INTRODUCCIÓN

La enfermedad por coronavirus (COVID-19) fue notificada por primera vez en Wuhan, China, el 31 de diciembre de 2019. La familia de los coronavirus (CoV) son agentes de zoonosis que pueden causar desde resfriado común hasta afecciones más graves. El 13 de marzo del 2020 la Organización Mundial de la Salud (OMS) declaró como pandemia a la nueva enfermedad¹, ². Aproximadamente dieciséis meses después, a julio de 2021, la enfermedad por el nuevo coronavirus ha afectado a 182,651,733 personas a nivel mundial, con 3,995,824 fatalidades³.

Las autopsias y el examen microscópico de las muestras de tejido desempeñan un papel fundamental en el diagnóstico y conocimiento de la fisiopatología de cualquier enfermedad nueva

Para la misma fecha, en Honduras, se han informado 262,760 casos confirmados y ha cobrado 7,005 vidas⁴ . Hasta el momento existe conocimiento extenso, pero desintegrado sobre el virus, con vacunas en evaluación siendo distribuidas y aplicadas, sin tratamiento farmacológico específico y comprensión limitada de la reinfección y duración de la inmunidad haciéndose notoria la importancia de seguir investigando.

En la mayoría de los países de América Latina no se cuenta con los medios necesarios para la realización de autopsias, por lo que el diagnostico se confirma mediante exámenes de laboratorio

Las autopsias y el examen microscópico de las muestras de tejido desempeñan un papel fundamental en el diagnóstico y conocimiento de la fisiopatología de cualquier enfermedad nueva⁵ ; sin embargo, los exámenes post mortem de casos confirmados de la COVID-19 han sido relativamente pocos por las preocupaciones asociadas al riesgo potencial de contagio. En la mayoría de los países de América Latina no se cuenta con los medios necesarios para la realización de autopsias, por lo que el diagnóstico se confirma mediante exámenes de laboratorio y se procede a la entrega del cadáver para su respectiva inhumación/cremación. En Honduras en general se recomienda no realizar autopsia de personas fallecidas por COVID-19, excepto por indicaciones clínicas fundamentadas en cuyo caso el procedimiento se realiza de forma parcial tomando muestras de los órganos de interés^6,7. El presente trabajo se realizó con el objetivo de describir las publicaciones sobre autopsias de casos COVID-19 en el marco de la pandemia, en el periodo de noviembre 2019 a diciembre 2020.

METODOLOGÍA

Se realizó un estudio tipo revisión de alcance (scoping review, https://guides.temple.edu/c. php?g=78618&p=4156607). El protocolo fue revisado y aprobado por la Unidad de Investigación Científica (UIC) de la Facultad de Ciencias Médicas, Universida Nacional Autónoma de Honduras (UNAH), en noviembre 2020. Se aplicaron los siguientes criterios de búsqueda: artículos publicados en inglés y español desde noviembre del 2019 hasta diciembre del 2020, solo en sujetos humanos, buscados utilizando las plataformas:

· Hinari: https://www.who.int/hinari/es/

· PubMed: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/

· LILACS: https://lilacs.bvsalud.org/en/

· Researchgate.net: https://www.researchgate.net/

Para la búsqueda se utilizaron las palabras clave confirmadas en descriptores DeCS en inglés: incidental findings, post mortem changes, autopsy, coronavirus infections y las siguientes combinaciones: incidental findings “AND” post mortem changes “AND” coronavirus infections; incidental findings “AND” autopsy “AND” coronavirus infections. En español las palabras clave confirmadas en descriptores DeCS fueron autopsia, cambios post mortem, hallazgos incidentales, infecciones por coronavirus y las siguientes combinaciones: hallazgos incidentales “Y” cambios post mortem “Y” infecciones coronavirus; hallazgos incidentales “Y” autopsia “Y” infecciones coronavirus. En algunas plataformas, al introducir los términos en inglés, identificaron artículos en otros idiomas (PubMed, LILACS). Se identificaron y eliminaron los artículos duplicados. Se realizó un tamizaje inicial por título y resumen seguido del tamizaje por texto completo cuando fue necesario. Se excluyeron los estudios de biopsias, trabajos sobre hallazgos post mortem en pacientes sin PCRRT que confirmara la infección por SARS-CoV-2, publicaciones en otros idiomas y estudios en animales. Se identificó un total de 320 artículos, eliminándose 36 artículos duplicados y 241 por varias razones (figura 1), quedando un total de 42 artículos. Los artículos seleccionados se revisaron en su texto completo para extraer la información y se registró en un instrumento preparado como documento Microsoft Excel 2013® que posteriormente se cargó a la nube en Google sheet https://docs.google.com/spreadsheets/d/1MnrGAsLbZZr16E4T08TVhUgiQ5wi82oz4QBeR0o3KM/edit?usp=sharing. Este incluyó las siguientes secciones: estudio, idioma, país de origen, número de autopsias, medidas de bioseguridad aplicadas en autopsia, número de autopsias completas y parciales, sexo, edad, causa de muerte, comorbilidad, órganos reportados, hallazgos macroscópicos y hallazgos microscópicos. Los resultados se analizaron con la elaboración de cuadros. El primero expone las características de los estudios: tipo de artículo, país de origen e idioma de publicación. En el segundo se muestra la edad y sexo de los casos estudiados, características técnicas de las autopsias (normas de bioseguridad aplicadas, abordaje del cuerpo, sea parcial o completo, técnicas para el estudio de los tejidos) y número de autopsias por publicación. En un gráfico se muestra qué órganos fueron descritos en mayor o menor cantidad, además se seleccionaron imágenes macroscópicas y microfotografías representativas de los efectos de SARS-CoV-2 en el organismo.

RESULTADOS

Se analizaron 42 artículos para la revisión con una totalidad de 582 autopsias descritas. El tipo, idioma y país donde se realizó el estudio se muestra en el cuadro 1. Respecto al tipo de autopsia realizada, completa o parcial, de los 42 estudios 19 no lo describieron, 14 mencionaron que fueron autopsias completas, 5 refirieron la realización de autopsias parciales y 4 reportaron tanto autopsias completas como parciales. Se encontró que en 17 estudios las medidas de bioseguridad implementadas en las autopsias no fueron consignadas. En 13 no fueron específicas y en 12 indicaron seguir las normas implementadas por instituciones reconocidas (cuadro 2). En cuanto a la edad reportada de los casos autopsiados en los 42 estudios, en 11 se determinó la edad media y no individualmente por el tamaño de su muestra. Por lo tanto, solo se incluyeron 31 estudios para establecer la frecuencia de rangos etarios en las publicaciones. Con relación al sexo, un estudio no reveló el sexo de los casos involucrados, por lo que el análisis se realizó con los 41 restantes. En 11 de los 42 estudios no se describieron hallazgos macroscópicos de ningún órgano. En todos los estudios se realizó examen por microscopía óptica aplicando la tinción de rutina hematoxilina – eosina (HE), en 28 trabajos se reportó la utilización de marcadores inmunohistoquímicos y en 7 se utilizó microscopia electrónica (cuadro 2)

Figura 1

Diagrama de flujo que ilustra el proceso de búsqueda y selección de artículos, estudios de autopsias COVID-19, noviembre 2019 - diciembre 2020.

Cuadro 1.

Características de los estudios de autopsias COVID-19, noviembre 2019 - diciembre 2020, n=42.

Cuadro 2.

Edad y sexo de los casos, características técnicas de las autopsias reportadas y número de autopsias por publicación.

*Para determinar el rango edad, se utilizó la información de 31/42 estudios (242 autopsias), ya que en 11 solo se registró la edad media debido al tamaño muestral. Para determinar el sexo se utilizó la información de 41/42 estudios (515 autopsias), ya que en uno el sexo no se registró. *Solo mencionaron implementos de equipo de protección personal (EPP) y salas de presión negativa. *Algunas obviaron el sistema nervioso central (SNC) para disminuir la exposición de partículas. Abreviaturas: CDC=Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades de los Estados Unidos. BSL3=Laboratorio de contención de nivel 3 de seguridad biológica.

Las diez comorbilidades más frecuentes que presentaron los casos autopsiados fueron: hipertensión arterial 294, diabetes mellitus tipo II 170, enfermedad arterial coronaria 104, lesión renal crónica 98, obesidad 71, insuficiencia cardiaca 64, cardiopatía isquémica 59, enfermedad pulmonar obstructiva crónica 55, fibrilación auricular 36, demencia 34. En 11 casos de autopsias no se encontraron comorbilidades y en 17 no se consignaron. Las 5 primeras causas de muerte en 29 estudios, escritas textualmente fueron: neumonía 142, SARS-CoV-2 37, insuficiencia respiratoria 22, infarto agudo de miocardio 13 y Síndrome de distrés respiratorio agudo del adulto 11. En dos casos, las causas de muerte fueron desconocidas. Las causas de muerte no fueron descritas en 13 estudios y en seis la descripción no fue completa, en total 267 autopsias no tenían causa de muerte. Los órganos reportados con mayor frecuencia fueron: pulmón 40, corazón 30, hígado y riñones con 24 cada uno (ver figura 2). Los efectos del SARS-CoV-2 descritos principalmente fueron pulmonares caracterizados por diversas etapas de daño alveolar difuso (DAD), las fases: exudativa con formación de membranas hialinas, proliferativa con hiperplasia de neumocitos tipo II y de reparación temprana con hiperplasia de células fusiformes intersticiales y organización intraalveolar. En la figura 3 se presentan algunas imágenes extraídas de las publicaciones para ilustrar las alteraciones morfológicas que produce la infección por SARSCoV-2. La selección destaca las alteraciones en los pulmones como: vasos trombosados, la evolución del daño alveolar difuso desde su etapa aguda hasta la fibrosis y el uso de inmunohistoquímica para determinar la presencia del virus en el tejido.

Figura 2.

Estructuras descritas en los estudios de autopsias COVID-19, N= 42 noviembre 2019 - diciembre 2020. MO: médula ósea. LCR: líquido cefalorraquídeo.

DISCUSIÓN

En esta revisión de alcance se analizaron 42 estudios con un total de 582 autopsias reportadas. Todos en el idioma inglés, realizados principalmente en Estados Unidos de Norte América seguidos por Alemania, Italia, Rumanía, Irán, China y Reino Unido. Al inicio de la pandemia, las autopsias descritas fueron en su mayoría de China, lugar donde emergió el primer brote^{52 ,53}. Al diseminarse el virus, la preocupación a nivel mundial hizo que los países desarrollados enfocaran sus recursos en el estudio de la enfermedad, lo que podría explicar la distribución geográfica de los estudios analizados. Que no hayan sido encontrados estudios en Latinoamérica, podría indicar la falta de inversión en salud, en particular la destinada a generar conocimiento que dé respuesta a los problemas de la población^54,55,56. En casi la mitad de las publicaciones estudiadas no se describió si la autopsia fue completa o parcial, omitiendo un aspecto importante de la metodología de esos trabajos, que inducen al lector a asumir que los procedimientos fueron completos y los hallazgos descritos son únicos o los más relevantes, dejando un margen para la caracterización incompleta de la patología. La importancia de la autopsia en la pandemia se debe al aporte de información para comprender la enfermedad con fines preventivos y terapéuticos. Las publicaciones deben ser detalladas en sus aspectos metodológicos para evitar pasar por alto información necesaria para comprender los mecanismos que conducen al desenlace fatal^57,58,59. Para la descripción de los hallazgos tisulares, en todas las publicaciones se utilizó la microscopia óptica, en poco más de la mitad (28) de las mismas aplicaron marcadores inmunohistoquímicos y una minoría (7) microscopia electrónica. El uso de estas técnicas podría deberse a sus diseños metodológicos influido por la disponibilidad de recursos o los objetivos en diferentes etapas para el estudio de la enfermedad, iniciando con trabajos de caracterización puramente morfológica, en la mayoría de los casos complementados con el inmunomarcaje de elementos virales dentro de las células, para después continuar con publicaciones sobre utilización de pruebas moleculares. La microscopia electrónica es el recurso más costoso y el menos utilizado en las publicaciones estudiadas^15,60,61,62. En la mayoría de los estudios se describió el análisis de los pulmones, seguido del corazón, hígado y riñones. Estos resultados son similares a lo informado en otras publicaciones, las cuales también hacen referencia a que los hallazgos de algunos órganos no fueron descritos completamente y se omitió la descripción de otros, aun cuando las autopsias eran completas^63,64,65,66. Es recomendable que las publicaciones de autopsias sobre enfermedades nuevas sean detalladas de tal manera que se describan todos los órganos, aun cuando no muestren alteraciones o muestren cambios que aparentemente no estén relacionados con la enfermedad. Esto puede ayudar a establecer relaciones de causalidad entre el agente etiológico, la fisiopatología y los cambios estructurales en órganos y sistemas para tener una caracterización certera y completa de la enfermedad⁶⁷. El presente trabajo reveló que las publicaciones que informaron la edad de los pacientes (equivalente a 268 casos), 188 eran personas mayores de 60 años, similar a lo expuesto en otros artículos acerca de la vulnerabilidad para enfermar gravemente a partir de los 50 años y de forma letal después los 60 años^68,69. En lo referente al sexo de los autopsiados, de 41 estudios, 334 eran hombres y 181 mujeres, estadística que concuerda con las publicaciones realizadas por la OMS donde la mortalidad es mayor en hombres (51% frente al 47%, respectivamente)⁶⁸. En cuanto a las comorbilidades reportadas, no se describieron en 17 casos de autopsias y en 11 casos no había antecedentes patológicos; En el resto (554 autopsias) las comorbilidades más frecuentes fueron: hipertensión arterial, diabetes mellitus tipo II, lesión renal crónica, enfermedad arterial coronaria y obesidad. Salinas J et al. (México) con una muestra de 17.479 pacientes, reportó que las comorbilidades más frecuentes eran hipertensión arterial 13.5%, obesidad, 11.6%, diabetes 10.9%, tabaquismo 5.35% y asma 1.8%⁷¹. Wei-jie Guan et al. (China) estudiaron 1.590 pacientes, las comorbilidades frecuentes fueron: hipertensión 16.9%, enfermedades cardiovasculares 3.7%, enfermedades cerebrovasculares 1.9%, diabetes 8.2% e infecciones por hepatitis B 1.8%⁷⁰. En Canadá, la base de datos sobre defunciones de estadísticas vitales (CVSD) en más de 9.500 muertes se identificaron 38% de casos con demencia o diagnóstico de Alzheimer, 33% neumonía, 15% hipertensión arterial, 13% cardiopatía isquémica y 13% insuficiencia respiratoria⁷³. Tomando en cuenta que este articulo incluyó estudios de varios países, la frecuencia de las comorbilidades podría variar según la región de procedencia de los trabajos. Las cinco primeras causas de muerte directa descritas en 29 estudios que las consignaron fueron: neumonía, SARS-CoV-2, insuficiencia respiratoria, infarto agudo de miocardio, y síndrome de distrés respiratorio agudo del adulto (SDRA). Destacando que la causa básica de muerte fueron complicaciones respiratorias y cardiacas. Similar al estudio ruso de Zayratyants O et al, con 2.000 autopsias que reportaron como causas más frecuentes de muerte el síndrome de distrés respiratorio agudo, embolia pulmonar, edema cerebral con síndrome de dislocación, septicemia, infarto agudo de miocardio⁶⁵.

Las cinco primeras causas de muerte directa descritas en 29 estudios que las consignaron fueron: neumonía, SARS-CoV-2, insuficiencia respiratoria, infarto agudo de miocardio, y síndrome de distrés respiratorio agudo del adulto. Destacando que la causa básica de muerte fueron complicaciones respiratorias y cardiacas.

En el presente trabajo de revisión 13 estudios no describían las causas de muerte y en 6 no las describieron completamente, con un total de 267 autopsias sin causa de muerte establecida. En dos estudios se recalca que las causas de muerte fueron desconocidas. Consideramos que información tan importante para el estudio de una patología nueva no debería ser omitida de las publicaciones ya que la OMS ha divulgado orientaciones para determinar la COVID-19 como causa de muerte⁷⁴. De las publicaciones incluidas, diecisiete no describieron las medidas de bioseguridad aplicadas en las autopsias y en trece no especificaron cuales, lo que podría denotar la falta de aceptación de un protocolo único y reproducible que describa la forma segura para realizar autopsias en cuerpos con infección por SARS-CoV-2, como se propone en diferentes estudios^{55,56,75,76,77}. Concluimos que son necesarias más publicaciones reportando series de autopsias con determinación de las causas de muerte en la COVID-19 como parte de la caracterización de la enfermedad, también es importante establecer la asociación estadística entre el fallecimiento y complicaciones como: la sobreinfección bacteriana, eventos coronarios y secuelas del daño pulmonar. Las escasas publicaciones sobre autopsias de casos confirmados de COVID-19 en América Latina y otras regiones, puede deberse a la ausencia de condiciones apropiadas para su ejecución y de un protocolo de autopsia aceptado de forma general, así como también de una propuesta de protocolo adaptada a las condiciones regionales, nacionales y locales^78,79.

“ Las escasas publicaciones sobre autopsias de casos confirmados COVID-19 en América Latina y otras regiones, puede deberse a la ausencia de condiciones apropiadas para su ejecución ”

También es posible que, a pesar de tener las condiciones ideales, sería difícil revertir la tendencia persistente y a la baja de no ejecutar o solicitar autopsias hospitalarias⁸⁰. Es contradictorio que hoy, cuando más se necesita de esta herramienta, se ha olvidado que “Mortui vivos docent” (los muertos enseñan a los vivos). Esta revisión de alcance está limitada por la búsqueda de artículos incluyendo solamente dos idiomas, inglés y español, y la utilización de solamente cuatro buscadores bibliográficos. Adicionalmente, se limitó el tiempo de búsqueda al primer año de la pandemia. Es importante que los estados incrementen la inversión en salud, especialmente en recursos humanos y logísticos destinados a la realización de autopsias con alto riesgo de contagio, con el propósito de obtener más información para la adecuada caracterización morfológica y evolutiva de la COVID-19. En Honduras únicamente dos hospitales en Tegucigalpa, capital del país realizan, autopsias: Hospital Escuela y Hospital María. El estado, a través de la Secretaria de Salud, es la dependencia encargada de hacer efectiva la observancia y aplicación de la Ley de Autopsia Médica Obligatoria⁸¹, marco legal que debería ser utilizado para realización de autopsias en casos de infección por SARS-CoV-2, siempre y cuando se proporcionen los recursos necesarios para prevenir el contagio entre el personal médico y técnico.

Figura 3

Muestra imagen macroscópica y microfotografías que ilustran el daño pulmonar encontrado en los fallecidos por COVID-19, estudios de autopsias COVID-19, noviembre 2019 - diciembre 2020. Los textos de las fotos se adaptaron y se agregaron comentarios explicativos adicionales. El texto entre comillas se extrajo de las referencias origen de las imágenes. A. “Pulmones con embolismo (cabezas de flechas)”.¹⁴B. “Trombo (TH) en etapa temprana y pared arterial con necrosis (WN) e infiltrado inflamatorio perivascular (HE)”. ⁴⁸ Microfotografía con 23% más de brillo. C. “Trombo organizado (OTH) en la luz arterial, descamación endotelial (ED), necrosis fibrinoide de la pared vascular (FN) e infiltrado de linfocitos en el tejido perivascular (PVI) (HE, magnificación 400x)”. ⁴⁸ Microfotografía con 25% más de brillo. D. “Fase exudativa aguda del daño alveolar difuso (100x)²⁸”. Microfotografía recortada y reorientada del original. Las membranas hialinas están presentes en casi todos los alveolos visualizándose como material rosado y grueso en coloración Hematoxilia & Eosina (HE). E. “Fibrosis densa (coloración tricrómica, 200x)”.²⁸Tejido pulmonar teñido con coloración especial para resaltar el depósito de colágena en los septos alveolares (azul). F. Inmunomarcaje positivo (café) para el antígeno del SARS-CoV-2 en las células epiteliales alveolares. Recuadro: Células sincitiales multinucleadas (cambio celular reactivo). Microfotografía con 20% más de nitidez. ⁴⁴ La inmunohistoquímica es una herramienta diagnóstica que utiliza anticuerpos para identificar antígenos en la superficie o dentro de las células. Si un determinado antígeno está presente en el tejido se genera una reacción en color indicando su presencia y localización.

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Notas de autor

alis.moy@gmail.com

Información adicional

CITAR COMO: Lanza-Duarte AN, Alger J, Durán-López CA. Descripción de Estudios de Autopsias COVID-19: Una Revisión de Alcance.Noviembre 2019 - Diciembre 2020 Rev. cienc. forenses Honduras. 2021; 7(2): 3-22. doi:10.5377/rcfh.v7i2.13171

DECLARACIÓN DE RELACIONES Y ACTIVIDADES FINANCIERAS Y CONFLICTOS DE INTERÉS: Ninguna

Enlace alternativo

https://www.lamjol.info/index.php/RCFH/article/view/13171 (html)

http://www.bvs.hn/RCFH/pdf/2021/pdf/RCFH7-2-2021-3.pdf (pdf)