AH usados en el control de NGI en ovinos, observaron que levamisol presento 30 % de eficacia frente a una cepa monoespecífica de H. contortus, por otro lado, una mezcla de albendazol + levamisol, presentó una eficacia del 65 % e ivermectina del 87 % de eficacia. Esta pérdida de la eficacia, evidencia el grado de resistencia, que ha generado de forma gradual a diferentes fármacos, disminuyendo los recursos terapéuticos para el control de parásitos.

Los nematodos, poseen características biológicas y genéticas que favorecen el desarrollo de poblaciones RA como: ciclos de vida cortos, alta tasa de reproducción, alta tasa de evolución y tamaños de población extremadamente altas, produciendo mutaciones genéticas generacionales ³³ .

La aparición gradual de la resistencia, ocurre dentro de una población en respuesta a una exposición química ejerciendo presión selectiva, matando a los parásitos susceptibles, pero permitiendo sobrevivan otros con un grado de resistencia. No obstante, la velocidad y alcance de la resistencia está influenciado por otros factores, como la intensidad de uso de fármacos de una sola familia, la sub o sobre dosificación, la nula gestión en procesamiento de las heces animales, así como, la regulación gubernamental en la venta fármacos AH 34 .

Tabla 1

Casos de resistencia antihelmíntica distribuida en México

Lugar | Antihelmíntico | Géneros | Autor
Yucatán | Bencimidazoles Levamisol | Haemonchus spp. Trichostrongylus spp. Oesophagostomum spp. | 35
Huimanguillo, Tabasco | Bencimidazoles | Haemonchus spp. Ostertagia spp. Oesophagostomum spp. | 36
Campeche | Bencimidazoles Lactonas macrociclicas | Trichostrongylus | 37
Chiapas | Albendazol Levamisol Ivermectina | Haemonchus contortus Cooperia curticei | 38
Veracruz | Levamisol | Cooperia spp. Haemonchus spp. Ostertagia spp. Oesophagostomum spp. | 39
Campeche | Ivermectina Albendazol Levamisol | Cooperia spp. Haemonchus spp. Oesophagostomum spp. | 40
Texcoco Puebla Morelos | Albendazol Closantel | Cooperia spp. Haemonchus spp. Teladorsagia spp. Oesophagostomum spp. Trichostrongylus spp. Chabertia spp. Nematodirus | 41
Tabasco | Bencimidazoles Imidazoles Lactonas macrociclicas | Haemonchus spp. Trichostrongylus spp. Oesophagostomum spp. | 42
Estado de México | Albendazol Ivermectina | Cooperia spp. Trichostrongylus colubriformis Haemonchus spp. | 43
Huasteca Potosina | Lactonas macrociclicas Bencimidazoles Imidazotiazol | Haemonchus spp. Trichostrongylus spp. Oesophagostomum spp. Cooperia spp. | 44

En la Tabla 1, se presenta casos de RA en México, y se puede apreciar su distribución en las regiones norte, centro y sur del país, considerando un periodo entre 2003 y 2009, destacando que el grupo de AH mayormente aplicados a lo largo del país, pertenecen al grupo de las LM, BZ y, en menor proporción el clorhidrato de levamisol. En cuanto a los géneros de mayor prevalencia destacan, Haemonchusspp., Cooperia spp., Oesophagostomum spp., y Trichostrongylus spp. Los géneros de menor presencia con respecto a la distribución geográfica fueron, Teladorsagiaspp., Chabertia spp., Ostertagia spp., y Nematodirus spp.

Mecanismos involucrados en el desarrollo de resistencia a antihelmínticos. Están involucrados una serie de elementos, como aumento en la producción de enzimas hidrolíticas, modificación del sitio activo, disminución en la permeabilidad de la membrana y aumento en las bombas de reflujo 45 .

Los BZ, son los primeros modelos estudiados, con respecto a resistencia, estos AH son un grupo de fármacos de amplio espectro utilizados tanto en humanos, como en animales, especialmente en pequeños rumiantes por aproximadamente 40 años ⁴⁶ .

La manifestación de resistencia frente a este grupo de fármacos, está ligada con los cambios en el gen que codifica al receptor blanco (β-tubulina). Estos, actúan ligándose a la tubulina de los nematodos, alterando el equilibrio de los microtúbulos y causando su despolimerización, por lo tanto, la inmovilización y muerte del helminto ³⁰ .

En la investigación realizada por Chaudry et al. ⁴⁶ , determinaron la diversidad de mutaciones de resistencia a la β-tubulina, BZ del isotipo 1, la estructura genética de H. contortus de ovinos y Haemonchus placei de bovinos del sur de los Estados Unidos, se observó un bajo nivel de diferenciación genética en 6 poblaciones de H. placei y 7 de H. contortus analizadas, lo que permitió inferir que existe un alto flujo de genes entre las poblaciones de parásitos. Al parecer las variaciones en las secuencias del ADN difieren a nivel de especie en los nematodos. De esta manera, se hace más compleja la caracterización de marcadores genéticos para diferir entre las especies genéticamente cercanas, un ejemplo de ello es el descripto del codón 167 en Trichostrongylus circumcincta y no en T. colubriformis resistente 47 .

Se ha señalado, que los codones de aminoácidos (167, 198 y 200) son residuos importantes en la bolsa de unión del BZ, y se ha comprobado funcionalmente su efecto sobre la sensibilidad a fármacos 48 .

Los IMZ por su parte, actúan como agonistas colinérgicos a nivel de receptores nicotínicos de acetilcolina de las uniones neuromusculares de los nematodos causando la despolarización y parálisis espástica. Las mutaciones que confieren la resistencia a los parásitos esta mediada a partir de la desaparición de receptores para acetilcolina, aunque los mecanismos fisiológicos y la formación de polimorfismos es posible que se diferencien entre los parásitos resistentes 49 .

Se han reportado cepas de H. contortus y T. colubriformis resistentes al levamisol, morantel y pirantel, que, aunque son fármacos diferentes, poseen el mismo mecanismo de acción sobre helmintos susceptibles 50 . En este sentido, Martin et al. ⁵¹ sugirieron, que la función normal del receptor a levamisol está modificada, es decir, los canales activos de los nematodos resistentes permanecen un menor tiempo abiertos y así, se produce una menor despolarización y consecuentemente una menor contracción.

La resistencia a levamisol, está ampliamente distribuida en el mundo y representa un serio problema que limita el tratamiento de los helmintos. No obstante, la resistencia a este fármaco es de difícil presencia en nematodos como H. contortus, pero común en T. colubriformis y Oesophagostomum spp. Por lo tanto, la lenta diseminación de resistencia en parásitos como H. contortus puede explicarse por el carácter autosómico completamente recesivo, y posiblemente determinado por más de un gen ⁵² .

Becerra-Nava et al. ³⁹ señalaron, que el porcentaje de UP con NGI resistentes a levamisol en el estado de Veracruz fue del 34 %, solo 3 UP presentaron poblaciones de NGI susceptibles a levamisol. Los géneros presentes que exhibieron resistencia al fármaco fueron Cooperia spp., el género más resistente, seguido de Haemonchus spp., Ostertagia spp., y Oesophagostomum spp. Con el paso de los años se desarrollaron nuevos fármacos que permitieron controlar las helmintiasis y sustituyeran a los fármacos que habían perdido su efectividad, con ello, llegaron las LM ⁵³ .

Las LM son agonistas de alta afinidad sobre los receptores de glutamato, asociados a los canales de cloro y receptores GABA (Ácido γ-aminobutírico), atenuando su actividad. Esto causa una concentración de iones cloro, hiperpolarización de la neurona del nematodo y por lo tanto ocasiona la parálisis del parásito 31 .

Los canales de cloro están compuestos por 5 subunidades proteicas, 3 subunidades a, b y c se combinan para formar el pentámero. Los receptores GluCl están localizados mayoritariamente en células musculares somáticas, bomba faríngea y útero, por lo que la exposición del parasito blanco a las LM afecta la motilidad, la capacidad de alimentación y fecundidad 54

Al parecer la resistencia estaría asociada a mutaciones de 2 subunidades del canal de cloro en el parásito resistente, aunque en una misma especie como H. contortus se han reportado diferencias entre el polimorfismo 55 . Algunos autores, han descrito el rol del receptor GluCl en el desarrollo de resistencia a LM ⁴⁴ .

Como regla general, los fármacos de larga acción, son los que presentan mayor posibilidad de seleccionar para resistencia que aquellos de corta acción, al igual que lo hacen los fármacos más eficaces, debido a que, durante la fase de eliminación, los parásitos se ven expuestos a una disminución gradual de las concentraciones alcanzadas por la droga en persistencia, lo que permitiría el establecimiento de las larvas infectivas resistentes, mientras que se van eliminando las larvas susceptibles ⁵³ .

En la actualidad, el uso de AH sigue siendo un pilar importante en el control de parásitos, debido a su practicidad, no obstante, es imperativo que su frecuencia de uso tenga una disminución en las UP. Para lograr la disminución en el uso frecuente de AH, es importante considerar que el fármaco puede variar en función de la categoría de animales a tratar, las especies de parásitos involucradas, época del año, presencia o no de refugio, toxicidad, residuos de los fármacos y la susceptibilidad o resistencia a los mismos en cada región geográfica ⁵⁶ .

Desde el punto de vista ecotoxicológico, todos los fármacos representan un riesgo de contaminación para los organismos no objetivo. Los AH en la actualidad, no están exentos de los riesgos asociados con su presencia y circulación en el medio ambiente. Por lo tanto, es necesario hacer hincapíe en el impacto negativo que gira entorno a la terapia con antihelmínticos 30 .

Conclusión

La RA, es una problemática que se agravo en la última década a nivel mundial, debido a la falta de desarrollo tecnológico, que no ha logrado la disminución del uso de fármacos en el control de las nematodiasis en ovinos. La presente revisión permite dimensionar la situación actual que atraviesa México respecto a la distribución de casos de RA en NGI de diferentes regiones geográficas del país.

La implementación de la estrategia de control químico, parecía haber resuelto muchos de los problemas asociados con el control de NGI en las UP, empleando AH de amplio espectro como derivados del BZ, LM e IMZ, que durante las primeras décadas de uso tuvieron un efecto notable en el control de parasitosis. Sin embargo, en los últimos 10 años han resurgido de forma gradual, los problemas asociados con NGI, pero ahora con resistencia a fármacos usados años atrás. Como consecuencia, la resistencia desarrollada mediante mecanismos genético-evolutivos permite la supervivencia de NGI que generan un impacto negativo en la producción animal, la rentabilidad de las UP, la seguridad alimentaria y el medioambiente.

Las parasitosis causadas por NGI resistentes a AH en UP ovinas, se encuentran distribuidas en gran parte del territorio mexicano, con mayor presencia en la región sur sureste de México, debido a las condiciones ambientales favorables de la región (humedad y temperatura). Los géneros que se reportan con mayor prevalencia son, Haemonchusspp., Cooperia spp., Oesophagostomum spp., y Trichostrongylus spp., y con menor prevalencia; Teladorsagia spp., Chabertia spp., Ostertagia spp., y Nematodirus spp.

Actualmente en México y en el mundo el control integrado de parásitos debe ser la estrategia de elección para controlar las infecciones causadas por NGI, limitar el desarrollo de resistencia, evitar la circulación de antihelmínticos que causen un daño a organismos no objetivo, favorecer la producción animal y garantizar la seguridad alimentaria.

Literatura citada

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Notas

Fuente de financiamiento: Este estudio fue financiado por la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo.

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Conflictos de intereses: El manuscrito fue preparado, revisado con la participación de los autores, quienes declaran que no existe ningún conflicto de intereses que ponga en riesgo la validez de los resultados presentados.

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Agradecimientos: Los autores desean expresar su agradecimiento al Instituto de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo.

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Consideraciones éticas: La investigación cumplió con las normas éticas del proceso de información.

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Aporte de los autores en el artículo: Los autores realizaron el levantamiento de la información y recopilación bibliográfica, así como revisión y redacción del artículo final.

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Limitaciones en la investigación: Los autores señalan que no hubo limitaciones en el presente trabajo de investigación.

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ID del artículo: 128/JSAAS/2023

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Nota del Editor: Journal of the Selva Andina Animal Science (JSAAS). Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o la afirmación que pueda hacer su fabricante, no está garantizado o respaldado por el editor.

Notas de autor

* Dirección de contacto: Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Instituto de Ciencias Agropecuarias. Área Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia. km. 4.5, Pachuca - Actopan, Campo de Tiro, 42039. Pachuca de Soto. Tel: +52 771 717 2000. Hidalgo, México.

Nallely Rivero-Perez E-mail address: nallely_rivero@uaeh.edu.mx

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