ÁREA AGRÍCOLA

ENFERMEDADES EMERGENTES Y REEMERGENTES DE PLANTAS EN LATINOAMÉRICA: UNA REVISIÓN

EMERGING AND REEMERGING PLANT DISEASES IN LATIN AMERICA: A REVIEW

Pedraza, Luz Adriana; Sánchez, Fernanda; Arias, Valeria; Moreno, María Fernanda; Sánchez, Ligia Consuelo

Luz Adriana Pedraza

lapedrazah@unal.edu.co

Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional de Colombia Grupo BioGRID, Sociedad de Doctores e Investigadores de Colombia SoPhiC, Colombia Colombia

Fernanda Sánchez

fersafra@gmail.com

Universidad Colegio Mayor de Cundinamarca, Colombia Colombia

Valeria Arias

variasa@unicolmayor.edu.co

Universidad Colegio Mayor de Cundinamarca, Colombia Colombia

María Fernanda Moreno

mfernandamoreno@unicolmayor.edu.co

Universidad Colegio Mayor de Cundinamarca, Colombia Colombia

Ligia Consuelo Sánchez

lconsuelosanchez@unicolmayor.edu.co

Universidad Colegio Mayor de Cundinamarca, Colombia Colombia

Revista de Investigación Agraria y Ambiental

Universidad Nacional Abierta y a Distancia, Colombia

ISSN: 2145-6097

ISSN-e: 2145-6453

Periodicidad: Semestral

vol. 13, núm. 2, 2022

riaa@unad.edu.co

Recepción: 19 Abril 2021

Aprobación: 06 Septiembre 2021

Publicación: 17 Junio 2022

URL: http://portal.amelica.org/ameli/journal/130/13032971303297001/

DOI: https://doi.org/10.22490/21456453.4639

Financiamiento

Fuente: Ministerio de Ciencia, tecnología e innovación de Colombia [Minciencias] (antes Colciencias) por el Crédito-beca otorgado a Luz Adriana Pedraza para sus estudios de doctorado.

Nº de contrato: Convocatoria 757 de 2016.

Beneficiario: ENFERMEDADES EMERGENTES Y REEMERGENTES DE PLANTAS EN LATINOAMÉRICA: UNA REVISIÓN

https://hemeroteca.unad.edu.co/index.php/riaa/about

License Creative Commons
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CÓMO CITAR:Pedraza, L., Sánchez, F., Arias, V., Moreno, M. y Sánchez, L. (2022). Enfermedades emergentes y reemergentes de plantas en Latinoamérica: Una revisión. Revista de Investigación Agraria y Ambiental, 13(2), 15 – 51. DOI: https://doi.org/10.22490/21456453.4639

Modelo de publicación sin fines de lucro para conservar la naturaleza académica y abierta de la comunicación científica

ePub generado a partir de XML JATS4R

Resumen: Contextualización: Una enfermedad en plantas es el resultado de la interacción entre un hospedero susceptible, un patógeno virulento y condiciones medioambientales favorables. Diversos factores direccionadores, antropogénicos y ambientales, han favorecido la emergencia y reemergencia de enfermedades que han conllevado a pérdidas en los cultivos. A nivel mundial, en los últimos años se ha presentado una serie de primeros reportes de patógenos que han aparecido en determinadas zonas geográficas o atacando diferentes hospederos, incluso la aparición de variantes, cepas y nuevas especies de algunos patógenos.

Vacío de la investigación: Sin embargo, adicional a estas revisiones que describen factores direccionadores o que explican la emergencia de patógenos particulares, no existe una que destaque la emergencia de enfermedades en plantas en América Latina. Tampoco una actualización de los grupos de patógenos de los génerosCandidatus Liberibacter y Phytoplasma que permitan un conocimiento amplio de los mismos.

Propósito del estudio: Revisar de manera exhaustiva la presencia de enfermedades emergentes y reemergentes de plantas en Latinoamérica en los últimos cinco años, destacar algunos patógenos de bastante importancia en la región y actualizar la información de los grupos de Ca. Liberibacter y Ca. Phytoplasma.

Metodología: Se realizó una búsqueda en diferentes bases de datos bibliográficas, acotando la información respecto a la región geográfica y a los últimos diez años, destacando los resultados de los últimos cinco años, sin excluir artículos base para los diferentes grupos de patógenos. Adicionalmente, se hizo búsqueda específica para los géneros Ca. Liberibacter y Ca. Phytoplasma.

Resultados y conclusiones: América Latina presenta enfermedades emergentes y reemergentes de plantas evidenciado en un gran número de primeros reportes para diferentes países; además de estudios que indican la expansión geográfica, el rango de hospederos de patógenos, aparición de nuevas razas, cepas y variantes, e incluso especies de virus, viroides, bacterias, hongos y oomycetos. Para los géneros Ca. Liberibacter y Ca. Phytoplasma se encontraron nuevos hospederos de los grupos con relación a las reportadas inicialmente. Se concluye que Latinoamérica presenta un gran número de reportes para patógenos emergentes, pero también siguen causando inconvenientes algunas enfermedades reemergentes y es clave la información resumida en esta revisión para dar a conocer la presencia de dichas problemáticas en la región.

Palabras clave: agentes infecciosos, fitopatógeno, aparición, plantas, enfermedad, Latinoamérica.

Abstract: Context: A plant disease is the result of the interaction between a susceptible host, a virulent pathogen and favorable environmental conditions. Several anthropogenic and environmental factors have favored the emerging and re-emerging of diseases that have led to crop losses. Globally, in recent years there have been a series of first reports of pathogens that have appeared in certain geographical areas or attacking different hosts, including the development of variants, strains and new species of some pathogens.

Knowledge Gap:However, in addition tothese reviews that describe the factors that direct or explain the emerging of particular pathogens, there is no review that highlights the emerging of plant diseases in Latin America. Neither is there an update of the pathogen groups of the genera Candidatus Liberibacter and Phytoplasma that would allow a comprehensive knowledge of them.

Study purpose: To comprehensively review the occurrence of emerging and re-emerging plant diseases in Latin America in the last five years, to highlight some pathogens of considerable importance in the region and to update the information on the groups of Ca. Liberibacter and Ca. Phytoplasma.

Methodology: A search was made in different bibliographic databases, limiting the information to the geographic region and the last ten years, highlighting the results of the last five years, without excluding basic articles for the different groups of pathogens. Additionally, a specific search was made for the genera Ca. Liberibacter and Ca. Phytoplasma.

Results and conclusion: Latin America experiences emerging and re-emerging plant diseases evidenced in a large number of first reports for different countries; in addition to studies indicating geographic expansion, host range of pathogens, appearance of new races, strains and variants, and even species of viruses, viroids, bacteria, fungi and oomycetes. For the genera Ca. Liberibacter and Ca. Phytoplasma new hosts of the groups were found in relation to those initially reported. It is concluded that Latin America presents a large number of reports for emerging pathogens, but also some reemerging diseases continue to cause problems, and the information summarized in this review is key to make known the existence of these problems in the region.

Keywords: infectious agents, phytopathogen, appearance, plants, disease, Latin America.

RESUMEN GRÁFICO

Autores. La emergencia y reemergencia de enfermedades en plantas está dada por diversos factores direccionadores siendo inherentes al triangulo de enfermedad. En América Latina se han reportado un gran número de enfermedades emergentes y reemergentes de plantas.

1. INTRODUCCIÓN

La susceptibilidad de la planta hospedera, la virulencia del patógeno y el impacto del medio ambiente en la patogénesis definen el triángulo de la enfermedad (Scholthof, 2007). Una enfermedad es la afectación de una o más funciones en la planta, siendo enfermedad emergente un caso original o grupo de casos que son reconocidos por primera vez o han aparecido por primera vez en un área y pueden incrementar rápidamente en incidencia y severidad, produciendo pérdidas dramáticas en los cultivos (Milgroom, 2017; Ristaino et al., 2021). Las enfermedades emergentes, son causadas por patógenos que: a) han incrementado su incidencia, su localización geográfica o su rango de hospederos; b) han tenido cambios en su patogénesis; c) han evolucionado de manera reciente; d) se han descubierto o se han reconocido de manera reciente (Anderson et al., 2004; Daszak et al., 2000; Institute of Medicine, 1992). Por otro lado, una enfermedad reemergente es aquella que, aun siendo conocida y teniendo control, da lugar a epidemias en determinados momentos (Batista et al., 2019; Ristaino et al., 2021).

Existen factores direccionadores de emergencia y reemergencia de enfermedades en plantas como lo son la introducción antropogénica de patógenos a diferentes áreas, el cambio climático, el desequilibrio en la agricultura por intensificación, diversificación y globalización, y la evolución de la interacción planta – patógeno (Anderson et al., 2004; McDonald y Stukenbrock, 2016; Velásquez et al., 2018).

El conocimiento de la presencia de determinados microorganismos patógenos resulta importante para el diagnóstico de las enfermedades en campo, así como la nueva aparición de éstos en determinada región geográfica o en un nuevo hospedero dan lugar a primeros reportes (Garibaldi et al., 2011). A la fecha, se cuenta con primeros reportes de diferentes patógenos de plantas en Latinoamérica, sin embargo, no es claro el panorama global de las problemáticas causadas por éstos que permitan establecer cuales grupos están presentes en la región.

En la misma vía, apariciones de nuevas especies de los géneros bacterianos Candidatus Liberibacter y Candidatus Phytoplasma se han presentado en los últimos años (Melgoza et al., 2018; Caicedo et al., 2020), reportando especificidad a hospederos y vectores (Hogenhout et al., 2008). Sin embargo, los grupos definidos para estos géneros están desactualizados, como es el caso de Ca. Phytoplasma donde Lee et al., (2000) reportan para esa época 15 grupos, pero en la actualidad se sabe que hay muchos más grupos (Foissac et al., 2019) por lo cual, la probabilidad que existan nuevas especies en Latinoamérica es muy alta.

Por otra parte, algunas epidemias de grupos de fitopatógenos en Latinoamérica han dado lugar a considerar la presencia de enfermedades reemergentes, es el caso del tizón tardío de la papa, el cual sigue ocasionando problemáticas a nivel mundial (Fry et al., 2015). Bajo estos criterios, existen otros patógenos dentro de bacterias, hongos y oomycetes que son agentes causales de enfermedades, los cuales, a pesar de tener un manejo, no han dejado de ser una preocupación para los cultivos (Nabhan et al., 2013) y los cuales consideramos incluir en esta revisión para América latina.

El objetivo de este artículo fue revisar la presencia de enfermedades emergentes y reemergentes, y los diferentes grupos de patógenos de plantas en Latinoamérica. Además, actualizar la información taxonómica de los grupos de Ca. Liberibacter y Ca. Phytoplasma, y su rango de hospederos y sus vectores, destacando su presencia en la región.

2. MATERIALES Y MÉTODOS

La metodología consistió en la revisión de literatura bajo los criterios de grupos de patógenos, enfermedades emergentes y epidemias en los últimos diez años en Latinoamérica, destacando los reportes de los últimos cinco años. Adicionalmente, se incluyeron otros artículos que son literatura base en cada una de las temáticas y en la ampliación de la información de los géneros Ca. Phytoplasma y Ca. Liberibacter. Para la búsqueda de los artículos se usaron diferentes recursos electrónicos y bases de datos, incluyendo las palabras clave propuestas en la figura 1, pero además nombres de géneros y especies de patógenos.

Figura 1
Diagrama de flujo metodología de búsqueda de literatura para la generación de este artículo de revisión.

Autores

Bajo los criterios se lograron recopilar un total de 2 249 artículos, de los cuales el cribado y los criterios de selección nos dejaron en un total de 521, que se utilizaron para el planteamiento de la revisión y de estos se citaron 260 artículos. Las razones de exclusión de los demás artículos, desde los 2249 elementos, es que no datan de primeros reportes en la región de interés, poseen solo estudios filogenéticos, no se refieren a primeros reportes, sino a métodos de diagnóstico, métodos de inoculación, estudio de biología básica del patógeno, interacción planta-microorganismo, entre otros.

3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Enfermedades emergentes y reemergentes de plantas causadas por hongos y oomycetos

Los hongos fitopatógenos son los principales responsables de enfermedades emergentes y reemergentes en plantas (Anderson et al., 2004). En este mismo sentido, se ha demostrado, a través de diferentes ejemplos históricos, que la introducción de patógenos a nuevas áreas es el factor direccionador más importante de emergencia de enfermedades en las plantas (Talhinhas et al., 2017; Anderson et al., 2004). Dentro de las enfermedades ocasionadas por estos patógenos en la región tenemos:

El mal de Panamá

Una enfermedad de plantas de la familia Musaceae causada por el ascomyceto Fusarium oxysporum f.sp. cubense (Foc) (Ploetz, 2015) del cual se han caracterizado cuatro razas: FocR1, que afecta las variedades de banano Gros Michel y Lady Finger; FocR2, ataca las mismas variedades que R1 y plátanos de cocción; FocR3, ataca el género Heliconia; y FocR4, que afecta todas las variedades comerciales (Ploetz, 2006), esta última se divide en la raza 4 trópical FocR4T y la raza 4 subtrópical. Esta enfermedad fue descrita por primera vez en Panamá en 1949, donde una epidemia de FocR1 causó que la variedad Gros Michel fuera reemplazada por la variedad resistente Cavendish (Thangavelu et al., 2021). No obstante, esta enfermedad se hizo recurrente en 1970 en el sur de Asia y Australia, donde se detectó la nueva raza 4 tropical (Foc R4T) causando daños devastadores. En adelante, se extendió del sureste de Asia a India, Pakistán y África (Ordonez et al., 2015; Zheng et al., 2018) llegando a América en 2019, donde se reportó la raza FocR4T en Colombia (García-Bastidas et al., 2020) no encontrando nuevos reportes en otros países en la región. Esta raza se reclasificó a la especie F. odoratisinum (Maryani et al., 2019).

El ciclo de la enfermedad, causada por FocR4T, comienza con el inóculo que pueden ser microconidias consideradas los principales propagulos infectivos, y clamidosporas, que permanecen hasta 30 años en el suelo (Ploetz, 2006). Estas luego germinan sobre las raíces y penetran hasta el tejido vascular limitándose al xilema, en el que ocasionan decoloración y posterior marchitez de la parte aérea (Warman y Aitken, 2018). Se debe resaltar que las fuentes de diseminación del patógeno son el material de propagación vegetal, las herramientas de trabajo, el agua de riego y las malezas (Pegg et al., 2019), por lo cual el conocimiento de estas fuentes ha permitido el establecimiento de planes de contingencia en diferentes países que incluyen el diagnostico, erradicación, confinamiento, contención, entre otros de Foc, y están diseñados para evitar un brote eventual de FocR4T en la región (Pérez-Vicente, 2015).

La Antracnosis

El género fúngico Colletotrichum causa antracnosis y otras enfermedades en diferentes cultivos en Latinoamérica, tal es el caso de las especies: C. truncantum, reportado por primera vez afectando tomate en México (Sánchez et al., 2019), Colletotrichum gossypii var. cephalosporioides, ocasionando ramulosis en algodón en Colombia (Moreno y Burbano, 2016), C. grossum, agente causal de antracnosis en mango en Cuba (Manzano-León et al., 2018), y C. gloeosporioides en Oxalis corniculata en Brasil (Bellé et al., 2019).

Colletrotichium cuenta con cerca de 200 especies, todas fitopatógenas (Marin-Felix et al., 2019). La enfermedad más recurrente es la antracnosis (de Silva, 2019), que se caracteriza por el desarrollo de lesiones oscuras y hundidas, presentes en hojas, tallos y frutos, con una masa de esporas de color rosado a salmón en el centro (Kumar, 2015). Esta enfermedad reemergente es común a muchos cultivos en diferentes países del mundo (Kumar, 2015; Da Silva et al., 2020).

Las especies de Colletotichium se agrupan en 14 complejos (caudatum, graminicola, spaethianum, destructivum, acutatum, dematium, gigasporum, gloeosporioides, boninense, truncatum, y orbiculare, dracaenophilum, magnum, yorchidearum) (Marin-Felix et al., 2019; Damm et al., 2019), los cuales se han definido con la combinación de marcadores moleculares y características de patogenicidad, metabólicas y ecológicas (Liu et al., 2016) dado que difieren en su estilo de vida, encontrando así fitopatógenos, endófitos, saprófitos e incluso patógenos de humanos (Da Silva et al., 2020).

La pudrición del cogollo de la palma aceitera

Esta enfermedad reemergente fue descrita por primera vez en Latinoamérica, en Surinam en 1920 (Malaguti, 1953). Posteriormente se extendió a Panamá (Richardson, 1995), Colombia (De Rojas y Ruíz, 1972), Ecuador, Perú y Brasil (De Franqueville, 2003). Phytophthora palmivora fue reconocido como el agente causal en Colombia (Torres et al., 2010) y en 2014 se le atribuyó una nueva epidemia en este mismo país (Mosquera et al., 2014).

P. palmivora es un Oomycete [del orden Peronosporales] que forma esporangios ovalados sobre el tejido de la palma, así como clamidosporas, las cuales funcionan como estructuras de resistencia en el suelo e infectan raíces que actúan como fuente de inóculo. Así, la infección inicia en las hojas con zoosporas que se enquistan, germinan y penetran a través de los estomas de la planta (Sarria et al., 2016; Vélez et al., 2014). La sintomatología inicia en los bordes de las hojas más jóvenes con lesiones húmedas cafés y de forma irregular que, posteriormente, aumentan en número y tamaño y que con la emergencia de los tejidos foliares se extienden hasta la zona meristemática de la hoja donde pueden llegar al corazón y terminar con la destrucción de la yema (Torres et al., 2016; Torres et al., 2010). Condiciones de lluvias y humedad altas son esenciales para el desarrollo de la enfermedad (Torres et al., 2016).

Tizón tardío de la papa

Es la enfermedad más devastadora en el cultivo de papa y es ocasionada por Phytophthora infestans, que también afecta otras Solanáceas (Céspedes et al., 2013). Este patógeno se introdujo en Europa en 1840 causando la hambruna irlandesa de la papa (Goss et al., 2014) y en América se sugiere que su origen puede estar en sudamérica (Gomez-Alpizar et al., 2007; Berkeley, 1948) o en México (Goss et al., 2014).

P. infestans es un oomycete hemibiotrófo, heterotálico de micelio diploide y con reproducción sexual y asexual (Fry et al., 2008). El ciclo de enfermedad inicia con la llegada de esporangios que liberan zoosporas que se enquistan, germinan y penetran a través de células epidermales o de estomas foliares (Grenville-Briggs y West, 2005). La sintomatología inicia con lesiones necróticas acuosas sobre el borde de la hoja y el tallo, que avanzan hasta producir un tizón sobre la planta, días después el micelio emerge a través de los estomas y se forman nuevos esporangios (Widmark, 2007). Los esporangios se dispersan por agua y viento, pero, cuando ocurre reproducción sexual hay formación de oosporas que sobreviven en el suelo (Drenth et al., 1995). El tizón tardío de la papa se considera una enfermedad emergente y reemergente, debido a las apariciones del patógeno en nuevas localizaciones y el cambio frecuente en las poblaciones mundiales que imposibilitan su manejo (Fry et al., 2015; Milgroom, 2017).

Diferentes especies de hongos y oomycetos fitopatógenos obedecen a otros factores direccionadores, como es el caso de la evolución de la interacción planta-patógeno, ocasionando que los microorganismos tengan diferentes mecanismos de evolución y especiación. Estos mecanismos han permitido el salto y la expansión de hospederos, dentro de los que se incluyen mutaciones, transferencia horizontal de genes, hibridación, eventos de recombinación sexual e intercambio nuclear (Corredor-Moreno, 2020). Algunos últimos reportes de enfermedades emergentes y reemergentes causadas por hongos y oomycetos durante los años 2018 a 2019 en Latinoamérica son presentados en la tabla 1.

Tabla 1

Algunos primeros reportes de enfermedades causadas por hongos y oomycetes en cultivos de América Latina en los años 2018-2019.

Este estudio

Enfermedades emergentes y reemergentes causadas por bacterias fitopatógenas

Las bacterias adquieren rasgos novedosos mientras interactúan con su hospedero, presentando una alta tasa de mutación. Así mismo, éstas tienen la capacidad de obtener material genético nuevo a través de reordenamiento o transferencia de plásmidos entre diferentes especies bacterianas o mediante fagos, logrando así adaptación a nuevos entornos, irrumpir las defensas del hospedero y adquirir nuevos factores de virulencia (Gootz, 2010; Greger, 2007). Adicional a estos procesos, la evolución de la interacción planta-bacteria patógena se da a partir de interacciones coercitivas mediante manipulación sensorial (Rowe et al., 2018). Algunas enfermedades causadas por patógenos bacterianos son:

Enfermedades causadas por el género Pectobacterium

Pectobacterium (antes Erwinia carotovora) es un género de bacterias Gram negativas, anaerobias facultativas (Adeolu et al., 2016). Contiene 17 especies fitopatógenas reconocidas: actinidiae, aquaticum, aroidearum, atrosepticum, betavasculorum, brasiliense, cavasculorum, carotovorum, fontis, odoriferum, parmentieri, parvum, polaris, polonicum, punjabense, versatile y wasabiae, y dos especies propuestas aún no validadas: peruviense y zantedeschiae (Alcorn et al., 1991; Gallois, et al.,1992; Dees et al., 2017; Gardan et al., 2003; Nabhan et al., 2013; Khayi et al., 2016; Sarfraz et al., 2018; Portier et al., 2019; Pédron et al., 2019; Oulghazi et al., 2019; Waleron et al., 2019; Portier, et al., 2020; Pasanen et al., 2020).

Las cepas de este género se adaptan a un amplio rango de hospederos, ocasionando diversas enfermedades (Meng et al 2017; van der Wolf et al., 2017). Así, se ha reportado P. carotovorum afectando tomate y espatifilo en Argentina (Alippi y López, 2009). P. aroiderum en lechuga, col china y pimiento en Brasil (Barroso et al., 2019; Moraes et al., 2020). En tanto, las especies P. atrosepticum, P. brasiliense, P. carotovorum, P. odoriferum, P. parmentieri, P. peruviense, P. polaris y P. punjabense son asociadas a papa (Nabhan et al., 2013), siendo la más relevante P. brasiliense (Duarte et al., 2004) que además causa enfermedad en calabacín (Brasil), tomate (Colombia) (Jaramillo et al., 2017) y pimiento (Venezuela) (Gillis et al., 2017).

Una enfermedad relevante generada por especies del género Pectobacterium es la pata negra de la papa, aunque también hay otros agentes causales asociados como la bacteria Dickeya solani (Cardoza et al., 2017). Esta enfermedad se caracteriza por una decoloración negra de los tallos y un rápido marchitamiento, amarillamiento y necrosis de las hojas por la presencia de bacterias en el tubérculo madre (Kim et al. 2009, Charkowski, 2015; Pérombelon, 2002; Yap et al., 2004). Por su parte, los tubérculos infectados desarrollan lesiones acuosas, sufren pudrición blanda y son de color cremoso o negro, además de presentar mal olor en infecciones secundarias (Kim et al., 2009; Yap et al., 2004).

Rayado bacteriano del maíz

Xanthomonas vasicola pv. vasculorum es el agente causal del rayado bacteriano del maíz (Studholme et al., 2020), enfermedad reportada por primera vez en Sudáfrica en 1949 (Dyer, 1949) y en Brasil y Argentina en el año 2018 (Leite et al., 2018; Plazas et al., 2018). Esto último le atribuye su carácter de emergente.

El ciclo de enfermedad de esta bacteria inicia con el inóculo del patógeno en residuos del cultivo, que se dispersa en gotas de lluvia o por el riego, infectando nuevas plantas donde penetra a través de aberturas naturales o heridas y posteriormente colonizando el tejido (Castro et al., 2020). La sintomatología inicia con pequeñas lesiones en las hojas inferiores y luego en el dosel medio superior, las cuales coalescen para formar líneas delgadas, largas, con márgenes ondulados, de color amarillo o naranja y con un halo amarillo a contraluz (Dyer, 1949). Esta bacteria sobrevive en suelo y hospederos alternos, de los que se han identificado 15 nuevos, sugiriendo que el manejo de malezas y la rotación de cultivo son claves para controlar el patógeno (Hartman et al., 2020).

Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa

Xylella fastidiosa es una especie de bacteria Gram negativa, la cual fue reportada inicialmente en Estados Unidos, causa la enfermedad de Pierce (PD) en la vid y es transmitida por vectores de la subfamilia Cicadellinae, superfamilia Cercopoidea y potencialmente de la superamilia Cicadoidea (Mazzaglia et al., 2020) que se alimentan del xilema (Almeida & Nunney, 2005; Chen et al., 2007). X. fastidiosa presenta seis subespecies, cada una con un rango y distribución geográfica específicos: X. fastidiosa subsp. fastidiosa, causante de la enfermedad de Pierce (EP) y quemadura foliar del almendro (ALF), originaria de Centro y Suramérica; X. fastidiosa subsp. sandyi, causante de la quemadura de la hoja de adelfa y reportada inicialmente en EE. UU; X. fastidiosa subsp.multiplex, asociada con enfermedades de más de 30 especies de plantas y nativa de zonas templadas y subtropicales de norte y Sudamérica; X. fastidiosa subsp. pauca, originaria de Sudamérica, presente en Centroamérica, causante de la clorosis variegada de los cítricos (CVC) y la crespera de la hoja de café (CLS) (Lopes et al., 2020; Nunney, 2014; Saponari et al., 2017); X. fastidiosa subsp. morus, asociada a quemadura foliar de morera en EE. UU; y X. fastidiosa subsp. tashke, causando la quemadura de la hoja de chitalpa en EE. UU (Mazzaglia et al., 2020). La distribución geográfica del género Xylella sugiere que las diferentes especies evolucionaron separadamente, aumentando su variabilidad genética por introducción de cepas de X. fastidiosa a nuevas áreas geográficas y recombinación con cepas endémicas (Mazzaglia et al., 2020; Nunney et al., 2014).

En los insectos vectores, las bacterias colonizan el intestino anterior, pero no sistémicamente, por lo cual, el ciclo de enfermedad de X. fastidiosa inicia con la inoculación realizada por el insecto vector en la planta hospedera y la posterior colonización y multiplicación en el xilema, donde los haces vasculares son atacados por enzimas degradadoras de pared celular vegetal (Roper et al., 2007). Finalmente se presentan los síntomas de enfermedad de acuerdo con el patosistema (Rapicavoli et al., 2018). Actualmente se han descrito 343 especies de plantas, 163 géneros y 64 familias hospederas de X. fastidiosa (Chatterjee et al., 2008). En la tabla 2 se presentan otras enfermedades emergentes y reemergentes causadas por bacterias y reportadas en Latinoamérica a partir del 2019.

Tabla 2

Enfermedades emergentes y reemergentes causadas por bacterias fitopatógenas y reportados en Latinoamérica.

Este estudio

Enfermedades causadas por Candidatus Liberibacter

Candidatus Liberibacter es un género de bacterias Gram negativas que se alojan en los tubos cribosos del floema de las plantas. Son biótrofas obligadas, difícilmente cultivables y transmitidas por insectos vectores de hábito chupador, que se alimentan de la savia del floema (Haapalainen, 2014). El rango de hospederos de Ca. Liberibacter está restringido a los de su insecto vector, que son Pysilidos (Hemíptera) (Sarkar y Ghamin, 2020). En la tabla 3 se exponen las especies hasta ahora reportadas, su rango de hospederos y sus respectivos vectores.

Tabla 3

Especies de Candidatus Liberibacter reportadas hasta la actualidad.

Este estudio

Las especies de Ca. Liberibacter son específicas, tanto para su hospedero como para su vector (tabla 3). Por ejemplo, Ca L. solanacearum afecta plantas de la familia Solanaceae, causando la punta morada de la papa, el Zebra chip, el variegado del chile y el permanente del tomate; estas especies han sido emergentes en Sudamérica, así como sus haplotipos A y B (Melgoza et al., 2018). De igual manera, Caicedo et al (2020) reportó por primera vez a Ca L. solanacearum (haplotipo A) causando decoloración de la hoja en uchuva y tomate de árbol en Ecuador, cuyo vector es Bactericera cockerelli. Todos los reportes de Ca Liberibacter en Latinoamérica se consideran emergentes, dado que los agentes causales aumentan su localización geográfica o rango de hospederos (Anderson et al., 2004), sumado a que la expansión de la enfermedad depende de la capacidad de dispersión del vector, como el caso de HLB (Huangbloging o enfermedad del dragón amarillo) en cítricos causada por Ca. L. asiaticus y cuyo vector es Diaphorina citri (Hall, 2013).

Enfermedades causadas por Candidatus Phytoplasma

Candidatus Phytoplasma es un género de bacterias fitopatógenas de la clase Mollicutes que carecen de pared celular, por lo cual adquieren formas pleomórficas (Namba, 2019). Los fitoplasmas pueden colonizar el floema de las plantas y son transmitidos por hemípteros de las familias Cicadellidae, Cixidae, Cercopidae, Psyllidae y Fulgoridae, en los cuales invaden sus glándulas salivales y el sistema digestivo (Ferriol-Marchena et al., 2013).

Hasta el año 2000 se conocían 15 grupos y más de 40 subgrupos de fitoplasmas, debido al uso del análisis de secuencia del gen del ARNr 16S y la región espaciadora (Lee et al., 2000; Lee et al., 2006), pero actualmente hay 27 grupos que presentan una amplia distribución a nivel mundial (tabla 4), la cual depende del rango de hospederos y vectores, siendo Latinoamérica una de las regiones más afectadas (Pérez-López et., al, 2016). Dentro de estos encontramos a Ca. P. asteris (tabla 4), reportado en Cuba afectando caña de azúcar (Acosta et al., 2011), hoja de albahaca (Arocha, Piñol, Picornell, Almeida, Jones & Boa, 2006), papaya (Acosta et al., 2011), fresa (Ferriol-Marchena et al., 2013) y pasto napier (Acosta et al., 2018); mientras que en Colombia se ha encontrado asociado a marchitez letal de la palma aceitera (Álvarez et al., 2014), enfermedades en árboles urbanos (Franco-Lara et al., 2020) y elefantiasis del banano (Aliaga et al., 2018).

Por su parte, Ca. P. aurantifolia se ha reportado causando escoba de bruja en Tilo, en México; (Taheri et al., 2011), en guayacán, en Brasil; (Mafia et al., 2008), en papaya (Arocha, Piñol, Picornell, Almeida & Jones, 2006) y en níspero, en Cuba (Arocha et al., 2009). Síntomas de escoba de bruja también son causados por Ca. P. brasiliense en hibisco, en Brasil (Montano et al.2001) y por Ca. P. hispanicum en Calafate, en Chile (Madariaga y Ramírez, 2019). Ca. P. pruni (tabla 4) está presente en Latinoamérica afectando diferentes cultivos: En Bolivia, al pimiento marrón, fresa, molle y arracacha (Arocha et al., 2010); en Chile, a la cereza (González et al., 2011); en Argentina, a la remolacha (Fernández et al., 2020) y a la ciruela (Bongiorno et al., 2020); en México, al amaranto (Rojas-Martínez et al., 2009) y en Brasil, a Melothria pendula (Guglielmi y Arocha, 2019).

Varias enfermedades causadas por fitoplasmas han dado lugar a numerosos primeros reportes, por tanto, se consideran emergentes. La sintomatología causada por fitoplasmas varía según el patosistema (Hogenhout et al., 2008), aunque existen algunos síntomas generales como filodia, retraso en el crecimiento, formación de escobas de bruja, amarillamiento, entre otros (Oshima et al., 2013).

Enfermedades de plantas causadas por virus

Los virus son agentes no vivos, constituidos por una o más moléculas de ácidos nucleicos empaquetadas dentro de una cubierta proteica, que por su imposibilidad de replicarse fuera del hospedero son patógenos obligados (Gergerich y Dolja, 2008). El primer virus vegetal descrito fue el mosaico del tabaco (TMV) en el siglo XIX (van Regenmortel, 2004) y desde entonces se han reportado más de 1000 especies diferentes en cultivos de importancia económica (Roossinck, 2011), se destaca su abundancia en plantas silvestres (Roossinck, 2012; Hopkins et al., 2014).

Un factor importante para los virus vegetales es la dispersión y la transmisión en el que los vectores tienen un papel fundamental (Morin et al.1999). Los vectores son principalmente insectos, destacando la mosca blanca, trips y áfidos, los cuales son transmisores de varias especies de virus en un amplio rango de hospederos (Roossinck, 2015), pero también existen nematodos, quitridios y plasmodioforidos. De acuerdo con la variabilidad genética y la constante emergencia de enfermedades causadas por virus, se conocen cuatro escenarios que favorecen este fenómeno, los cuales tienen que ver con cambios en: (a) la planta hospedera y/o ecología del virus; (b) la composición genética de la población del hospedero; (c) la composición genética de la población del virus; y (d) la ecología y la composición genética del vector (Jones et al., 2009). De manera más reciente, McLeish et al., (2019) afirman que los cambios en el rango de hosperos de virus vegetales son fundamentales para la emergencia de estos. A su vez, estos procesos evolutivos están dados por factores intrínsecos, como los rasgos genéticos, y extrínsecos, como la distribución, abundancia e interacción de especies.

Dentro de los virus vegetales se destaca la familia Geminiviridae con 10 géneros, resaltando los begomovirus con más de 320 especies; están conformados por un ADN circular bipartita de cadena sencilla (Pei et al., 2020) con dos variables: ADN – A y ADN – B. Afectan varios cultivos de importancia económica (Tamime, 2019), mencionándose el virus del rizado amarillo de la hoja del tomate (TYLCSV), el virus Chino del tomate (CdTV), virus del enrollamiento de la hoja de la papaya de China (PaLCuCNV), virus de Tailandia (TYLCTHV), virus del rizado de la hoja de algodón Multan (CLCuMuV), virus del mosaico amarillo de la Euphorbia (EuMV), entre otros (Chowda-Reddy et al., 2012; Guo et al., 2015; Weng et al., 2015).

De otra parte, los virus de la familia Closteoviridae son virus filamentosos, compuestos de ARN monocatenario de cadena positiva. Entre estos destaca el virus de la tristeza de los cítricos (CTV), que causa una enfermedad de importancia económica a nivel mundial (Candresse y Fuchs, 2020) y la cual es transmitida por áfidos (Toxoptera citricida y Aphis gossypii), presentes en Centro y Sur América (Yokomi, 2019). La sintomatología de la enfermedad provocada por CVC se presenta en una tríada: decaimiento del árbol generalizada (tristeza), agujeros en el tronco y finalmente clorosis en las hojas. Aún sin síntomas puede ser devastadora en pocos días, dependiendo de variables como la cepa viral, el hospedero, el injerto y las condiciones ambientales (Rivas-Valencia et al., 2017; 2020). Se considera una enfermedad emergente en Latinoamérica debido a su rápida expansión geográfica y la presencia de nuevos casos (Contreras–Maya y Villegas-Monter, 2020).

También cabe mencionar la familia Potyviridae, compuestos de ARN monocatenario de cadena positiva (Tatineni, 2017) y representados por 8 géneros (Valli et al., 2015), los cuales afectan muchos cultivos (Tatineni, 2017). Su trasmisión es por áfidos, artrópodos, plasmodioforidos (Wylie et al, 2017) y por semillas. Se ha reportado esta familia en aproximadamente 20 especies vegetales, incluyendo los virus del mosaico de la soja (SMV), mosaico de la lechuga (LMV), mosaico de calabacín amarillo (ZYMV), mosaico transmitido por semillas de guisantes (PSbMV), mosaico de la sandía y el virus Y de la papa (PVY) (Revers y García, 2015).

Enfermedades causadas por viroides

Los viroides son patógenos exclusivos de plantas constituidos por ARN circular no codificante (246 a 463 nucleótidos) y, a diferencia de los virus, carecen de cápside (Tsagris et al., 2008). La transmisión de viroides puede darse por daño mecánico de la planta, por semilla y/o polen, pero no por vectores (Singh et al., 2003; Kryczyński et al., 1988). Las especies de viroides se asignan en dos familias taxonómicas, según sus propiedades estructurales y funcionales. Estas son Pospiviroidae y Asunviroidae (Flores y Owens, 2021), con 29 y cuatro especies respectivamente (Di Serio et al., 2014).

En Latinoamérica se destacan diversas enfermedades causadas por viroides, como el viroide del tubérculo fusiforme de la papa (PSTVd) (Pospiviroidae), aislado por primera vez en árboles de aguacate en Perú (Querci, 1995). Este viroide afecta plantas ornamentales (Solanaceae y Asteraceae) (Verhoeven et al., 2010), papa y tomate (Seigner et al., 2008; Ling et al., 2014). Los síntomas típicos de PSTVd son acortamiento de entrenudos y pecíolos, enanismo, epinastia severa y arrugamiento de las hojas (Owens, 2007); en la papa, los tubérculos se elongan tras la infección, con aparición de ojos prominentes, y ahusamiento de estos.

En la misma vía, el viroide del enanismo del lúpulo (HSVd) es de importancia en cultivos de cítricos en Latinoamérica, ha sido reportado en Cuba y es transmitido por material agrícola contaminado o lesiones causada por áfidos en cítricos como el toronjo (Soto et al., 2008). Además de cítricos (Rutaceae), el HSVd se ha identificado en un amplio rango de familias de plantas (Moraceae, Rosaceae, Anacardiaceae y Malvaceae) (Maddahian et al., 2019; Luigi et al., 2013; Vamenani et al., 2019). En la tabla 5, se presentan algunos primeros reportes para especies de virus y viroides causando enfermedad en plantas en Latinoamérica.

Tabla 4

Clasificación actual de los grupos de Candidatus Phytoplasma.

Grupo | Especies | Enfermedad asociada | Cultivo | Vector | Referencia
16SrI: Amarillamiento del Aster | Ca P. asteris | Amarillamiento del Aster | Cebolla, canola, arroz, naranja | Macrosteles quadripunctulatus Kirschbaum y Euscelidius variegatus Kirschbaum | Lee et al., (2004) Galetto et al., (2011)
Ca. P. japonicum | Filoda de la hortensia japonesa | Hortensia | Desconocido | Sawayanagi et al., (1999)
Ca P. lycopersici | Hoja de perejil del tomate | Tomate | Desconocido | Arocha et al., (2007)
16SrII: Escoba de bruja del maní | Ca. P. aurantifolia | Escoba de bruja del limón | Haba, limón, Bakraee | Hishimonus phycitis | Al-Saleh y Amer., (2014) Salehi et al., (2007)
16srIII: Enfermedad X | Ca. P. pruni | Enfermedad X | Cereza, melocotón, durazno, nectarino, almendro | Cacopsylla pruni | Davis et al., (2013) Mcclure, (1980) González et al., (2011)
16srIV: Amarillamiento letal de la palma | Ca. P. palmae, Ca. P.cocostanzaniae, Ca P cocosnigeriae | Amarillamiento letal del coco en México, Tanzania y Nigeria | Palmilla de tabaco Palma colorada | Haplaxius crudus | Poghosyan et al., (2019)
16SrV: Amarillamiento del olmo | Ca. P. ulmi | Amarillamiento del olmo | Olmo | Amplicephalus curtulus Linnavuori y DeLong; Scaphoideus titanus y Hishimonus selletus Uhle | Hodgetts et al., (2015) Arismendi et al., (2015) Li et al., (2014)
Ca. P. vitis | Flavescencia dorada | Uva
Ca. P. ziziphi | Escoba de bruja del azufaifo | Azufaifo
16SrVI: Proliferación del trébol | Ca. P. trifolii | Proliferación del trébol | Repollo, pimentón | Ceratagallia nitidula y Empoasca abrupta | Serçe y Yılmaz, (2020) Mauricio-Castillo et al., (2015)
16SrVII: Amarillo ceniza | Ca. P. fraxinii | Amarillo ceniza | Alfalfa y especies del género Fraxinus | Desconocido | Conci et al., (2005) Perilla-Henao y Franco-Lara (2014)
16SrVIII: Escoba de bruja de la Luffa | Ca. P. luffae | Escoba de bruja de la luffa | Estropajo o luffa | Orosius albicinctus | Davis et al., (2017)
16SrIX: Escoba de bruja del Guandú (PPWB) | Ca. P. phoenicium | Enfermedad letal del almendro | Almendro Guandú | Asymmetrasca decedens Tachycixius viperina y Tachycixius cypricus | Verdin et al., (2003)
16SrX: Proliferación de la manzana | Ca. P. mali | Proliferación de la manzana | Manzana | Cacopsylla melanoneura Fieberiella florii | Tedeschi y Alma, (2006)
Ca. P. pyri | Decline de la pera | Pera | Cacopsylla pyricola | Sabaté et al., (2014)
Ca. P. prunorum | Amarillamiento europeo de los frutos de hueso | Durazno, nectarino | Psylido (Cacopsylla pruni) | Etropolska y Lefort, (2019)
Ca. P. spartii | Escoba de bruja del esparto | Esparto | Desconocido | Torres et al., (2002)
16SrXI: Arroz enano y amarillo (RYD) | Ca. P. oryzae | Enfermedad del arroz enano y amarillo (RYD) | Arroz (Oryza sativa L.) | Nephotettix cincticeps, Nephotettix virescens y Nephotettix nigropictus | Jung et al., (2003)
16SrXII Stolbur | Ca. P. australiense | Amarillamiento australiano de la uva Muerte negra de la papaya Muerte negra de Coprosma | Uva, lino de Zelanda, col de Nueva Zelanda Papaya Karamu y Coprosma | Oliarus atkinsoni y Zeoliarus atkinson | Liefting et al., (1998) Winks et al., 2014) Beever et al., (2004)
Ca P. fragariae | Amarillamiento letal de la fresa | Fresa, Uva | Amplicephalus funzaensis | Valiunas et al., (2006)
| Stoil boir y Bois noir | Más de 100 especies de plantas incluyendo la familia Solanaceae y manzana | Hyalesthes obsoletus, Reptalus panzeri y Reptalus quinquecostatus | Quaglino et al., (2013) Maixner et al., (1994) Jović et al., (2007) Chuche et al., (2016)
16SrXIII: Virescencia del bígaro Mexicano | Ca. P. hispanicum | Virescencia del bígaro Mexicano | Carantus | Balclutha hebe | Davis et al., (2016); Canale y Bedendo, (2020)
16SrXIV: Hoja blanca del pasto Bermuda (BMWL) | Ca. P. cynodontis | Hoja blanca del pasto Bermuda | Pasto Bermuda | Exitianus indicus Distant | Marcone et al., (2004b) Kumar et al., (2015)
Huanglongbing | Pomelo | Ghosh et al., (2019)
16SrXV: Ca. P. brasiliense | Ca. P. brasiliense | Escoba de bruja del hibisco Papaya bunchy top | Hibisco Papaya | Desconocido | Montano et al., (2001) Wei et al., (2017)
16SrXVI: Hoja amarilla de la caña de azúcar | Ca. P. graminis | Hoja amarilla de la caña de azúcar | Caña de azúcar | Saccharosydne saccharivora | Arocha et al., (2005)
16SrXVII: Papaya bunchy top | Ca. P. caricae | Papaya bunchy top | Papaya | Empoasca papayae | Arocha et al., (2005)
16SrXVIII: Punta morada de la papa | Ca. P. americanum | Punta morada de la papa | Papa | Circulifer tenelus, Macrosteles sp y Bactericera spp. | Lee et al., (2006)
16SrXIX: Escoba de bruja de la del castaño | Ca. P. castaneae | Escoba de bruja del castaño | Castaño | Desconocido | Jung et al., (2002)
16SrXX: Escoba de bruja del cerval | Ca. P. rhamni | Escoba de bruja del espino cerval | Espino cerval | Cacopsylla rhamnicola | Jović et al., (2011)
16SrXXI: Proliferación de los brotes de pino | Ca P. pini | Proliferación de los brotes de pino | Pino | Desconocido | Schneider et al., (2005)
16SrXXII: Amarillamiento letal del coco | Ca. P. palmicola | Amarillamiento letal del coco | Coco | Diostrombus mkurangai | Harrison et al., (2014) Bila et al., (2017)
16SrXXIX: Escoba de bruja de la Cassia | Ca. P. omanense | Escoba de bruja de la Cassia | Cassia | Cixiidae | Al-Saady et al., (2008) Foissac et al., (2019)
16SrXXX: Escoba de bruja de cedro salado | Ca P. tamaricis | Escoba de bruja de cedro salado | Cedro salado | Desconocido | Zhao et al., (2009)
16SrXXXI: Atrofiamiento de la soya | Ca P. costaricanum | Atrofiamiento de la soya | Soya | Desconocido | Lee et al., (2011)
16SrXXXII: Virescencia y la filodia del Bígaro | Ca P. malaysianum | Virescencia y la filodia del Bígaro | Bígaro | Desconocido | Nejat et al., (2013)
16SrXXXIII Amarillamiento de la casuarina | Ca. P. allocasuarinae | Amarillamiento de la casuarina | Cusarina de costa | Desconocido | Marcone et al., (2004)

Este estudio

Tabla 5

Primeros reportes de enfermedades emergentes y causadas por virus en Latinoamérica entre los años 2012-2020.

Familia | Especie | Vector | Cultivo | Distribución geográfica | Referencia
Benyviridae | Virus del mosaico de rayas del trigo (WhSMV) | Hongo parásito Polymyxa graminis | Trigo | Brasil | (Valente et al., 2019)
Betaflexiviridae | Virus de la vid Pinot gris (GPGV) | Ácaro eriófido (Colomerus vitis) | Uva roja | Argentina, Brasil, Chile y Uruguay | (Debat et al., 2020)
Geminiviridae | Virus del mosaico dorado de Boerhavia (BoGMV) | Mosca blanca (Bemisia tabaci MEAM1) | Familia Nyctaginaceae y Boerhavia erecta | Puerto rico | (Melgarejo et al., 2019)
Virus del entorchamiento de la hoja del tomate (ToTLV) | Mosca blanca (Bemisia tabaci MEAM1) | Tomate, frijol y tabaco | Colombia y Venezuela | Rodríguez-Negrete et al., (2019); Martínez-Marrero et al., (2020); Vaca-Vaca et al., (2019)
Potyviridae | Virus de la distorsión de la hoja de la maracuyá (PLDV) | Mosca blanca, (B. tabaci, biotipo B) | Ají y maracuyá | Colombia | (Vaca-Vaca et al., 2019).
Virus Y de la papa Complejo PVY | Mosca blanca y áfidos | Calibrachoa hybrida y papa | Argentina, Brasil y Chile | (Tombion et. al., 2019)
Virus del mosaico de la caña de azúcar (SCMV) | Propagación vegetativa | Achira | Colombia | (Betancourt et al., 2020)
Rhabdoviridae | Pitaya badnavirus 1 (PiBV1) y virus asociado al moteado de epiphyllum (EpMoaV) | Chinche patón (Leptoglossus zonatus), Picudo negro (Metamasius sp.), | Pitaya roja | Brasil | (Zheng et al., 2020)
Badnavirus A de la batata (SPV-A) | Áfidos (Aphididae) y cigarritas (Cicadellidae) | Papa dulce | Brasil, Guatemala y Honduras | Maich et al., (2020)
Virus del mosaico leve del cacao (CaMMV) | Posiblemente escarabajos (Coleoptera) | Cacao | Puerto rico | Chingandu et al., (2017)
Virus C de la leprosis de los cítricos (CiLV-C) | Ácaros Brevipalpus (BTV) B. yothersi | Cítricos | Colombia, Uruguay, Brasil, Bolivia, Argentina, Venezuela, Perú | Nunes et al., (2020); Rodríguez-Ramírez et al., (2019)
Apscaviroide | Viroide de la piel cicatrizada de la manzana (ASSVd) | No aplica | Manzana |  | (Nome et al., 2012)
Viroide 1 del moteado amarillo de la vid (GYSVd-1) | No aplica | Vid | Brasil | (Fajardo et al., 2016)
Pospiviroidae | Viroide del enanismo de los cítricos (CVd-III) y Viroide IV de los cítricos (CVd-IV) | No aplica | Limón tahiti | Colombia | (Murcia et al., 2010)
Viroide del tubérculo fusiforme de la papa (PSTVd) | No aplica | Uchuva, tomate, pimentón | República Dominicana | (Ling et al., 2014)
Viroide del enanismo del crisantemo (CSVd) | No aplica | Crisantemo | Brasil | (Gobatto et al., 2014)

Este estudio

De acuerdo con los resultados de esta revisión, América Latina presenta un gran número de primeros reportes de enfermedades en plantas en los últimos cinco años y, de acuerdo con los criterios presentados por Anderson et al., (2004), son consideradas emergentes porque son causadas por patógenos de nueva aparición; tanto hongos, como oomycetes, bacterias, virus y viroides. En esta misma vía se lograron evidenciar cambios con respecto a su distribución geográfica, rango de hospederos e incluso la aparición de nuevas especies, variantes, cepas y patovares de los patógenos, lo cual también son factores que permiten incluir a estas enfermedades como emergentes (Nunley et al., 2014; Daszak et al., 2000; Pérez-López et., al, 2016). Este es el caso de los grupos de fitoplasmas (tabla 4), los cuales, además de producir la enfermedad descrita inicialmente y en el hospedero inicial, han tenido una ampliación en el rango de especies hospederas (Franco-Lara et al., 2020; Aliaga et al., 2018). Por otra parte, debe mencionarse el caso contrario. Algunas especies patógenas se especializan en determinado número de especies de plantas e incluso se encuentran circunscritas dentro de determinada región geográfica dando lugar a nuevos grupos, como es el caso de Xylella fastidiosa y sus subespecies (Mazzaglia et al., 2020).

En términos de enfermedades reemergentes cabe mencionar aquellas históricas como el tizón tardío de la papa, que sigue causando problemas a pesar de la aplicación de programas de manejo (Fry et al., 2015). En esta misma dirección, la antracnosis sigue siendo un problema para Latinoamérica, en especial porque hay diferentes especies y complejos de Colletotrichum que causan esta enfermedad dependiendo del cultivo (Silva et al., 2020); encontrando además otras problemáticas asociadas a este género de hongos (Moreno-Moran y Burbano-Figueroa, 2016). Dentro de este mismo ejemplo, se puede mencionar las especies bacterianas del género Pectobacterium cuyas estrategias de control a veces no son efectivas, dando lugar a epidemias que son favorecidas bajo el escenario del cambio climático (Nabhan et al., 2013), además de la variabilidad del patógeno, lo que ha conllevado a la identificación de nuevas especies y subespecies que generan enfermedades en un mismo hospedero o en otros (Charkowski, 2018).

Varios factores que han favorecido la emergencia y reemergencia de enfermedades en plantas en Latinoamérica se identificaron en esta revisión, pudiéndose mencionar, entre ellos, la biología de los vectores, ya que en algunos casos la transmisión de enfermedades se ha dado por procesos de especificidad (tabla 3), pero en otros de inespecificidad, como para X, fastidiosa, en el que varios vectores pueden transmitir una misma subespecie que es el caso de CVC en Sao Paulo (Almeida et al., 2005).

La evolución de la interacción planta-patógeno es otro factor para mencionar, debido a que los patógenos pueden generar cepas más virulentas, existiendo una ruptura de la resistencia en la planta. A manera de ejemplo, el Virus Y de la papa (PVY) y sus cepas necrogenicas son consideradas reemergentes, debido a los filogrupos R1 y R2 que se originaron por procesos de recombinación (Karasev et al., 2013; Gibbs et al., 2017). En Sudamérica, R2 ha desplazado las cepas no recombinantes y tanto R1 como R2 han superado los genes de resistencia presentes en plantas de papa a nivel mundial (Gibbs et al., 2017).

Finalmente, se encontraron especies de virus y viroides causando emergencia y reemergencia de enfermedades en Latinoamérica. Esto se evidencia no solo a través de los primeros reportes (tabla 5), sino en el estudio de los posibles vectores y de la imposibilidad de establecer estrategias de manejo, debido a la gran velocidad de evolución, el salto y expansión de hospederos y a los cambios en la distribución geográfica, lo cual obedece a diferentes factores direccionadores (Jones et al., 2009; Debat et al., 2020; Gobatto et al., 2014; McLeish et al., 2019).

4. CONCLUSIONES

Latinoamérica es una región afectada por enfermedades emergentes y reemergentes de plantas, lo cual se ve reflejado en una cantidad importante de nuevos reportes, epidemias e incluso pérdidas en términos productivos y económicos.

A través de la revisión de emergencia y reemergencia de enfermedades de plantas en Latinoamérica en los últimos cinco años, se logró evidenciar diferentes procesos de los patógenos como la ampliación del rango de hospederos, aparición en nuevas áreas geográficas, aparición de nuevas especies, variantes, cepas y patovares

De acuerdo con los resultados de la revisión se encontró que en la actualidad hay nuevos grupos de bacterias Candidatus Liberibacter y Candidatus Phytoplasma, de los cuales varios cuentan con primer reporte en Latinomérica en los últimos cinco años y que por su ampliación en el rango de hospederos y aparición en nuevas áreas geográficas son considerados emergentes

El conocimiento y estudio de enfermedades emergentes y sus factores direccionadores permitirán en el futuro reducir el impacto de estas.

Materiales suplementarios

Anexo (pdf)

Agradecimientos

Agradecemos al Ministerio de Ciencia, tecnología e innovación de Colombia [Minciencias] (antes Colciencias) por el Crédito-beca otorgado a Luz Adriana Pedraza para sus estudios de doctorado, a través de la Convocatoria 757 de 2016 para doctorados nacionales. Agradecemos también al Programa de Doctorado en Ciencias Agrarias y a sus docentes porque proporcionaron las herramientas conceptuales necesarias en la formación de Luz Adriana lo cual permitió la generación de esta revisión.

LITERATURA CITADA

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